HLB em Citros: Agentes, Sintomas e Controle

Huanglongbing (HLB – ex – Greening) e
Diaphorina citri em Citros
Bernardo Ueno
Pesquisador - Fitopatologia
Dori Edson Nava
Pesquisador - Entomologia

Huanglongbing
huang (黄)= amarelo
long (龙)= ponteiro (dragão)
bing (病)= doença
Doença do ponteiro amarelo
Antes no Brasil o nome mais usado era doença
do greening dos citros, mas hoje o nome
oficial é huanglongbing

Greening dos citros ou Huanglongbing- HLB
Candidatus Liberobacteramericanus
Candidatus Liberobacter africanus
Candidatus Liberobacter asiaticus

Greening dos citros ou Huanglongbing - HLB
Foto: Colleta-Filho
Foto: Colleta-Filho

Greening dos citros ou Huanglongbing - HLB

Mosqueamento assimétrico
Source: Coletta-Filho et al Plant Dis - 2005

Huanglongbing dos citros
Sintomas em frutos
• Redução de tamanho
• Formato irregular
• Sementes abortadas
• Coloração irregular
Slide: Marcos Machado (IAC)

Gottwald et al. (2007)
Fig. 11. Asymetrical “lopsided” sweet
orange fruit from São Paulo, Brazil.
Fig. 12. Mandarin from Fujian Province,
China (PRC) displaying stylar end “lack of
coloration,” the characteristic leading to the
common name for the disease “greening.”

Fig. 13. Sweet orange section from HLB
infected fruit from China displaying
characteristic seed death (brown instead of
light beige seed color).
Fig. 14. Sweet orange fruit from Brazil
infected with HLB displaying diagnostic
orange-brown stain of the vascular
columella.

Fig. 2. Places visited by Lin Kung Hsiang between 1941 and 1955 in southern China
and Taiwan. Found affected by HLB: (*), with no clear evidence for HLB: (o).
Bové (2006)

Perdas Econômicas
Ásia
• Doença endêmica – longevidade da planta 8-12 anos, baixa
produtividade, frutos pequenos e sem qualidade comercial;
menores danos em regiões mais frias e altas.
África do Sul
• Doença manejada pelo uso de mudas sadias, remoção de
plantas doentes, controle de psilídeo; mais severo em regiões
altas e frias.
América
Surgiu em 2004 no Brasil e nos EUA (Flórida em 2005).
Cuba em 2007 e México em 2009
Argentina (Missiones em 2012) - Erradicada

Fonte: http://www.cabi.org/isc/datasheet/16567
2014

Perdas Econômicas
100 milhões de plantas erradicadas no mundo
(até 1990)
Em São Paulo – 34 milhões de plantas erradicadas
(até 2013)
Hoje (2014) – Situação em São Paulo
14 % de plantas com sintomas
Ainda não erradicadas
Em torno de 28 milhões de plantas com HLB
Fonte: Fundecitrus

Agente causal:
Bactéria limitada ao floema, não cultivável em meio de cultura
(ainda), pleiomórfica, Gram-negativa, de gênero ainda não
definido, por isso é denominado Candidatus Liberibacter,
pertence a subdivisão alfa da classe Proteobacteria.
Existem três espécies de Candidatus (Ca.) Liberibacter:
Candidatus Liberibacter asiaticus (HLB asiático)
Candidatus Liberibacter africanus (HLB africano)
Candidatus Liberibacter americanus (HLB americano)

Fig. 21. TEM micrograph of Candidatus
Liberibacter asiaticus bacteria, causal
agent of HLB, within citrus phloem sieve
tube.
Photo courtesy of Monique Garnier
Fig. 3. Electron
micrograph of
liberibacter cells in
a sieve tube of
sweet orange leaf
in Saudi Arabia.
Photo courtesy of
Monique Garnier
Bové (2006)

Candidatus Liberibacter spp.
Bactéria
• Proteobacteria
• Alphaproteobacteria
• Rhizobiales
• Rhizobiaceae
Candidatus Liberibacter
- asiaticus
- africanus
- americanus
Foto: Tanaka e Kitajima
A B
• Restrita ao floema
• Não cultivável (em andamento)
Slide: Marcos Machado (IAC)

Diagnóstico de HLB
1) Sintomatologia
2) TLC de ácido gentísico
3) Sondas
4) Microscopia eletrônica
5) Acúmulo de amido
6) Sorologia
7) PCR

Bruce D. Sutton and Yongping Duan

Levantamento HLB - Ano 2010
Período: Maio a Junho
7 mil talhões, 10% das plantas
140 inspetores
Fundecitrus (2010)
38,8% dos talhões com HLB
1,87% das plantas com HLB

Disseminação da doença
• Material de plantas infectadas que podem estar com ou sem
sintomas (mas infectadas pela bactéria do HLB) - citros,
Murraya (Murta), Severinia (Laranjinha)
• Pelo vetor psilídeo infectado pela bactéria
• Não é disseminado por contato, ferramentas ou
equipamentos

Plantas hospedeiras de HLB
• Todas espécies de citros são suscetíveis independemente
do porta-enxerto usado
• Severidade de sintomas varia com a estirpe de HLB
• Altamente suscetíveis: laranja doce, tangerinas e seus
híbridos
• Moderadamente suscetível: toranja (grapefruit), limão e
laranja azeda
• Tolerantes: lima ácida, pomelo, Poncirus trifoliata

Vetores e Epidemiologia
• Diaphorina citri – Psilídeo de citros asiático
(Presente no Brasil desde 1940; na Flórida em 1998)
-Transmite o HLB asiático
- Locais mais quentes
- Estabelecido no Brasil, Flórida, Ásia
• Trioza erytreae - Psilídeo de citros africano PQ?
-Transmite o HLB africano
- Locais mais frios (não tolera temperatura >30ºC)
- Só ocorre na África

No mundo são relatadas duas espécies de psilídeos
vetores:
1) Psilídeo-africano-dos-citros: Trioza erytreae ocorre na África, Ilhas Reunião e
Yemen. Prefere áreas com temperaturas mais amenas.
2) Psilídeo-asiático-dos-citros: Diaphorina citri, ocorre na Asia, India, Arábia
Saudita, Ilhas Reunião e América. Prefere temperaturas mais quentes.
1 2
Fotos: Imagens – Google e Paulo Lanzetta
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)

Fotos: Imagens Google Fotos: Paulo Lanzetta
Trioza erytreae Diaphorina citri
Ca. Liberobacter americanus
Ca. Liberobacter asiaticus Ca. Liberobacter africanus

Classificação taxonômica
Ordem: Hemiptera
Sub-ordem: Sternorrhyncha
Liviidae
Família: Psyllidae
Gênero: Diaphorina
Espécie: Diaphorina citri
Nome popular: psilídeo-dos-citros
Fotos: Paulo Lanzetta

India
China
Philippines
Indonesia
Distribuição geográfica
Brazil
Africa
EUA
ü Paleártica, Afrotropical, Oriental e Neotropical
ü Foi relatado no Brasil em meados do século passado (Costa Lima, 1942).
ü Registrado nos estados de São Paulo, Bahia, Sergipe, Ceará, Pernambuco, Amazonas, Pará e
Rio de Janeiro (Silva et al., 1968).

Brasil
(1942)
Guadalupe
(1998)
Argentina
(1997)
EUA - Flórida
+ Caribe
(1998)
Venezuela
(1999)
Porto Rico
(2002)
Cuba
(2001)
Rep. Dominicana
(2001)
México
(2002)

Plantas hospedeiras
Rutaceae
- 21 espécies
- Murraya paniculata (Orange jasmine)
Fotos: Imagens Google, Dori E. Nava

Fotos: Imagens Google e Dori E. Nava Slide: Dori E. Nava (Embrapa)

Fases do desenvolvimento
Fase adulta
• Mede de 3 a 4 mm
• 10 gerações por ano
• Ciclo de vida: de 15 a 47 dias
• Adultos podem viver vários meses
• Fêmeas colocam até 800 ovos

Os adultos ficam próximos
das brotações alimentando-se.
Fêmeas fertéis possuem o
abdomem de cor amarela
Fotos: Imagens Google

Fase de ovo
• De cor amarela
• Medem cerca de 0,3 mm
• Colocados em locais protegidos das
folhas
• De difícil visualização

Fase de ninfa
• Passam por 5 ínstares
• Primeiro ínstar mede 0,3 mm
• Último ínstar mede 1,6 mm
• Ninfas são amarelas e os
olhos de coloração vermelha

• Quando jovens são facilmente confundidas com pulgões
• Presença do honeydew cristalizado

Ciclo biológico
Duração
• Ovo: 2,6 a 7,7 dias
• Ninfa: 9,4 a 35,8 dias
• Ciclo de 12,1 a 43,5 dias
• Adultos podem viver vários
meses
Viabilidade
• Ovo: 95%
• Ninfa: 74%
• Ciclo: 69%
• Altas temperaturas (32ºC) são
prejudiciais ao
desenvolvimento
Fotos: Heraldo Negri de Oliveira
Montagem : Alexandre de Sene Pinto

4) Inimigos naturais
Tamarixia radiata
(Hym.: Eulophidae)
Diaphorencyrtus
aligarhensis
(Hym.: Encyrtidae)
Predadores
Coccinelídeos, neurópteros e
sirfídeos
Ectoparasitóide Endoparasitóide
Fotos: Imagens Google Slide: Dori E. Nava (Embrapa) e Paulo Lanzetta

Prejuízos
folhas novas - sugam e injetam toxinas (enrolam, retorcem ou
engruvinham as folhas)
após 24 h - deformações irreversíveis
queda de folhas
fumagina
superbrotação
“greening” ou “huanglongbing”

Folhas novas

Danos nas folhas formadas

Morte das brotações

Produção do honeydew

Presença de fumagina

Diaphorina citri
Aquisição e Transmissão de Candidatus Liberibacter asiaticus
Tempo para aquisição: 15 min a 24 h
Tempo para inoculação: 15 min a 7 h
Período de latência: 1 a 25 dias pós-aquisição
Bactéria adquirida na fase ninfal: Adulto transmite logo CLas após emergência
Transmissão transovariana: não comprovada
(Estudos anteriores, baseado em observação visual de sintomas de HLB)

Taxa de aquisição de ninfa: 60 a 100%
Taxa de aquisição de adulto após cinco semanas: até 40%
Taxa de transmissão um inseto (sozinho): 4 a 10%
Taxa de transmissão de 100 ou mais insetos: ± 88%
Transmissão transovariana: Sim – taxa de 2 a 6%
[Estudos baseado em detecção de CLas usando PCR em tempo real (TaqMan qPCR)]

Inoue, H., J. Ohnishi, T. Ito, K. Tomimura, S. Miyata, T. Iwanami, and W. Ashihara. 2009.
Enhanced proliferation and eficient transmission of Candidatus Liberibacter asiaticus by adult
Diaphorina citri after acquisition feeding in the nymphal stage. Annals of Applied Biology155:
29-36.
Taxa de transmissão de CLas por ninfa: 67%
Taxa de transmissão de CLas por adulto: 0%
Aumento de população de CLas na ninfa: sim
10 dias depois: 25 x
Aumento de população de CLas no adulto: não
[Estudos baseado em detecção de CLas usando PCR em tempo real (TaqMan qPCR)]

Doenças
Medidas de controle
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Gomose
Rubelose
Melanose
Verrugose
Queda Prematura dos Frutos
Mancha Preta dos Citros
Mancha Marrom de Alternaria
Cancro Cítrico
Clorose Variegada dos Citros (CVC)
Huanglongbing (HLB)
Leprose dos Citros
Tristeza dos Citros
Fonte: Bassanezi - Fundecitrus (2010)
Controle do vetor
Tabela: Medidas de manejo das principais doenças de citros.
Desinfestação de equipamentos
Poda de ramos doentes
Eliminação da planta doente
Controle químico
Irrigação adequada
Manejo do mato
Quebra-vento
Prevenção de ferimentos
Preimunização
Subenxertia
Preparo adequado do solo
Adubação adequada
Sorose
Variedades resistentes
Porta-enxerto tolerante
Muda sadia
Morte Súbita dos Citros
Declínio
Xiloporose
Exocorte
ä
ä
ä
â

Controle HLB
Medida adotada de maneira isolada em cada propriedade
Primeira tentativa (1990):
Mudas sadias; inspeção e erradicação de plantas doentes;
controle químico do vetor
Segunda tentativa – pós-2004
Mudas sadias;
Inspeção e erradicação de plantas doentes (6 a 12 vezes/ano);
Controle químico do vetor (foliar 12 vezes/ano + sistêmico 2
vezes/ano )
Terceira tentativa – pós-2004
Mudas sadias;
Inspeção e erradicação de plantas doentes (6 a 12 vezes/ano);
Controle químico do vetor (foliar 24 vezes/ano + sistêmico 2 a 4
vezes/ano )
Bergamin Filho et al. (2014)

HLB – Praga Quarentenária
Instrução Normativa nº 53/2008 (MAPA)
1) Levantamentos de detecção em UF sem HLB (semestral)
10% das propriedades, 20% das plantas do pomar
Inspeção de borbulheiras e viveiros (50%)
2) Levantamentos de detecção em UF com HLB (semestral)
100% dos municípios
10% propriedades, 100% das plantas do pomar (município limítrofe)
10% propriedades, 20% das plantas do pomar (não limítrofe)
Inspeção de borbulheiras e viveiros (100%)
3) Erradicação de plantas com HLB
Pomar com plantas sintomáticas ≤28% - Eliminar as plantas com
HLB
Acima de 28% - Erradicar todas plantas do talhão

Manejo Integrado de HLB (Fundecitrus):
1) Inspeção frequente de todas as plantas do pomar
Mínimo seis por ano.
Sintomas mais visíveis em fevereiro a setembro)
Maior atenção na borda do pomar
2) Erradicação das plantas com sintomas
Pulverizar inseticida a planta antes do corte rente ao solo
3) Monitoramento e controle do psilídeo
4) Aquisição de mudas sadias
5) Eliminação das plantas de murta (hospedeira de HLB e do vetor)
O manejo integrado de HLB deve ser feito na mesma região
de maneira simultânea para ser mais eficiente

Alerta Fitossanitário – Diaphorina citri
(Fundecitrus)
Monitoramento da população de psilídeo
Grupos de Manejo Regional do HLB (adesão voluntária) - 2009
Página na Web (www.fundecitrus.com.br) – 2013
Acesso à informação de monitoramento de psilídeo e estádio
vegetativo dos citros quinzenal para a região
Tomada de decisão conjunta no manejo regional do psilídeo
Quatro Grupos de Manejo Regional de HLB em SP: região de
Santa Cruz do Rio Pardo, Avaré, Araraquara e Bebedouro.
A cada 15 dias: análise de 8.985 armadilhas adesivas amarelas,
referentes a área de 108 mil ha de citros ou 48,6 milhões de
plantas em 541 propriedades de 62 municípios

Slide: Renato B. Bassanezi (Fundecitrus)

Perspectiva da utilização de
outras medidas de controle
• Controle biológico
- Liberação de Tamarixia radiata
- Pomares abandonados, área urbana e pomares orgânicos;
- Núcleos de produção (60 a 100 mil parasitoides/mês)
- Liberação de 400 fêmeas/ha.
Fotos: Google Imagens

• Feromônio e voláteis – Perspectivas
- Feromônio: o inseto não responde;
- Voláteis (Goiabeira): Muitos compostos e definição da dosagem dos mesmos;
- Plantas transgênicas: expressando voláteis (A) e a partir da técnica do RNA de
dupla fita.
• Coquetel – Micronutrientes (zinco, boro, cálcio, magnésio, e manganês)
- Usado na China e nos EUA;
- Indutores de resistência e nutrientes foliares;
- Mascara os sintomas.

Monitoramento
Quando feito com armadilhas adesivas amarela ou verde
- Colocadas nas bordas dos pomares, cercas vivas, próximos de
locais umidos, matas e divisa com outras propriedades
- Distribuidas a cada 100 m
- Inspeções devem ser semanais/quinzenais
- Monitorar 1% das plantas
Quando feito com ramos
- Inspecionar os ramos
- Monitorar 1% das plantas, avaliando 3 a 5 ramos/plantas
- Procurar por ovos, ninfas e adultos
Em ambas as situações
- Ao encontrar o inseto deve-se fazer o controle

Total de insetos capturados em 8 armadilhas

Monitoramento de Diaphorina citri, vetor do HLB nas regiões
produtoras de citros do Rio Grande do Sul – 2008 a 2014
Secretaria Estadual de Agricultura, Pecuária e Agronegócio (SEAPA)
Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA)
Embrapa Clima Temperado
Detecção de D. citri nos municípios de:
Marcelino Ramos (2010)
Mariano Moro (2010)
Porto Alegre (2012, 2013, 2014)
Rosário do Sul (a partir de 2011)
Crissiumal (2013)
Humaitá (2013)
Santa Cruz do Sul (2013)
Ijuí (2013)
A quantidade de insetos registrada sempre foi menor do que cinco e em
apenas uma única coleta (armadilha e/ou inspeção no local).
A exceção foi do município de Rosário do Sul, onde a infestação é maior.

Fig. 1. Pioneering studies on HLB were
conducted by: (A) Lin Kung Hsiang (1910-
1986) in China (Ph.D. from Cornell
University, USA), (B) A.P.D. McClean
(1900-1995) in South Africa (Ph.D. from
Natal University, South Africa), (C) S.P.
Capoor (1912-1993) in India (Ph.D. from
London University, UK), and (D) Monique
Garnier (1949-2003) in France (Ph.D. from
Bordeaux 2 University, France).
Bové (2006)

Fatores que afetam o seu desenvolvimento
Faixa de desenvolvimento
<15 15-24 25 – 28 29-30 > 30
Fonte: Graça, J.V. 1991. Annual Review Phytopatology.
Faixa de Temperatura (oC)
Não se
desenvolve
Não se
Faixa ótima desenvolve
1) Condições térmicas

2) Alimento
Duração e viabilidade das fases de ovo e ninfa de D. citri criados em
diferentes hospedeiros.
Hospedeiro
Duração (dias) Viabilidade (%)
Razão sexual
Ovo Ninfa Ovo Ninfa
Limão cravo
Murta
Tangerina
3,61a
3,63a
3,57a
14,0a
14,1a
13,5a
87,5a
88,4a
89,8a
82,4a
88,8a
44,6b
0,50a
0,50a
0,47a
Médias seguidas de mesma letra, na coluna, não diferem entre si, pelo teste de Tukey (P ≤ 0,05).

3) Umidade relativa do ar
21
18
15
12
0 3
6 9
Ovo Ninfa
30 50 70 90
Duração (dias)
a a a
a
a
a
a
a
120
90
60
30
0
30 50 70 90
Umidade relativa (%)
Viabilidade (%)
b
a a
a
a
a a
a
D. citri

Inoculação
(Planta sadia)
Processo de transmissão
Aquisição
(Duração: 24 h a 12 dias)
(planta infectada)
- Ninfas de 4º e 5º íntares e
adultos;
- Patógeno é circulativo;
- Transmissão é propagativa
(multiplicação no vetor);
- Transmissão é persistente
- Transmissão transovariana
Período de
latência

Huanglongbing (ex-greening)
Descoberto no Brasil: 2004
Agente causal: Candidatus Liberobacter spp.
Ca. Liberobacter americanus
Ca. Liberobacter asiaticus
Agente transmissor: Diaphorina citri

DMDS: Dissulfeto de Dimetila C2H6S2
Odor semelhante ao de gambá

However HLB was present on 15
citrus species which were tested in the
experiment and HLB was not present
on 3 species:
C. grandis (toranja)
C. hysterix (limão Kafir)
Citrus sp. cv. Limau Tembikai.

Manejo de Diaphorina citri e
HLB
• Plantio de mudas sadias
• Inspeções e eliminação de árvores doentes (Instrução Normativa
MAPA nº 53/2008 )
• Monitoramento e controle do inseto vetor

Implantação do programa Manejo
Regional
Definição: Controle do psilídeo cooperativo de uma mesma
região ao mesmo tempo.
Instituições envolvidas: Fundecitrus e Indústria
Princípio: - Movimentação do psilídeo
- Ausência de nível de controle
Resultado: - Diminuição do número de aplicações
- Redução em até 90 vezes os níveis de
incidência.

Agrotóxicos registrados no MAPA para o controle de Diaphorina citri em citros
no Brasil (abril de 2014).
Fonte: Agrofit (2014)
Ingrediente Ativo Nome Comercial Dose Classe
Toxicológica Carência (Dias)
Modo de Ação
Sistêmico Contato Ingestão Translaminar
Tiametoxan Actara 10 GR 75 g/planta III 180 x
Foliar (14); Solo
Tiametoxan Actara 250 WG 3 g/planta III
(180) x
Chlorantraniliprole + Lambdacialotrina Ampligo 10 a 30 ml/100 l de água II 21 x x
Azadiractina AzaMax 200 a 250 ml/100 l de água III ----
Piriproxifem Cordial 100 6,25 ml/100 l de água I 14 x x
lambda-cialotrina + tiametoxam Engeo Pleno 15 ml/100 l de água III ---- x x x
Imidacloprido Imaxi 700 WG 05 a 1 g/planta I 21 x
Piriproxifem Epingle 100 6,25 ml/100 l de água I 14 x x
Imidacloprido Evidence 700 WG 0,5 a 1 gr/muda IV 21 x
Fosmete Imidan 500 WP 25 a 50 gr/100 l de água I 14 x x
Imidacloprido Kohinor 200 SC 15 a 20 ml/100 l de água III 21 x x x
Clorpirifós Lorsban 480 BR 100 a 150 ml/100 l de calda II 21 x x
Malationa Malathion 100 EC Cheminova 100 ml/100 l de água I 7 x x
Permitrina Permitrina Fersol 384 EC 10 ml/100 l de água I 21 x x
Imidacloprido Provado 200 SC 15 a 20 ml/100 l de água III 21 x
Imidacloprido Rotaprid 350 SC 9 a 11 ml/100 l de água III ? x x x
Etofenproxi Safety 30 ml/100 l água III ? x
Es fenvalerato Sumidan 150 SC 10 a 12,5 ml/100 l de água I 7 x
Piriproxifem Tiger 100 EC 6,25 ml/100 l de água I 14 x x
Imidacloprido Winner 100 AL 5 ml/planta I 21 x x x

Época recomendada para aplicação de inseticidas
Produtos sistêmicos – aplicação nas mudas ou plantas em
formação
Inseticidas de contato – recomendados para pomares em
formação e em produção

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