1. 1) Titular de Seção da Cirurgia de Cabeça e Pescoço do Instituto Nacional de Câncer INCA-RJ. Professor do Curso de Pós-graduação em Cirurgia de Cabeça e Pescoço da Pontifícia
Universidade Católica PUC/RJ. Mestre em Oncologia pelo INCA-RJ
2) Residente em Cirurgia de Cabeça e Pescoço do Instituto Nacional de Câncer INCA-RJ
3) Chefe da Seção de Cirurgia do Tecido Ósseo e Conectivo do Instituto Nacional de Câncer INCA-RJ
4) Chefe da Seção de Cirurgia de Cabeça e Pescoço do Instituto Nacional de Câncer INCA-RJ / Professor Coordenador do Curso de Pós-graduação em Cirurgia de Cabeça e Pescoço da
Pontifícia Universidade Católica PUC/RJ. Doutor em medicina pelo Departamento de Cirurgia da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo USP, São Paulo/SP.
5) Ex-Residente de Cirurgia de Cabeça e Pescoço do Instituto Nacional de Câncer INCA-RJ
Instituiçao: Curso de pós-graduação em Cirurgia de Cabeça e Pescoço da Pontifícia Universidade Católica do Rio de Janeiro/RJ, Brasil.
Correspondência: Terence Farias, Av. Gilberto Amado, 1059/202 Rio de Janeiro. E-mail: terencefarias@yahoo.com.br
Recebido em: 22/10/2008; aceito para publicação em: 28/02/2009; publicado online em: 10/05/2009.
Conflito de interesse: nenhum. Fonte de fomento: nenhuma.
Artigo Original
Critical analysis of the sentinel lymph node biopsy
in the treatment of early oral cancer
RESUMO ABSTRACT
Introdução: A pesquisa do linfonodo sentinela (LNS) tende a
diminuir as comorbidades do tratamento desnecessário referentes
ao esvaziamento cervical. Objetivo: Avaliar a efetividade do LNS
na detecção de metástases ocultas em pacientes com carcinoma
espinocelular (CEC) de boca. Métodos: Estudo prospectivo com
25 pacientes com CEC de boca T1/T2 com pescoço N0. A
linfocintigrafia pré-operatoria foi feita com 99mTc-fitato injetado
peri-lesional. O local do LNS era marcado pela medicina nuclear.
No peroperatório, era injetado azul patente peri-lesional e os LNS
avaliados com um gama probe. Após a pesquisa do LNS, todos
foram submetidos a esvaziamento cervical seletivo, conforme o
padrão do serviço. Todos os LNS foram enviados para estudo
anatomo-patológico para comparação. Resultados: O local mais
frequente foi a língua, com 62% e o soalho, 38%. Em relação ao
estadiamento, 56% eram T2 e 44% T1. Do total de pacientes, 25%
tiveram LNS positivo, sendo todos detectados na pesquisa do LNS,
com sensibilidade de 100%, especificidade de 8% e verdadeiros-
negativo de 100%, porém, encontramos problemas como:
interferência na detecção da radiação pela proximidade do tumor-
LNS, múltiplos LNS, LNS pequenos, profundos, múltiplos níveis e
não corados pelo azul. Conclusão: A pesquisa do LNS pode
diminuir a morbidade do esvaziamento cervical. Em virtude de
vários fatores, principalmente a alta taxa de interferência (tumor-
linfonodo) essa técnica ainda não deve ser o padrão para o
tratamento do pescoço nesses pacientes, devendo existir um
estudo multicêntrico prospectivo avaliando sua eficácia oncológica
em cinco anos.
Descritores: Biopsia de Linfonodo Sentinela. Metastase Linfatica.
Linfonodos. Neoplasias Bucais. Agregado de Albumina Marcado
com Tecnécio Tc 99m. Estadiamento de Neoplasias. Carcinoma
de Celulas Escamosas.
Introduction: The management of the neck in oral cavity cancer is
still a challenge for the head and neck surgeon. Objective: To
assess the feasibility of the sentinel lymph node (SLN) in squamous
cell carcinoma (SCC) of the oral cavity staging T1/T2. Methods: It
was a prospective study with 25 patients with N0 SCC of the oral
cavity. Lymphoscintigraphy with 99mT was done before the surgery
and the lymph node spot was marked. In the operation room, blue
dye was injected around the tumor and the sentinel lymph node
evaluated with a gamma probe. After the research of the sentinel
lymph node, all patients underwent the selective neck dissection.
All lymph nodes were submitted for histopathological study.
Results: The most frequent location was the tong (62%) followed
by the floor of the mouth (38%). The stage was 56% for T2 and 44%
for T1. A rate of 25% of the patients had positive SLN, but one of
them had 4 other lymph nodes compromised. The sensibility was
100%, specificity 8% and true negative 100%, but there were
problems, such as the interference in the detection of radiation next
the tumor, multiples SLN, small, deep and multiples levels of SLN,
does not colored for blue dye. Twelve patients (75%) had all the
lymph nodes negative. Conclusion: Sentinel lymph node biopsy
will get a great importance in reducing the comorbidity of neck
dissection. However, because of many factors, mainly the great
interference (tumor-lymph node) this technique must not be the
gold standard for the treatment of the neck in early oral cancer up to
now.
Key words: Sentinel Lymph Node Biopsy. Lymphatic Metastasis.
Lymph Nodes. Mouth Neoplasms. Technetium Tc 99m Aggregated
Albumin. Neoplasm Staging. Carcinoma, Squamous Cell.
1
Terence Pires de Farias
2
Bernardo Cacciari Peryassú
3
José Francisco Rezende
4
Fernando Luiz Dias
2
Guilherme Duque
2
Dênio Bispo
5
Leonardo Rangel
Análise crítica da aplicação da pesquisa do linfonodo
sentinela no tratamento do câncer inicial de boca
INTRODUÇÃO
O fator prognóstico mais importante no câncer da cavidade oral
é o estádio linfonodal. Caso haja a presença de metástase
linfonodal, sua sobrevida em cinco anos diminui entre 20% e
1
50% . A recomendação para o tratamento eletivo do pescoço
no estádio I ainda é controversa.Agrande variação na porcenta-
gem de metástase oculta nesse grupo varia de 6% a 46% e é a
2
chave para essa controvérsia .
A tática de “observar e aguardar” foi tradicionalmente utilizada
para evitar as morbidades que um esvaziamento cervical e
radioterapia pudessem apresentar naqueles pacientes onde a
Rev. Bras. Cir. Cabeça Pescoço, v. 38, nº 2, p. 98 - 102, abril / maio / junho 200998

2. metástase linfonodal dificilmente ocorrerá. Entretanto, a
maioria dos autores advoga o tratamento eletivo do pescoço
nos casos onde é grande o risco de metástase cervical oculta
3
(>20%) .
As principais cadeias linfonodais em risco são I, II e III, sendo
extremamente rica a rede vascular linfática dessa região, não
podendo deixar de esquecer a ocorrência de skip metastasis,
que é a presença de metástases nas cadeias mais baixas (III e
2
IV) sem atingir, contudo, os linfonodos do primeiro escalão (II) .
Os exames de imagem mais utilizados para investigação do
paciente N0 são a ultra-sonografia, tomografia computadoriza-
da e a ressonância magnética. Devido às altas taxas de falso
negativo desses exames, 80% dos pacientes com tumores
T1/T2 de cavidade oral são submetidos a tratamentos desne-
4
cessáriospodendo gerar sequelas indesejáveis .Apesquisa do
linfonodo sentinela (LNS) com a identificação da primeira
cadeia de drenagem tumoral é mais uma arma na propedêutica
e estadiamento cervical desses pacientes tendo uma sensibili-
dade média entre 90%. O maior argumento para o uso dessa
técnica é a menor agressividade do procedimento quando
comparada ao esvaziamento cervical eletivo e o ganho
5
subsequente na qualidade de vida desses pacientes .
O objetivo desse trabalho é avaliar a efetividade e os problemas
encontrados na pesquisa do LNS nos pacientes com câncer de
cavidade oralT1/T2.
MÉTODOS
Esse foi um estudo prospectivo, realizado na Seção de Cirurgia
de Cabeça e Pescoço do Instituto Nacional de Câncer INCA,
Rio de Janeiro, no período de outubro de 2007 a junho de 2008.
Antes de realizar o estudo, o autor principal (1) fez um treina-
mento prévio com o co-autor (3), cirurgião com experiência de
mais de 600 casos operados utilizando a técnica do LNS em
câncer de pele. O treinamento constou da utilização da técnica
em 15 pacientes com câncer de pele na cabeça e pescoço e
nos nove casos iniciais desse estudo.
Foram selecionados 25 pacientes com diagnóstico histopato-
lógico de carcinoma espinocelular (CEC), com tumores T1 e T2
de língua e soalho de boca. Os pacientes obrigatoriamente
tinham que ter o pescoço clinicamente negativo (N0). Nesse
estudo, os pacientes que participaram assinaram um termo de
consentimento sobre os procedimentos realizados.
Os pacientes foram submetidos a um mapeamento linfonodal
pré-operatório através da linfocintigrafia na manhã do dia da
cirurgia. O tempo médio entre a linfocintigrafia e o início da
cirurgia foi de seis horas. O marcador utilizado pela medicina
nuclear foi o 99mTc-fitato, na dose de 0,5mCi (Figura 1), sendo
injetado peri-lesional e pintado o local na pele do aparecimento
do linfonodo sentinela, para facilitar sua identificação na sala de
cirurgia (Figura 2).
Figura 1 – Linfocintigrafia. Observar a proximidade do sítio tumoral e o
linfonodo sentinela.
Figura 2 – Múltiplos linfonodos sentinelas. Observar a incisão para o
esvaziamento cervical realizada em todos os pacientes.
Inicia-se com a captação da radiação pelo gama probe no tumor
e no linfonodo cervical (Figura 3). Na sala de cirurgia 1 ml de
azul patente a 2,5% era aplicado peri-lesional, antes da cirurgia
(às 12, 3, 6 e 9 horas) de acordo com o volume médio que foi
encontrado na literatura (Figura 4 e 5). O procedimento era
iniciado pela ressecção da lesão da cavidade oral, para diminuir
a interferência de captação entre a lesão e o LNS. Após a
ressecção da peça cirúrgica, prosseguia-se com a detecção do
linfonodo sentinela através de um grama probe portátil. Primeiro
dosava-se a captação ainda com a pele íntegra e após o
descolamento dos retalhos de pele (Figura 6).
Figura 3 – Detecção da radiação previamente à ressecção do tumor da
língua.
Figura 4 – Captação da radiação emitida no trans-operatório.
Os parâmetros utilizados então para encontrar o LNS eram a
captação linfonodal do azul patente e a captação pelo probe.
Esse linfonodo era removido, avaliado sua captação ex vivo
Rev. Bras. Cir. Cabeça Pescoço, v. 38, nº 2, p. 98 - 102, abril / maio / junho 2009 99

3. (Figuras 6 e 7) e enviado para a anatomia patológica. Após a
ressecção, o leito linfonodal era novamente avaliado com o
probe para verificação de possível captação residual. Em
seguida, prosseguia-se com o esvaziamento cervical seletivo
conforme a rotina do serviço. Todo o material era enviado para
exame histopatológico de forma separada.
Figura 5 – Injeção de azul patente no trans-operatório, peritumoral.
Figura 6 – Detecção do linfonodo sentinela com o pescoço aberto, no
transoperatório. Observar que o linfonodo não foi corado pelo azul
patente.
Figura 7 – Captação da radiação emitida do linfonodo sentinela ex vivo.
RESULTADOS
Dos 25 pacientes estudados, a idade média foi de 55 anos (31 a
88 anos), sendo 12 do gênero feminino e 13 do masculino. O
local mais frequentemente acometido foi a língua (62%)
seguido pelo soalho da boca (38%). Em relação ao estadiamen-
to, 56% eramT2 e 44%,T1.
Pela avaliação pré-operatória de linfocintigrafia, realizada na
Medicina Nuclear, 42 linfonodos foram marcados em 25
pacientes e em um paciente não foi detectado o local do LNS
(média de 1,7 linfonodo por paciente). O nível mais detectado
pela Medicina Nuclear foi o nível II (40%), seguido pelos níveis I
(26%), III (23%) e IV (11%), respectivamente. Em 80% dos
casos, houve detecção em mais de um nível cervical.
O azul patente não corou o linfonodo em 62% dos casos e em
apenas 38% foi corado. Além disso, o azul atrapalhou a
ressecção do tumor primário, devido a visualização inadequa-
da, prejudicada pela cor, em 68% dos casos.
Com o probe foram detectados 49 LNS, uma média de 1,9 por
paciente. O nível mais acometido foi o II (44%) seguido do III
(24%) I (20%) e IV (12%). Houve interferência do probe em 68%
dos casos. A captação média pelo probe na lesão oral foi de
17000 e na peça ressecada (ex vivo) foi de 13000. O nível médio
de captação no LNS in vivo foi de 2410 e, no ex vivo, 3650.
O aumento do tempo cirúrgico devido à pesquisa do LNS no
peroperatório antes do esvaziamento cervical foi de aproxima-
damente 1 hora.
Durante o procedimento cirúrgico, dois pacientes não tiveram o
linfonodo sentinela captado pelo probe, seguindo-se, assim, o
esvaziamento cervical. Esses dois casos tiveram todos os
linfonodos cervicais negativos ao histopatológico.
Em 72%, o linfonodo era muito pequeno, menor ou igual a 1cm,
estando profundo e próximo à estruturas nobres. Dos 25
pacientes estudados, 25% tiveram o LNS positivo (ou seja, 25%
de metástase cervical oculta) e 75% tiveram todos os linfonodos
analisados negativos, incluindo o LNS. Apesar disso, um dos
pacientes que teve o LNS positivo apresentou micrometástase
em mais de quatro linfonodos além do sentinela, que não foi
detectado. Não houve caso de skip metastasis.
Avaliando-se a eficácia da pesquisa do LNS nesses pacientes,
constatamos que o teste teve uma sensibilidade de 100%,
especificidade de 8%, valor preditivo positivo de 26% e um valor
preditivo negativo de 100% (verdadeiros negativos). Não houve
resultado falso negativo, isto é, LNS negativo, porém, doença
linfonodal metastática presente comprovada histologicamente.
Entretanto, a taxa de falso positivo foi de 90% (isto é, LNS
positivo sem doença comprovada histologicamente).
DISCUSSÃO
No passado, a única maneira de tratar pacientes em risco de
metástase linfonodal era através do esvaziamento cervical
radical. Com o intuito de diminuir as comorbidades do procedi-
mento e através do entendimento da drenagem linfática da
cabeça e pescoço, foi possível a abordagem mais seletiva
dessas metástases. Isso levou o esvaziamento cervical
supraomoioideo a tornar-se o tratamento eletivo padrão nos
6-8
tumores de cavidade oral .
A pesquisa do LNS foi desenvolvida para o tratamento do
melanoma cutâneo. A drenagem linfática da pele é muito mais
previsível do que a da cabeça e pescoço. Além disso, as
comorbidades geradas no esvazimento axilar e inguinal são
enormes quando comparado a outros tipos de linfadenectomia.
Após uma bem sucedida experiência no tratamento do
melanoma de pele, a pesquisa do LNS foi levada para pacientes
com câncer de mama. Essas malignidades possuem comporta-
mento biológico bem diferente do CEC de cavidade oral. Nesta
doença, a metástase cervical oculta não leva o paciente ao
tratamento sistêmico com quimioterapia ou imunoterapia, como
9
no melanoma ou no tumor de mama .
A controvérsia envolvendo o tratamento dos pacientes N0 no
CEC de boca é análoga à linfadenectomia eletiva regional em
pacientes com melanoma de extremidades invasivo, de risco
intermediário (1 a 4mm de espessura) com linfonodo clinica-
Rev. Bras. Cir. Cabeça Pescoço, v. 38, nº 2, p. 98 - 102, abril / maio / junho 2009100

4. 9,10
mente negativo .
O LNS tem sido realizado com a injeção peritumoral intradérmi-
ca de 99mTC e detecção com gama probe intraoperatório, o
que permite a incisão diretamente sobre o LNS radiomarcado.
No melanoma cutâneo, a pesquisa identifica em 82% a 100%
dos casos de doença metastática, com resultado falso-
negativo muito baixo. Já nos tumores de mama, a taxa de falso-
negativo é um pouco maior, todavia, o uso da pesquisa do LNS
ao invés da linfadenectomia axilar vem-se tornando o padrão-
9-13
ouro .
Em locais como mama, onde o modelo de drenagem linfática já
está estabelecido, a pesquisa do LNS é mais uma ferramenta
no mapeamento das metástases. Muitos casos que foram
estadiados como N0 aumentam seu estadiamento para N1.
Outrossim, permite a identificação de padrões de metástase
9,10
pouco usuais .
O uso do azul patente adicionalmente ao radiofármaco é muito
recomendado para casos de melanoma e câncer de mama,
contudo, isso pode gerar algumas complicações. A injúria
acidental aos vasos linfáticos leva o estravazamento do
contraste e redução da visualização no intra-operatório.
Especialmente na área cervical e cavidade oral com suas ricas
redes vasculo-nervosa, a textura e coloração dos tecidos é de
grande importância oncológica. Nossa experiência com azul
patente foi ruim. As duas principais razões foram que a grande
maioria dos linfonodos não foram corados pelo azul (68% dos
casos) e, após a injeção do mesmo peri-tumoral, a mancha azul
dificultou a ressecção e a avaliação da margem durante a
ressecção (68% dos casos). Essas dificuldades também foram
14-17
relatadas em outros estudos anteriores .
Em contraste com o câncer de mama, os tumores de cavidade
oral possuem a drenagem linfática muito próxima da lesão
primária, o que leva a uma maior interferência na captação do
LNS pelo probe. No nosso estudo, realizamos primeiro a
ressecção da lesão da cavidade oral para diminuir essa
interferência. Mas, mesmo com essa técnica, tivemos interfe-
rência em 68% dos casos, dificultando a identificação com
certeza do LNS. Outros pontos negativos dessa técnica de
ressecção são: a transgressão da técnica asséptica, já que
estaríamos iniciando pela região contaminada, a oral e, só
após, realizar esvaziamento cervical. Transgressão da cirurgia
oncológica já que estaríamos iniciando pela ressecção do
tumor e não pelo esvaziamento cervical.
Em nosso estudo, todos os pacientes foram submetidos à
injeção de 99mTC-fitado peri-lesional e depois foi feita a
linfocintilografia, o que ocasionou um atraso do inicio da cirugia.
No peroperatorio devido ao uso do gama probe para localizar e
aferir captação in vivo, ex vivo e no leito do LFN e devido à
ressecção do LNS, o tempo cirúrgico aumentou significativa-
mente (aproximadamente uma hora). Vários linfonodos foram
marcados, o que iria gerar a criação de múltiplas incisões, se
fôssemos realizar mini-incisões e não a incisão ampla para o
esvaziamento cervical. Linfonodos de tamanhos pequenos
(72%) próximos à estruturas nobres (carótida, nervo marginal
mandibular, hipoglosso) acessados através de pequenas
incisões poderiam colocar em risco essas estruturas. Por ter
sido o nível II o de maior acometimento, sendo o local justacaro-
tídeo uma área delicada, a ressecção através de uma mini-
incisão pode ser dificultada e perigosa, visto que o linfonodo
também não é palpado e não é corado pelo azul patente, na
maioria das vezes.
Constatamos que, na grande maioria dos casos (80%), mais de
um LNS foi captado por pessoa, em uma média de 1,9 linfono-
dos captados pelo gama probe por paciente e em media de 1,7
linfonodos captados pela medicina nuclear no pré-operatorio.
Muitos dos linfonodos eram marcados tanto na linfocintilografia
como com o probe em níveis linfonodais diferentes, nos caso
onde havia mais de um LNS por pessoa. Além disso, o local do
linfonodo captado e marcado pela linfocintigrafia divergiu em
algums casos dos captados no per-operatorio. O maior
problema na pesquisa do LNS foi a interferência na captação da
radiação devido ao tumor estar bem próximo do linfonodo.
Apesar dos contratempos citados, nenhum de nosso pacientes
com LNS negativo teve skip metastasis e todos os linfonodos
metastáticos foram detectados pela técnica, com sensibilidade
de 100% e verdadeiros negativos de 100%. Esse resultado foi
de acordo com os estudos que mostram uma incidência muito
17-20
de baixa de skip metastasis nesses tipos de tumores . Dos
quatro pacientes com LNS positivo, apenas um apresentou
doença metastática para outros linfonodos. Esses resultados
foram bastante satisfatórios, mostrando que o uso do LNS pode
sim ter seu papel como avaliação prognostica e indicação de
14-17
esvaziamento cervical nos CEC iniciais de cavidade oral .
Com relação à qualidade de vida entre pacientes que foram
submetidos ao esvaziamento cervical eletivo e aqueles em que
houve a pesquisa do LNS, não há consenso. Alguns estudos
sugerem que houve diferença na qualidade de vida quando
comparados pelo gênero. Esse fenômeno pode ser atribuído às
várias diferenças entre os gêneros, incluindo maior vaidade,
maior tendência a hipervigilância cognitiva e aumento da
sensibilidade discriminativa na mulher. Em relação ao estágio
5
tumoral e local, Schiefke et al. relatam que não houve diferença
na qualidade de vida, diferentemente da grave morbidade
apresentada pelo esvaziamento axilar em pacientes com
câncer de mama, ou submetidos à esvaziamento inguinal.
Porém complicações e co-morbidades comuns após o esvazia-
mento cervical incluem dormência e ou queimação em partes
do pescoço e orelha, dor cervical, desconforto no ombro,
5
linfedema, aperto cervical e defeitos estéticos .
A técnica é muito fácil de ser aprendida, de ser executada, e os
seus custos não são tão altos. No entanto, temos que ter
cuidados com os “modismos” e estudar de uma forma séria,
avaliando em longo prazo, comparativamente, seus resultados
oncológicos.
CONCLUSÃO
É inegável a importância que a pesquisa do LNS possa vir a
trazer nos pacientes com carcinoma epidermóide de boca
T1/T2 no intuito de diminuir a morbidade do esvaziamento
cervical em quase 80% dos casos. Porém, não concordamos
com mini-incisões. Em se programando a técnica, esta deverá
ser feita através de uma cervicotomia como as realizadas para o
esvaziamento cervical, caracterizando a cirurgia radioguiada.
Em virtude de vários fatores apresentados, principalmente da
alta taxa de interferência (tumor-linfonodo) ainda não deve ser o
padrão para o tratamento do pescoço nesses pacientes,
devendo existir um estudo prospectivo multi-institucional
comparando a sobrevida em cinco anos dos pacientes submeti-
dos ao esvaziamento eletivo supraomoioideo com os pacientes
submetidos apenas à ressecção do LNS.
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