Este documento fornece um resumo da Reserva Florestal Adolpho Ducke, incluindo sua criação em 1963, sua localização e vegetação original, assim como os desafios atuais de fragmentação e urbanização. Também descreve brevemente a administração e objetivos da reserva.

2. Autores/Authors ::
Albertina P Lima
.
William E. Magnusson
Marcelo Menin
Luciana K. Erdtmann
Domingos J. Rodrigues
Claudia Keller
Walter Hödl
Coordenadores/Coordinators ::
Albertina P Lima
.
William E. Magnusson
Projeto gráfico e produção/Graphic Design and production ::
Áttema Design Editorial • www.attema.com.br
Foto da capa: Cochranella oyampiensis
Cover photo: Cochranella oyampiensis
Este livro foi produzido com recursos da Fundação BBVA, INPA, CNPq e PPBio/MCT.
This book was produced with resources from BBVA Foundation, INPA, CNPq and PPBio/MCT.

6. Copyright © 2005 by Albertina P Lima [et al.]
.
Todos os direitos reservados.
Coordenação editorial
Albertina P Lima
.
Claudia Keller
William E. Magnusson
Capa, projeto gráfico, diagramação e produção
Áttema Design Editorial
Fotos
Dos autores. Exceto a foto de Phrynohyas resinifictrix (D)de autoria de
Benjamim B. da Luz, com o auxílio de Luciana K. Erdtmann e
a foto de Chiasmocleis shudikarensis (D)de autoria de Selvino Neckel-Oliveira.
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA
Diretor: José Antônio Alves Gomes
Ficha catalográfica elaborada pela Biblioteca do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
Guia de sapos da Reserva Adolpho Ducke, Amazônia Central = Guide
to the frogs of Reserva Adolpho Ducke, Central Amazonia / Albertina
Pimentel Lima ...[et al.]. – Manaus : Áttema Design Editorial, 2005.
168 p. : il.
ISBN: 85-99387-01-4
1. Herpetologia. 2. Anfíbios Anuros. 3. Reserva Adolpho Ducke.
4. Pimentel Lima, Albertina
CDD - 597.8
Bibliotecária: CRB
Rua Leonor Teles, 271-B • Conjunto Abílio Nery • Adrianópolis
CEP 69.060-001 • Manaus • AM • Brasil
Tel.:/Fax: 55 (92) 3642.2754 • attema@attema.com.br
www.attema.com.br

7. How to use this Guide Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
Prefácio Preface
M ais de dois séculos se passaram
desde que a Ciência descobriu
a riqueza biológica da Bacia
Amazônica. Exploradores natu-
ralistas como Henry Bates, Richard
Spruce e Alfred Russell Wallace sur-
preenderam o mundo com suas des-
M ore than two centuries have
passed since scientists first
became aware of the rich
biota of the Amazon Basin.
Biological explorers, such as Henry
Bates, Richard Spruce, and Alfred
Russell Wallace, amazed the world
cobertas de centenas de espécies de with their discoveries of hundreds
plantas, insetos e pássaros. E, sim, of species of plants, insects, and
também de sapos. As primeiras co- birds. And, yes, frogs too. The first
leções de sapos da região de Ma- collections of frogs from the vicinity
naus foram feitas há quase duzen- of Manaus were made nearly two
tos anos pelo biólogo alemão Jo- hundred years ago by the German
hann Baptist Spix. Até hoje a explo- biologist Johann Baptist Spix. To
ração biológica da Amazônia conti- this day biological exploration of
nua revelando seus inúmeros segre- the Amazonia continues to reveal
dos – novas espécies, grande au- its many secrets—new species, vast
mento na distribuição das espécies range extensions, and previously
conhecidas e fenômenos biológicos unknown biological phenomena.
previamente desconhecidos.
Amazonia has the most diverse
A Amazônia possui a biota mais rica
biota on earth. However, the riches
do planeta. Entretanto, as rique-
zas da Amazônia têm sido, e con- of Amazonia have been, and are
tinuam sendo, exploradas comer- being, exploited commercially.
cialmente. Atividades humanas Human activities have destroyed
destruiram ou alteraram uma pro- or altered a significant percentage
porção significativa da Amazônia, of Amazónia, especially in the last
principalmente durante os últimos 50 years. The Reserva Florestal
3

8. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Prefácio
Como usar este Guia
50 anos. A Reserva Florestal Adol- Adolpho Ducke, established in
pho Ducke, estabelecida em 1963, 1963, has withheld the ravages
conseguiu conter a sanha do des- of deforestation and urbanization
matamento e da urbanização, per- and remains a sanctuary for all sorts
manecendo como um santuário of living things, including 50 species
para todo tipo de seres viventes,
of frogs that are treated in this
incluindo 50 espécies de sapos, dos
extraordinarily well-illustrated
quais trata este volume extraordi-
nariamente bem ilustrado. volume.
Guias como este são essenciais Guides such as this one are
para a educação de naturalistas, essential for educating naturalists,
conservacionistas e do público em conservationists, and the general
geral. Uma população educada public. An educated populace
será consciente da importância da will realize the importance of
preservação dos sistemas naturais preserving natural systems and will
e se empenhará na manutenção de endeavor to maintain a sustainable
uma floresta tropical sustentável, rainforest with its unique
incluindo seus habitantes únicos, inhabitants, some of which may
alguns dos quais poderão vir a ser prove to be significant to human
importantes para a prosperidade
prosperity. Future generations will
humana. Gerações futuras se be-
benefit from such endeavors.
neficiarão desse empenho. Quem
sabe qual criança de Manaus po- Who knows which child from
derá entrar na Reserva Ducke com Manaus with this guide in hand
este guia nas mãos e fazer uma may venture into the Ducke
descoberta de tal importância que Reserve and make significant
chegue a mudar nossa perspectiva discoveries that may change our
sobre a vida? perspective on life itself?
William E. Duellman William E. Duellman
Curador Emérito do Natural History Curator Emeritus, Natural History
Museum and Biodiversity Research Center, e Museum and Biodiversity Research Center, and
Professor Emérito, do Department of Ecology and Professor Emeritus, Department of Ecology and
Evolutionary Biology, University of Kansas. Evolutionary Biology, University of Kansas.

9. How to use this Guide Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
Contents
Sumário Contents
Introdução 8 Introduction
Biologia de Anuros Biology of Anurans
(sapos, rãs, jias e pererecas) 18 (frogs, toads and treefogs)
Uma confusão de A confusion of
nomes populares 19
common names
Cores e defesa 20 Colors and defenses
Caçador ou caça: o Hunter or hunted:
dilema dos sapos 21 the frog’s dilemma
Modos de reprodução 22 Reproductive modes
O canto dos sapos 34 Frog calls
Como usar este guia 41 How to use this guide
5

10. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Sumário
Como usar este Guia
48
Bufonidae
50 Atelopus spumarius
52 Bufo granulosus
54 Bufo marinus
56 Bufo proboscideus
58 Dendrophryniscus minutus
60
Centrolenidae
62 Cochranella oyampiensis
64
Dendrobatidae
66 Colostethus sp.
68 Colostethus stepheni
70 Epipedobates femoralis
72
Hylidae
74 Hyla boans
76 Hyla cf. brevifrons
78 Hyla geographica
80 Hyla granosa
82 Hyla lanciformis
84 Hyla minuta
86 Osteocephalus buckleyi
88 Osteocephalus oophagus
90 Osteocephalus taurinus
92 Phrynohyas resinifictrix
94 Phyllomedusa bicolor
96 Phyllomedusa tarsius
98 Phyllomedusa tomopterna
100 Phyllomedusa vaillanti
102 Scinax boesemani
104 Scinax garbei
106 Scinax ruber
6

11. How to use this Guide Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
Contents
108
Leptodactylidae
110 Adenomera andreae
112 Adenomera hylaedactyla
114 Ceratophrys cornuta
116 Eleutherodactylus fenestratus
118 Eleutherodactylus ockendeni
120 Eleutherodactylus zimmermanae
122 Leptodactylus fuscus
124 Leptodactylus knudseni
126 Leptodactylus longirostris
128 Leptodactylus mystaceus
130 Leptodactylus pentadactylus
132 Leptodactylus petersii
134 Leptodactylus rhodomystax
136 Leptodactylus riveroi
138 Leptodactylus stenodema
140 Lithodytes lineatus
142
Microhylidae
144 Chiasmocleis hudsoni
146 Chiasmocleis shudikarensis
148 Ctenophryne geayi
150 Elachistocleis bicolor
152 Synapturanus mirandariberoi
154 Synapturanus salseri
156
Pipidae
158 Pipa arrabali
160 Pipa pipa
Referências Bibliográficas 162 References
Autores 165 Authors
Agradecimentos 167 Acknowledgments
Financiadores 168 Support
7

12. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Introdução
Introdução Introduction
A Reserva Florestal Adolpho Du-
cke (RFAD) foi criada em 1963.
Naquela época seus 100 km2
de floresta tropical úmida de
terra firme eram praticamente into-
cados e cercados por floresta contí-
nua de características similares. O
R eserva Florestal Adolpho Ducke
(RFAD) was created in 1963. At
the time it was 100 km2 of
largely intact rainforest
surrounded by continuous tracts of
similar forest. Rosewood had been
exploited in the reserve for a long
pau-rosa foi explorado na área da time, and grooves in rocks due to
reserva por um longo tempo, e ra- axe sharpening testify to a long
nhuras em pedras, produzidas ao history of use by Amerindians.
afiar instrumentos de pedra, dão Charcoal deposits indicate that
testemunho de uma longa história intensive clearing or wildfires may
de presença de ameríndios na área. have occurred thousands of years
Depósitos de lenha carbonizada in- before colonization by Europeans
dicam que intensa atividade de des- and Africans, but the highly diverse
matamento e queimadas podem ter rainforest was about as “pristine” as
ocorrido milhares de anos antes da any in the Americas. By 2000, the
colonização da área por europeus city of Manaus had expanded such
e africanos, mas, de modo geral, na that the southern border of the
década de 1960 a área de floresta reserve was lined by suburbs, and
de alta diversidade biológica da the forest cover to the east, north,
RFAD era tão “virgem” quanto qual- and especially the west had been
quer outra no continente america-
fragmented and degraded.The reserve
no. No ano 2000 a expansão urba-
is rapidly becoming an urban park.
na da cidade de Manaus havia che-
gado aos limites da RFAD. Atual- RFAD is administered by the Instituto
mente bairros populares fazem li- Nacional de Pesquisas da Amazônia
mite com a borda sul da reserva, e (INPA), a research institute of the,
8

13. Introduction Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
a floresta no entorno das bordas les- Federal Ministry for Science and
te, norte e, especialmente, oeste se Technology. The original plan was
encontra fragmentada e degradada. to use the reserve for silvicultural
Desde então, a RFAD vem sofrendo experiments, but fortunately that
um processo de transformação em proved too expensive. The area
um parque urbano.
was declared an ecological reserve
A RFAD é administrada pelo Institu- in 1972, but there are small areas
to Nacional de Pesquisas da Amazô- in the north-west corner with
nia (INPA), um órgão de pesquisa do plantations of commercially
Ministério da Ciência e Tecnologia. valuable trees. The reserve is not
Originalmente a reserva foi destina- part of the National System of
da para experimentos de silvicultu- Conservation Units (SNUC) which
ra, mas felizmente este projeto reve-
means that it does not benefit from
lou-se excessivamente caro. A área
some of the advantages of that
foi declarada Reserva Ecológica em
system, such as legally mandated
1972, havendo apenas uma área de
plantação de árvores de valor comer- buffer zones. However, its
cial em seu extremo noroeste. A independent status allows for
RFAD não faz parte do Sistema Na- research activities that would be
cional de Unidades de Conservação extremely restricted in most SNUC
(SNUC), o que significa que ela não categories. The reserve is the type
locality for dozens of
species, and some of
the most complete
neotropical field
guides, such as those
for vegetation (Ribeiro
et al., 1999), snakes
(Martins & Oliveira,
1998)
Imagem de satélite
da Reserva Florestal
Adolpho Ducke, 2003.
(Fonte: INPE/NASA)
Satellite image of
Reserva Florestal
Adolpho Ducke, 2003.
(Source: INPE/NASA)
9

14. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Introdução
se beneficia das vantagens desse sis- and spiders, centipedes and allied
tema, como o direito legal à manu- groups (Adis, 2002), are based
tenção de uma zona tampão em seu
mainly or entirely on collections
entorno. Por outro lado, sua condi-
from RFAD. One of the first
ção de reserva independente permi-
te a realização em sua área de ativi- scientific films devoted exclusively
dades de pesquisa que sofreriam to Amazonian frogs was made in
grandes restrições na maioria das ca- the reserve (Hödl, 1982).
tegorias do SNUC. A
reserva é a localida-
de tipo para deze-
nas de espécies, e
alguns dos guias de
campo mais com-
pletos que existem
para a região neo-
tropical, como os de
flora (Ribeiro et al.,
1999), serpentes
(Martins & Oliveira,
1998) e aranhas,
centopéias e grupos
afins (Adis, 2002),
foram baseadas
principal ou inteira-
mente em coleções
da RFAD. Também
foi na RFAD que se
rodou um dos primeiros filmes cien-
tíficos sobre anfíbios amazônicos Relevo, igarapés e o sistema de trilhas
na RFAD: o vermelho escuro representa
(Hödl, 1982). as partes mais altas, que formam um
divisor de águas (altitude entre
Em 2000, um sistema de trilhas foi 120 e 140 m.s.n.m); o verde representa
instalado na RFAD, formando uma as partes mais baixas próximas aos
malha de 64 km2 que cobre toda a igarapés (altitude entre 42 e 60 m.s.n.m.).
reserva, exceto uma borda externa Elaboração da imagem: Arnaldo Carneiro.
de 1 km de largura. O sistema de Topography, streams and trail system in the
trilhas dá acesso a 72 parcelas per- RFAD: Dark red represents the highest areas
manentes de 1 ha, para amostra- (altitudes between 120 and 140 m a.s.l.)
that separate the stream basins; green
gem de fauna e flora terrestres, e represents the low lying areas near streams
38 pontos permanentes de amos- (altitudes between 42 and 60 m a.s.l.).
tragem em igarapés e poças associ- Image produced by Arnaldo Carneiro.
10

15. Introduction Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
adas, para amostragem de organis- In 2000, a system of trails was
mos aquáticos. A maioria das ge- installed that form a 64 km2 grid
neralizações em ecologia neotropi- that covers all but a 1 km wide strip
cal foi baseada em estudos realiza- around the border of the reserve.
dos em reservas como La Selva The trail system allows access to 72
(Costa Rica) e Barro Colorado (Pa-
permanent plots of 1 ha for studies
namá), que possuem apenas alguns
of terrestrial fauna and flora, and
quilômetros quadrados de exten-
38 permanent study sites for
são. O sistema de 64 km2 de trilhas
na RFAD permite a avaliação dos aquatic organisms in streams
efeitos da escala espacial de amos- within the reserve. Most of the
tragem sobre essas generalizações. generalizations about Neotropical
ecology were developed in reserves
Coleções de material da RFAD for-
such as La Selva (Costa Rica) and
maram a base para a elaboração
de uma chave de identificação Barro Colorado (Panama) that are
para os girinos da região de Ma- only a few square km in area. The
naus (Hero, 1990). A existência de 64 km2 trail system in RFAD allows
um meio de identificação para a evaluation of the effects of spatial
maioria das espécies de girinos scale on those generalizations.
possibilitou a publicação de uma
série de trabalhos sobre a ecolo- Collections from RFAD were the
gia de larvas de anuros (e.g. Gas- basis for the development of a key
con, 1992; Hero et al., 1998, to the tadpoles of the Manaus
2001), e por isso muito do que se region (Hero, 1990). The ability to
conhece sobre a ecologia de giri- identify most species led to a series
Poça na floresta
usada para
reprodução por sapos
e desenvolvimento
de girinos.
Forest pool used
for reproduction
by frogs and habitat
for tadpoles.
11

16. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Introdução
nos tropicais foi descoberto na of papers on the ecology of larval
região de Manaus. Muitos pesqui- frogs (e.g. Gascon, 1992; Hero et
sadores estudaram a ecologia de al., 1998, 2001), and for this reason
anuros adultos na região de Ma- much of what is known about the
naus, incluindo Ulisses Galatti, ecology of tropical tadpoles was
Claude Gascon, Marcelo Gordo,
discovered in the Manaus region.
Marc Hero, Flora Juncá, Márcio
Many researchers have studied the
Martins, Glória Moreira e Barbara
ecology of adult frogs in the
Zimmerman. Apesar disso, ainda
estamos longe de compreender os Manaus region, including Ulisses
fatores que afetam a distribuição e Galatti, Claude Gascon, Marcelo
a abundância de anfíbios adultos. Gordo, Marc Hero, Flora Juncá,
Márcio Martins, Glória Moreira,
Uma revisão da literatura dá a and Barbara Zimmerman.
impressão de que há pouca vari- However, we are far from a general
ação espacial na composição de understanding of the factors that
comunidades de anfíbios amazô-
affect the distribution and
nicos, mas isso deve-se, provavel-
abundance of adult frogs.
mente, à baixa resolução taxonô-
mica disponível atualmente Review of the literature gives the
para muitos grupos de espécies impression that there is little spatial
(Azevedo-Ramos e Galatti, 2002). variation in the composition of
Por exemplo, em 1980 apenas Amazonian frog communities, but
uma espécie de Colostethus this may be because of the poor
( C. marchesianus ) era conhecida taxonomic resolution available for
Os sapos
encantam
quando vistos
de perto.
Frogs are
enchanting
when seen
close up.
12

17. Introduction Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
para a RFAD e grande parte da many species groups (Azevedo-
Amazônia. Em 1989, Márcio Mar- Ramos and Galatti, 2002). For
tins, baseado em um estudo an- example, in 1980, only one species
terior de Edwards (1974), descre- of Colostethus (C. marchesianus)
veu uma segunda espécie, Colos- was known from RFAD and most of
tethus stepheni , para a área de Amazonia. In 1989, Márcio Martins,
Manaus. Em 2000, Albertina Lima based on previous studies by
e Claudia Keller visitaram a locali- Edwards (1974), described a second
dade tipo de C. marchesianus na species, Colostethus stepheni, from
região do alto rio Negro e desco-
the Manaus area. In 2000, Albertina
briram que a espécie da localida-
Lima and Claudia Keller visited the
de tipo não é a mesma que ocor-
type locality of C. marchesianus on
re na RFAD (Caldwell et al., 2002).
O “ C. marchesianus ” da RFAD the banks of the upper rio Negro
ainda não foi rebatizado. Para and showed that frogs from that
complicar ainda mais o quadro, locality were not the same as those
Albertina Lima e seus colabora- from RFAD (Caldwell et al., 2002).
dores encontraram outras quatro The “C. marchesianus” from RFAD
remains unnamed. To
complicate the picture
further, Albertina Lima and
her collaborators found four
more species of
Colostethus 30 km from
Manaus on the southern
side of the rio Amazonas,
Macho(A) e fêmea(B) de Colostethus
marchesianus da localidade tipo
(Taracua, alto rio Negro). Esta espécie é
freqüentemente confundida com
Colostethus sp. da RFAD.
Male(A) and female(B) Colostethus
marchesianus from the species’ type
locality (Taracuá, upper rio Negro). This
species is frequently confused with
Colostethus sp. from RFAD.
13

18. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Introdução
espécies de Colostethus a 30 km only some of which have been
de Manaus, na margem sul do rio named - e.g. C. caeruleodactylus
Amazonas, sendo que apenas (Lima and Caldwell, 2001) and
duas foram descritas até agora - C. nidicola (Caldwell and Lima,
C. caer uleodactylus (Lima e 2003). New species of Colostethus
Caldwell, 2001) e C. nidicola (Cal- have been found in other
dwell e Lima, 2003). Novas espé-
Amazonian localities. Rather than
cies de Colostethus também
a single species, there are probably
foram encontradas em outras lo-
dozens, and possibly hundreds of
calidades amazônicas. Em lugar
de uma única espécie, provavel- species of Colostethus in Amazonia.
mente existem dezenas, talvez até Another example of the primitive
centenas de espécies de Coloste- state of our knowledge of
thus na Amazônia.
Outro exemplo do estado ele-
mentar em que se encontra nos-
so conhecimento sobre anfíbios
amazônicos é Leptodactylus pen-
tadactylus , o maior anuro da
Amazônia. Esta espécie aparente-
mente foi uma das mais intensi-
vamente estudadas na década de
1980, e vários estudos clássicos
sobre comunidades de larvas de
anfíbios se basearam em experi-
mentos de predação por girinos
desta espécie (Heyer et al., 1975).
No entanto, Marc Hero e Ulisses
Galatti descobriram que há duas
espécies semelhantes na RFAD -
L. pentadactylus e L. knudseni
(Hero e Galatti, 1990). Descobri-
ram, também, que os girinos de
Vista do interior da floresta na
Reserva Florestal Adolpho Ducke.
Forest in the center of
Reserva Florestal Adolpho Ducke.
14

19. Introduction Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
L. pentadactylus vivem em tocas Amazonian amphibians is
subterrâneas isoladas (Hero e Leptodactylus pentadactylus. It is
Galatti, 1990; Hero, 1990). Por the largest Amazonian frog species,
isso, os girinos usados em todos and was apparently one of the
os experimentos de predação não
most intensively studied
poderiam ter pertencido a espé-
Neotropical frogs in 1980. Many
cie conhecida como L. pentadac-
tylus na RFAD. A espécie conhe- classic studies of tadpole
cida como L. pentadactylus no communities had used tadpoles
Panamá, onde os estudos iniciais of the species in predation
foram realizados é, provavelmen- experiments (Heyer et al., 1975).
te, uma terceira espécie (U. Ga- Marc Hero and Ulisses Galatti
latti, com. pess.). discovered that two similar species
Os casos relatados sobre o gênero of frogs (L. pentadactylus and
Colostethus e o complexo Lepto- L. knudseni) occur in RFAD (Hero
dactylus pentadactylus represen- and Galatti, 1990). Still more
tam apenas a ponta do iceberg. É worrying, the tadpoles of
muito provável que todas as espé- L. pentadactylus live in isolated
cies que aparentemente têm am- terrestrial burrows (Hero and
pla distribuição na Amazônia aca- Galatti, 1990; Hero, 1990); they
bem por revelar a mesma diversi- could not have been the tadpoles
dade críptica. Para identificar uma
used in predation experiments. The
espécie de anfíbio de forma confi-
frog known as L. pentadactylus in
ável, necessita-se material de refe-
rência da localidade tipo, incluin- Panama, where the initial studies
do uma descrição gráfica da voca- were conducted, is probably a third
lização (sonograma). Infelizmente species (U. Galatti pers. comm.).
muitas das descrições mais antigas The genus Colostethus and the
de espécies não incluem sonogra- Leptodactylus pentadactylus
mas, o que significa que alguém
complex are but the tip of the
tem que retornar à localidade tipo
iceberg. It is likely that all of the
para completar a descrição antes
que novas espécies possam ser apparently widespread species of
descritas. Alguns pesquisadores frogs in Amazonia will show the
continuam descrevendo espécies same cryptic diversity. In order to
de anuros sem incluir um sonogra- confidently identify a species of frog
ma, o que cria trabalho desneces- you need material from the type
sário para outros pesquisadores. locality, including a graphical
Neste livro, procuramos usar a melhor description of the call (sonogram).
taxonomia disponível, mas o leitor Unfortunately, many of the older
deve ser consciente de que nomes de descriptions of frog species did not
15

20. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Introdução
espécies poderão mudar à medida que include sonograms. That means
mais grupos sejam estudados em de- that someone needs to return to
talhe. Esperamos que este livro sirva the type locality to complete the
de estímulo a alguns leitores para que description before new species can
realizem esses estudos.
be named. Some researchers
Nem todas as espécies do guia continue to describe species of
ocorrem em toda a RFAD. Algu- frogs without including a sonogram
mas, como Epipedobates femora- and that creates unnecessary work
lis e Leptodactylus fuscus, são en-
for other researchers.
contradas mais frequentemente
em áreas próximas à borda da re- In this book, we have tried to use
serva. Outras, como Atelopus spu- the best taxonomy available, but the
marius , ocorrem apenas em um reader should realize that names will
lado do divisor de águas que divi- change as more groups are
de a reserva. Algumas espécies, examined in detail. We hope that
como Osteocephalus buckleyi, são this book will stimulate some of our
encontradas exclusivamente na readers to undertake those studies.
proximidade de igarapés, enquan-
Not all species presented occur
to outras, como Osteocephalus
oophagus, ocorrem em toda a re- in all parts of RFAD. Some, such as
serva. À medida que o entorno da Epipedobates femoralis and
RFAD se urbaniza, espécies nati- Leptodactylus fuscus, are found
vas de áreas abertas, como Lep- mainly in areas close to the border
todactylus ocellatus, e espécies in- of the reserve. Others, such as
troduzidas de outras regiões, Atelopus spumarius occur only on
one side of the central ridge that
divides the reserve. Some species,
such as Osteocephalus buckleyi,
are found exclusively around
streams, and others, such as
Leptodactylus ocellatus, uma
espécie que ocorre em áreas
abertas em Manaus, que poderá
colonizar a RFAD no futuro.
Leptodactylus ocellatus, a
native species from open areas
in Manaus that may colonize
the RFAD in the future.
16

21. Introduction Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
como Leptodactylus labyrinthicus, Osteocephalus oophagus, occur
que ainda não foram registradas throughout the reserve. As the city
na reserva, mas que ocorrem em envelops RFAD, native species from
Manaus, provavelmente invadirão open areas, such as Leptodactylus
as bordas. Mudanças certamente ocellatus, and species introduced
ocorrerão, e novas espécies serão
from other regions, such as
encontradas e descritas. Este livro
Leptodactylus labyrinthicus, which
pretende formar uma base a par-
tir da qual estas mudanças pode- have not yet been recorded in the
rão ser detectadas. reserve, but that occur in Manaus,
are likely to invade the borders.
Esperamos que a publicação des-
Changes will occur, and new
te guia permita que pesquisado-
species will be encountered and
res, guias de turismo e o público
em geral apreciem a beleza e a di- described. This book is a baseline
versidade dos anfíbios anuros da for recording those changes.
região de Manaus, e inspire estu- We hope that publication of this book
dos que resultem em uma melhor will allow researchers, tourist guides,
compreensão e conservação des- and the general public to appreciate
tas fascinantes criaturas. the beauty and diversity of frogs from
the Manaus region, and lead to
studies that will result in a deeper
understanding, and conservation of
these fascinating creatures.
Leptodactylus labyrinthicus,
uma espécie introduzida do
sudeste do Brasil, que ocorre
em Manaus mas ainda não foi
registrada na RFAD.
Leptodactylus labyrinthicus, a
species introduced from
southern Brazil, that occurs in
Manaus but has not yet been
recorded from RFAD.
17

22. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Biologia de Anuros
Biologia Biology
de Anuros of Anurans
(sapos, rãs, jias e pererecas) (frogs, toads and treefogs)
O s anuros, popularmente conhe-
cidos por sapos, jias, rãs e pere-
recas, correspondem ao maior
grupo da classe Amphibia, com
aproximadamente 5.000 espécies.
Os outros anfíbios (salamandras e
cecílias) são representados por re-
A nurans, popularly known as
frogs, toads and treefrogs, with
about 5,000 named species,
account for most species of the
class Amphibia. The other
amphibians, salamanders and
caecilians, have relatively few
lativamente poucas espécies na species in Amazonia. Most anurans
A maioria das espécies de sapo (A) possui a pele seca, pernas e dedos curtos.
As rãs ou jias(B) possuem pele úmida, e pernas e dedos longos. As pererecas(C)
possuem discos na ponta dos dedos.
Most species of toads(A) have dry skin, and short legs and toes. Most frogs(B) have
humid skin, and long legs and fingers. Tree frogs(C) have discs on the tips of the toes.
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23. Biology of Anurans Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
Amazônia. A grande maioria dos live in the tropics, and about 600
anuros vive nos trópicos, e aproxi- species live in the Amazon basin.
madamente 600 espécies vivem na Anurans appear to be fragile
bacia Amazônica. Os anuros pare-
because their skin lacks scales or
cem frágeis, pois sua pele não pos-
hair for protection. However, they
sui escamas nem pêlos para prote-
ção. No entanto, são muito bem are very well adapted to their
adaptados e geralmente estão en- environment and are among the
tre os vertebrados mais abundan- most abundant vertebrates in most
tes e presentes em maior número habitats, losing only to bats and
de hábitats, perdendo somente birds in number of species.
para aves e morcegos em número
de espécies. A confusion of
common names
Uma confusão de
nomes populares When the Portuguese colonized
Brazil, they used the same
Quando os portugueses chegaram common names that they had
ao Brasil, usaram os mesmos no-
used in Portugal (sapos, usually
mes populares que se usavam em
translated as toad in English for the
Portugal (sapo, rã e rela) para de-
families Bufonidae, Pelobatidae,
signar as espécies brasileiras, de
acordo com a semelhança que ti- Pelodytidae and most
nham com espécies européias. Discoglossidae, rãs – frog in English
Com o tempo, as relas, espécies – for the familiy Ranidae, and rela –
que vivem nas árvores, foram cha- treefrog in English – for the family
madas de “pererecas”, o que, na Hylidae) to describe Brazilian
língua tupi, quer dizer “andar aos species based on similarity to
saltos”. Estes nomes comuns es- European species. With time, the
condem uma variedade enorme de treefrogs came to be called
grupos filogenéticos. Em Portugal, pererecas in Brazilian Portuguese,
as rãs são da família Ranidae, en- which means “to move in jumps” in
quanto que, no Brasil, podem ser
the Tupi Indian language. The
das famílias Leptodactylidae, Rani-
common names hide an enormous
dae, ou Dendrobatidae. Em Portu-
variety of phylogenetic groups. In
gal, os sapos pertencem às famíli-
as Bufonidae, Pelobatidae, Pelody- Portugal, rãs are frogs of the
tidae e Discoglossidae. No Brasil o families Ranidae and
que se chama sapo normalmente Discoglossidae. In Brazil, they may
pertence às famílias Bufonidae e be species of the families
Dendrobatidae, mas a palavra Leptodactylidae, Ranidae, or
“sapo” pode ser usada, também, Dendrobatidae. In Portugal, sapos
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24. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Biologia de Anuros
genericamente para designar qual- are toads of the families Bufonidae,
quer anuro. Em Portugal, perere- Pelobatidae or Discoglossidae, and
cas são somente espécies da fa- frogs of the family Pelodytidae. In
mília Hylidae, mas, no Brasil, as Brazil, sapo usually refers to species
pererecas podem pertencer às fa- of Bufonidae, but it can be used
mílias Hylidae, Centrolenidae ou
generically for any anuran.
Leptodactylidae. No Brasil, o ter-
In Europe, the only treefrogs are
mo “jia” geralmente é restrito às
of the family Hylidae, but in Brazil,
rãs comestíveis da família Lepto-
dactylidae. Devido à falta de con- treefrogs may be found in the
sistência no uso de designações families Hylidae, Centrolenidae and
comuns, e ao fato de que muitas Leptodactylidae. Because of the lack
espécies não possuem nome po- of consistency in the use of common
pular local, neste guia nós não in- names, and the fact that many
dicaremos nomes “comuns” para species have no common names,
as espécies, exceto para aquelas we do not provide common names
que possuem nomes bem defini- unless they are commonly and
dos e amplamente usados. Em widely used. In general, we use frog
geral, empregamos o termo to refer to any species of anuran.
“sapo” para nos referir a qualquer
espécie de anuro.
Colors and defenses
Cores e defesa Most species of frogs have colors
A maioria das espécies de anuros similar to the habitats in which they
possui coloração semelhante ao live, which makes them cryptic
local onde vive (coloração críptica), against the background. However,
a qual os confunde com o ambi- some species are brilliantly colored.
ente. No entanto, algumas espéci- These species are active during the
es possuem cores brilhantes e cha- day and have potent chemicals in
mativas. Estas espécies são ativas the skin that protect them against
durante o dia, possuem substânci- predators. They generally only jump
as químicas na pele que as defen-
short distances. The species with
dem contra predadores e se deslo-
cryptic coloration generally jump
cam por saltos curtos. As espécies
com coloração críptica fazem sal- quickly and cover large distances in
tos longos e rápidos. a single leap.
As substâncias químicas na pele The chemicals in frog skins
dos sapos evoluíram como defesa evolved as defenses against
contra predadores, fungos e bac- predators, fungi and bacteria.
térias. Além disso, são bioativas e Therefore they are bio-active, and
podem ser usadas na produção de can be used in medicines that
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25. Biology of Anurans Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
remédios, que podem salvar mui- could save many lives.
tas vidas. Pesquisadores no mundo Researchers throughout the
inteiro investigam as substâncias world are investigating the
químicas da pele dos sapos para properties of the chemicals in frog
produzir novos remédios. skins to produce new medicines.
Bufo do grupo margaritifer, tal como este do sul do rio Amazonas, são
conhecidos como sapo-folha por possuírem forma e coloração semelhante às
folhas do chão da floresta (A). Diferem de Dendrobates fantasticus (uma
espécie do Peru), que possui coloração chamativa (B).
Toads of the Bufo margaritifer group, such as this one from the south of the
Amazon River, are called leaf frogs because they have the colour and shape of
fallen leaves (A). In contrast, many arrow-poison frogs, such as this Dendrobates
fantasticus from Peru, have brilliant colors(B).
Caçador ou caça: Hunter or hunted:
o dilema dos sapos the frog’s dilemma
Muitas espécies de vertebrados Many species of vertebrates, such
(p. ex. jacarés, mamíferos e cobras) as caimans, mammals and snakes,
e invertebrados (p. ex. aranhas e lar- and invertebrates, such as spiders
vas de libélulas) comem sapos. Al- and dragonflies, eat frogs. Some
gumas espécies de cobras e aranhas species of snakes and spiders are
são especializadas em comer sapos so specialized on frogs that they
e provavelmente dependem deles probably need them to survive.
para sobreviver. No entanto, alguns However, some frogs eat snakes,
sapos também comem cobras e a and most frogs eat spiders.
maioria das espécies come aranhas. Whether a frog is a predator or a
21

26. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Biologia de Anuros
Ser a presa ou o predador depende prey depends on its size. If it
do tamanho do sapo. Se o sapo for is more than one and a half times
uma vez e meia maior que o compri- the length of the spider, it is likely
mento da aranha, ele será o preda- to be a predator. If not, it is likely to
dor; se ele for menor, ele será a presa.
be a potential prey.
A maioria das espécies de sapos se
alimenta de invertebrados, como Most frogs eat invertebrates, such
aranhas, besouros, gafanhotos, for- as spiders, beetles, grasshoppers,
migas e cupins. No entanto, algu- ants, and termites. However, some
mas espécies, como Leptodactylus species, such as Leptodactylus
pentadactylus, podem comer pe- pentadactylus, can eat small
quenos ver tebrados, e outras, vertebrates, and some, such as
Indivíduo adulto de Hyla
geographica sendo
predado por uma aranha
(Ancylometes rufus).
A spider, Ancylometes
rufus, eating a treefrog,
Hyla geographica.
como Ceratophrys cornuta, se ali- Ceratophrys cornuta, eat other
mentam de outros sapos. Uma es- frogs. At least one species of frog
pécie (que não ocorre na RFAD) foi has been recorded eating fruits,
observada comendo frutos. Até o but no post-metamorphic
momento nenhum indivíduo pós- individual of species from RFAD
metamórfico das espécies conheci-
has been recorded eating
das na RFAD foi observado ingerin-
vegetable matter.
do materia vegetal.
Modos de reprodução Reproductive modes
Clima quente e úmido, uma gran- Warm and humid climatic
de variedade de corpos d’água, alta conditions, a large variety of water
pressão de predação e possível au- bodies, high predation pressure,
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27. Biology of Anurans Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
mento de competição entre as es- and possibly increased competition
pécies, levaram a uma grande di- among species, has led to a great
versificação nas histórias de vida e diversification in life histories and
estratégias reprodutivas dos sapos reproductive strategies in
amazônicos. Em zonas temperadas, Amazonian frogs. In temperate
os anuros geralmente exibem um
zones, frogs generally exhibit the
modo reprodutivo considerado pri-
presumed ancestral mode of
mitivo, que consiste na deposição
reproduction by laying a large
de um grande número de ovos na
água. As larvas eclodidas, chama- number of eggs in water. The
das girinos, permanecem na água hatched larvae, called tadpoles,
até a metamorfose. Durante a me- remain in water until
tamorfose os girinos, que se asse- metamorphosis. During
melham a peixes e geralmente se metamorphosis, the fish-like
alimentam de algas, transformam- generally algae-feeding tadpoles
se em pequenas réplicas dos adul- turn into small replicas of adult
tos, os quais passam a maior parte frogs, which then spend most of
de sua vida como predadores ter- their life as predators on land. Life
restres. A história de vida dos sa- histories of Amazonian (and other
pos amazônicos (e de outros sapos
tropical) frogs have in many
dos trópicos) tem se afastado de
instances evolved far beyond this
várias maneiras deste padrão bási-
co. Esta variação se estende desde basic theme. The range extends
anuros totalmente aquáticos (Pipa from purely aquatic frogs (Pipa
pipa), que nunca deixam seu hábi- pipa), which almost never leave
tat aquático, até espécies comple- their aquatic habitat to completely
tamente terrestres, que não neces- terrestrial species, which do not
sitam corpos de água para sua require standing bodies of water to
Nas áreas de clima frio, a maioria das
espécies dos sapos tem girinos que
vivem na água, como os girinos de
Scinax boesemani da RFAD, mas nas
áreas tropicais os sapos possuem
muitos outros modos de reprodução.
In cold climates, most species of frogs
have tadpoles that live in water,
such as Scinax boesemani from RFAD,
but in tropical areas frogs have many
other reproductive modes.
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28. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Biologia de Anuros
reprodução (p. ex. Adenomera , breed (Adenomera, Eleuthero-
Eleutherodactylus, Synapturanus). dactylus, Synapturanus).
Anuros em reprodução não são en- Not all species of frogs reproduce
contrados todos na mesma época throughout the year. The rainy
do ano. Os períodos chuvosos são periods are the best frog watching
os melhores para observar anuros, seasons, as rainfall and the
pois a chuva e a conseqüente dis- subsequent availability of water
ponibilidade de corpos d’água e sí- bodies and terrestrial sites with
tios terrestres com alta umidade at- high atmospheric humidity are
Em Dendrophryniscus
minutus o dimorfismo sexual
é bastante acentuado.
Aqui o macho é carregado
pela fêmea até um sítio
reprodutivo aquático.
In Dendrophryniscus minutus
sexual dimorphism in size
is remarkable. Here a male
is carried by the female
to an aquatic site.
mosférica são provavelmente os fa- probably the most important
tores ambientais que influenciam a environmental factors influencing
reprodução de muitos sapos. reproduction of frogs.
Muitas espécies, como os Coloste- Some frog species, such as the
thus da RFAD, são provavelmente Colostethus species in Reserva
anuais, e os adultos somente são
Ducke, are essentially annual, and
encontrados na população por um
adults are only found in the
período limitado de tempo. Os
adultos de outras espécies possu- population during a limited period.
em vida longa e os indivíduos po- Other species have long-lived adults
dem tentar reproduzir-se sempre and individuals may try to reproduce
que as condições climáticas permi- whenever weather conditions
tirem. As rãs fossoriais Synaptura- permit. The fossorial Synapturanus
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29. Biology of Anurans Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
nus mirandariberoi e S. salseri po- mirandaribeiroi and S. salseri can be
dem ser ouvidas vocalizando em tú- heard from beneath the ground at
neis no subsolo durante chuvas for- the onset of heavy rainfall at most
tes durante todo o ano. De fato, elas times of the year. In fact, they may
podem usar os trovões como um use thunder as a cue to an
sinal de aproximação de uma tem- approaching storm as they often call
pestade, e freqüentemente cantam on fine days in the middle of the dry
em dias ensolarados, em meio a es- season when planes fly low over the
tação seca, quando um avião pas- reserve. Seasonality of reproduction
sa voando baixo sobre a RFAD. A
in Reserva Ducke frog species is still
época de reprodução dos anuros da
little understood and clear
RFAD ainda é pouco conhecida, di-
predictions about where and when
ficultando afirmações precisas sobre
individuals can be found reproducing
quando e onde indivíduos de algu-
mas espécies podem ser encontra- are difficult for many species.
dos reproduzindo. For most frogs, calls guide a
receptive female to the vocalizing
Para muitos anuros, o canto guia
uma fêmea receptiva até o macho male. Males usually call close to or
que está cantando. Em geral, os at the reproduction site. Once the
machos cantam próximo ao ou no female reaches the male, she is
próprio sítio reprodutivo. Uma vez grabbed from behind by the male
que a fêmea chega até o macho, in an embrace called amplexus.
ela é abraçada por ele, pelo dorso, With the amplecting male on her
em um abraço denominado ample- back she searches for a suitable
xo. Com o macho sobre seu dorso egg-laying site and it is she who
a fêmea procura um local adequa- finally decides where the eggs are
do para a oviposição e é ela quem laid. She signals to the male the
finalmente decide onde os ovos se- onset of oviposition by ventrally
rão depositados. Ela sinaliza para o arching her back, at which point
macho o momento da oviposição the male releases his sperm onto
arqueando o corpo. Neste instante
the eggs she is laying. Even though
o macho deposita seu esperma nos
this is the most common scheme in
ovos. Apesar deste ser o modo re-
both aquatic and terrestrial
produtivo mais comum, tanto em
espécies de reprodução aquática breeding species, exceptions do
quanto terrestre, exceções podem occur. In most dendrobatid
ocorrer. Na maioria das espécies de species, fertilization of eggs occurs
dendrobatídeos a fertilização dos without amplexus and in Pipa pipa
ovos ocorre sem amplexo e em Pipa it is achieved by the amplecting pair
pipa é realizada pelo casal em uma performing complicated under-
complexa dança subaquática. Em water somersaults. In many
25

30. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Biologia de Anuros
muitas espécies, como Hyla boans, species, such as Hyla boans, it is
é o macho que escolhe ou constrói the male that selects or constructs
o ninho para deposição dos ovos. the nest site for the eggs.
Desenvolvimento aquático – Das
50 espécies conhecidas para a Aquatic development – Out of
RFAD, somente 21 depositam seus the 50 known frog species from
ovos diretamente na água, e, mes- RFAD, only 21 deposit their eggs
mo para este modo reprodutivo, directly into water, and even in this
uma notável variação é encontra- egg-laying mode a remarkable
Desovas depositadas diretamente
na água são consideradas um modo
reprodutivo ancestral em sapos.
Osteocephalus taurinus deposita
seus ovos em uma camada sobre
a superfície da água.
Laying eggs directly in water is
considered to be the ancestral
reproductive mode in frogs.
Osteocephalus taurinus lays its eggs
in a layer on the water surface.
da. Grandes corpos d´água forma- variation is found. Larger standing
dos durante a estação chuvosa, bodies of water formed during the
como lagos e poças ao lado de es- rainy season such as ponds and
tradas e igarapés são locais de ovi- road- or creek-side puddles are
posição visitados por Bufo, muitas oviposition sites visited by Bufo,
espécies do gênero Hyla, Osteoce-
most Hyla, Osteocephalus
phalus taurinus, Elachistocleis, Chi-
taurinus, Elachistocleis,
asmocleis e Ceratophrys.
Chiasmocleis and Ceratophrys.
Algumas espécies possuem ovos e
girinos impalatáveis para os peixes, Some species have eggs and
e os girinos de algumas destas es- tadpoles that are unpalatable to
pécies formam agregações. As mais fish, and tadpoles of some of these
notáveis são as dos girinos de Hyla species form aggregations. Most
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31. Biology of Anurans Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
geographica, que formam cardumes striking are the black tadpoles of
com indivíduos de tamanhos simi- Hyla geographica forming schools
lares, que podem ser encontrados of similar-sized individuals, which
até mesmo durante a época seca em can be found even during the dry
grandes corpos d´água permanen-
season in large permanent water
tes, inclusive em áreas de baixa cor-
bodies including slow-flowing parts
renteza em igarapés habitados por
peixes. As larvas de Phyllomedusa of fish-inhabited streams. The
vaillanti são as únicas conhecidas por larvae of Phyllomedusa vaillanti are
formar cardumes onde os indivídu- the only tadpoles known to form
os nadam paralelamente e quase schools in which the individuals
eqüidistantes uns dos outros, como swim parallel and almost
em muitos cardumes de peixes. equidistant from each other, as in
Apenas quatro espécies na RFAD most species of schooling fish.
reproduzem-se exclusivamente em
Four species in Reserva Ducke breed
água corrente. Atelopus spumarius,
only in running water. Atelopus
Hyla boans e Osteocephalus buck-
leyi depositam ovos aquáticos e spumarius, Hyla boans and
seus girinos desenvolvem-se em Osteocephalus buckleyi lay aquatic
igarapés. Os girinos de Cochrane- eggs, and their tadpoles develop in
lla oyampienis também se desenvol- forest creeks. Cochranella
vem em igarapés, mas eclodem de oyampiensis tadpoles also develop
Os girinos de Hyla
geographica reúnem-se em
cardumes formados por
indivíduos de mesmo
tamanho.
The black tadpoles of Hyla
geographica characteristically
congregate in schools of
similar sized individuals.
27

32. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Biologia de Anuros
ovos depositados em folhas acima in forest creeks, but they hatch from
da água. eggs on leaves above water.
Algumas espécies com ovos aquá- Some species with aquatic eggs
ticos usam pequenos corpos use small water bodies as egg-
d´água como sítios de oviposição. laying sites. Hyla boans oviposits in
Hyla boans oviposita em bacias na-
natural embayments or mud nests
turais ou ninhos de barro construí-
built by the male next to forest
dos pelo macho na proximidade de
creeks in the dry season. The mud
igarapés, na estação seca. Os ni-
nhos de barro precisam ser inun- nests have to be flooded within a
dados em uma semana para permi- week or so of eggs hatching to
tir que os girinos deixem o ninho allow the tadpoles to leave the nest
para forragear no igarapé. to forage in the creek.
Ninho de barro de Hyla boans
contendo mais de 3.500 ovos
depositados por uma única fêmea.
This mud nest of Hyla boans contains
over 3,500 eggs laid by a single female.
Par de Phrynohyas
resinifictrix em amplexo
em uma cavidade cheia
de água a 20 m de altura,
um sítio de desova típico
da espécie.
A pair of Phrynohyas
resinifictrix in amplexus
in a water-filled treehole
20 m above ground, a
typical egg-laying site for
the species.
28

33. Biology of Anurans Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
Axilas cheias de água de folhas de Water-filled leaf axils of bromelias
bromélias e palmeiras localizadas and palm trees at varying heights
a diferentes alturas do solo podem are used for oviposition by
ser usadas para oviposição por Os- Osteocephalus oophagus, and
teocephalus oophagus, e ocos de water-filled tree holes at heights up
troncos de árvore cheios de água
to 32m by Phrynohyas resinifictrix.
entre 2 e 32m de altura, por Phry-
Males of these two species call
nohyas resinifictrix. Machos destas
duas espécies cantam a partir de
seus sítios arbóreos e defendem vi-
gorosamente seus limitados sítios
aquáticos contra outros machos.
Em O. oophagus, a fêmea retorna
periodicamente para alimentar seus Par de
girinos com ovos fertilizados. Phyllomedusa
tarsius desovan-
Desenvolvimento semiterrestre – A
semiterrestre do em um ninho
combinação de oviposição fora de folhas.
d´água e larvas aquáticas é encon- Pair of
trada em 19 espécies de anuros que Phyllomedusa
ocorrem na RFAD. Em Dendrophry- tarsius laying
eggs in a leaf
niscus minutus, os ovos são deposi- nest.
tados em raízes, troncos ou folhas
de liteira perto da margem de poças
temporárias, no auge da estação
chuvosa. As larvas eclodidas devem from their arboreal perches and
alcançar a água para sobreviver. Hyla vigorously defend their limited
cf. brevifrons e as quatro espécies de aquatic sites from other males.
Phyllomedusa depositam seus ovos The female of O. ophagus
em folhas a alguns metros acima de periodically returns to feed her
poças de água. Cochranella oyam- larvae with fertilized eggs.
piensis deposita seus ovos em folhas
acima de igarapés. Enquanto os Semiterrestrial development – The
Semiterrestrial
ovos de Phyllomedusa são protegi- combination of egg deposition out
dos por folhas justapostas, os ovos of water and aquatic larvae is found
de Hyla cf. brevifrons e C. oyampi- in 19 frog species occurring in RFAD.
ensis são depositados na superfície In Dendrophryniscus minutus, eggs
exposta das folhas. are deposited on roots, trunks or leaf
Muitas espécies de Leptodactylus litter close to the shore line of
depositam seus ovos em ninhos de temporary ponds at the onset of the
espuma na superfície da água, na rainy season. Hatching larvae have
terra ou em tocas próximas à linha to reach the water in order to
29

34. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Biologia de Anuros
d´água, sujeitas à inundação. Litho- survive. Hyla cf. brevifrons and all four
dytes lineatus também constrói Phyllomedusa species deposit eggs
ninhos de espuma, e possui uma on leaves up to several meters above
associação única e ainda não bem standing water bodies. Cochranella
conhecida com ninhos de formigas oyampiensis deposits its egg clutches
cortadeiras.
on leaves above forest creeks.
Deposição de ovos terrestres em Whereas eggs of Phyllomedusa are
folhas seguida pelo transporte dos protected by leaves wrapped up or
girinos para um sítio aquático ocor- glued together, the eggs of Hyla cf.
re em Colostethus sp. e em Epipe- brevifrons and C. oyampiensis are
dobates ( Allobates ) femoralis . O laid on the exposed surface of leaves.
macho vigia a desova durante o
desenvolvimento embrionário, na Most species of Leptodactylus
liteira. Quando os girinos eclodem, place their eggs in foam nests on
um adulto, geralmente o macho, the water surface, on land or in
retorna à desova e fica abaixado burrows close to the water line
entre os girinos até que todos su- prior to flooding. The foam-nesting
bam em seu dorso. Dessa forma o Lithodytes lineatus is unique in its
adulto transporta os girinos para life history due to its close, and not
um corpo d´água, onde os girinos well understood, association with
nadam livremente e completam seu nests of leaf-cutting ants.
desenvolvimento sem mais cuida-
do parental. Em outras espécies de Terrestrial egg deposition on leaves
dendrobatídeos amazônicos, não followed by larval transport to an
registradas para a RFAD, os girinos aquatic site occurs in Colostethus sp.,
Par de Leptodactylus knudseni
durante a formação do ninho
de espuma. O ninho terrestre
é feito próximo à linha d´água
de uma poça. O ninho precisa
ser inundado para garantir
a sobrevivência das larvas
aquáticas.
Pair of Leptodactylus knudseni
during foam-nest construction.
The terrestrial nest is placed close
to the edge of a puddle. The nest
has to be flooded to guarantee
survival of the aquatic larvae.
30

35. Biology of Anurans Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
são transportados pela fêmea até and Epipedobates (Allobates)
microhábitats aquáticos a diferen- femoralis. The male guards the
tes alturas do solo. A fêmea torna a clutch during embryonic
visitar estes locais para alimentar os development in the leaf litter. When
girinos com ovos não fertilizados. the tadpoles hatch, an adult, usually
Um macho de Epipedobates
femoralis em uma poça
na RFAD. Os girinos dispersando
na água foram transportados
nas costas do macho, desde um
ninho terrestre.
Male Epipedobates femoralis in a
puddle at RFAD. The tadpoles
dispersing into the water were
carried on the males’ back from a
terrestrial nest.
Desenvolvimento terrestre – A re-
terrestre the male, wriggles down among
produção das espécies dos gêneros the tadpoles, which move onto its
Adenomera, Synapturanus e Eleu- back. It then carries them to a pond,
therodactylus é completamente in- puddle or a water body formed by
dependente de ambientes aquáti- large plant structures on the forest
cos. Adenomera produz um peque- floor, where tadpoles swim free and
no ninho de espuma terrestre no complete their development
qual são depositados poucos ovos without further attendance by the
ricos em vitelo. As larvas vivem ex- parent. In other species of
clusivamente da reserva vitelínica Amazonian dendrobatids, not
sendo, portanto, independentes de known from RFAD, tadpoles are
fontes externas de alimento. Os gi- transported by the female to
rinos de Synapturanus mirandaribei- aquatic microhabitats at various
roi eclodem e permanecem em um heights. The female revisits the sites
ninho subterrâneo até a metamor- to feed the tadpoles with
fose. Leptodactylus pentadactylus e, unfertilized eggs.
31

36. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Biologia de Anuros
provavelmente, L. stenodema, fa- Terrestrial development – The
errestrial
zem ninhos de espuma em tocas genera Adenomera, Synapturanus
terrestres e os girinos completam and Eleutherodactylus have
seu desenvolvimento sem acesso à complete independence from
água. Em algumas espécies, como aquatic sites. Adenomera produces
Synapturanus salseri e as três espé-
a small terrestrial foam nest in which
cies de Eleutherodactylus que ocor-
a few yolk-rich eggs are deposited.
rem na RFAD, os girinos permane-
The larvae live exclusively from their
cem dentro da cápsula de gelatina
do ovo até a metamorfose, isto é, stored yolk and are thus
os metamórficos emergem da cáp- independent of external food
sula do ovo com as patas traseiras sources. In Synapturanus
e dianteiras formadas. No caso de mirandaribeiroi, non-feeding larvae
S. salseri os metamórficos que saem hatch and stay within the
do ovo ainda têm a cauda e espe- subterranean nest until
Seqüência do desenvolvimento
de Synapturanus mirandariberoi :
ovos (A), girinos eclodindo(B) e
jovens(C).
A sequence of developmental
stages of Synapturanus
mirandariberoi : eggs (A), tadpoles
hatching (B) and froglets(C).
32

37. Biology of Anurans Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
ram a absorção da cauda dentro do metamorphosis. Leptodactylus
túnel no qual a desova é deposita- pentadactylus, and probably
da. Em Eleutherodactylus os meta- L. stenodema, makes foam nests in
mórficos já saem do ovo com a cau- terrestrial burrows, and the tadpoles
da reabsorvida. complete development without
Oviposição e desenvolvimento dire- access to free water.
to no dorso da fêmea – As rãs aquá- In Synapturanus salseri, froglets
ticas Pipa pipa e Pipa arrabali deposi- emerge from the egg capsule with
tam seus ovos no dorso da fêmea, fore and hind legs, and await
onde os ovos se desenvolvem em absorption of the tail in the tunnel.
câmaras dorsais até a metamorfose. The three species of
Todas as espécies de anuros de áre- Eleutherodactylus occurring in RFAD
as abertas associadas à atividade deposit encapsulated eggs, which
humana, como Bufo marinus, Bufo undergo direct development in
granulosus, Scinax ruber, Elachisto- moist terrestrial or arboreal habitats.
Pipa pipa com suas
câmaras dorsais onde ocorre
o desenvolvimento das larvas.
O jovem sobre o braço direito
da fêmea havia acabado de
eclodir de uma das câmaras
do dorso da fêmea.
Pipa pipa with dorsal egg
chambers. A fully-formed juvenile
has just emerged from a chamber
in the females’ back.
cleis bicolor e Leptodactylus fuscus, Egg deposition and direct
possuem girinos aquáticos e os development on dorsum of the
ovos são depositados diretamente female – Deposition of eggs on the
na água ou em ninhos de espuma. back of the female and development
As espécies de pererecas amazôni- to metamorphosis in dorsal
cas que ovipositam em folhas chambers occurs in the aquatic frogs
(Phyllomedusa, Hyla cf. brevifrons,
Pipa pipa and Pipa arrabali.
Cochranella) ou espécies com de-
senvolvimento direto (Eleuthero- All open-area species of frogs
dactylus), são geralmente restritas typically associated with human
33

38. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Biologia de Anuros
a ambientes florestados com mu- activities, such as Bufo marinus,
danças menos dramáticas na umi- Bufo granulosus, Scinax ruber,
dade ao longo do dia. Os anuros Elachistocleis bicolor, Leptodactylus
que se reproduzem em ocos de fuscus and Adenomera
troncos cheios d´água ou axilas de hylaedactyla, have aquatic tadpoles
folhas são restritos à florestas bem
and eggs laid directly in water or
estabelecidas. Portanto, os cantos
frothy foam. Amazonian leaf-
altos e freqüentes de Phrynohyas
breeding frogs (Phyllomedusa, Hyla
resinifictrix e Osteocephalus oopha-
gus podem ser usados como indi- cf. brevifrons, Cochranella) or
cadores de um ecossistema de flo- species with direct development
resta de terra-firme intacto. (Eleutherodactylus), are generally
restricted to wooded habitats with
O canto dos sapos less dramatic changes in humidity
throughout the day. Frogs breeding
Os humanos são grandes e in water-filled tree holes or leaf axils
essencialmente cegos à noite. Os are restricted to well-established
sapos são pequenos e enxergam
forests. Thus, the loud and
muito bem no escuro. Das 50 es-
frequent calls of Phrynohyas
pécies conhecidas para a RFAD, so-
mente cinco (Atelopus spumarius, resinifictrix and Osteocephalus
Dendrophryniscus minutus, Colos- oophagus could be used as
tethus sp., C. stepheni e Epipedo- indicators of an intact terra-firme
bates femoralis) são exclusivamen- forest ecosystem.
te ativas durante o dia. Se não fos-
se a emissão de cantos pela maio- Frog calls
ria dos sapos, muitas das espécies
da RFAD passariam desapercebidas Humans are big and essentially
pela maioria dos visitantes. O hábi- blind at night. Frogs are small and
to noturno da maioria dos sapos, mainly nocturnal. Out of the
juntamente com o custo energéti- 50 known species from the RFAD,
co relativamente baixo e a alta efi- only five (Atelopus spumarius,
ciência de transmissão de informa- Dendrophryniscus minutus,
ção pelo som, levaram à evolução
Colostethus sp., Colostethus
de mecanismos complexos de co-
stepheni and Epipedobates
municação acústica entre os sapos.
femoralis) are exclusively active
Entretanto, cantar continuamente
pode ser energeticamente dispen- during day light. If it were not for
dioso e machos de muitas espécies the loud calls produced by most
cantam somente por um período frogs, many of the RFAD frog
limitado de tempo em cada noite species would go unnoticed by the
ou cantam durante poucas noites vast majority of visitors. The
34

39. Biology of Anurans Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
consecutivas. Padrões de canto va- nocturnal habits of the majority of
riam entre espécies e indivíduos. the frogs, coupled with the relatively
Um macho de Hyla boans pode low energetic cost and the high
cantar todas as noites durante se- information capacity of transmission
Macho de Phrynohyas resinifictrix
vocalizando a partir de uma
cavidade cheia de água no alto
de uma árvore.
Male Phrynohyas resinifictrix calling
from a water-filled treehole.
manas. Phr ynohyas hadroceps, by sound have led to complex
uma perereca da Guiana Francesa acoustic communication in frogs.
que se reproduz em ocos localiza- However, calling continuously can
dos nas copas das árvores, canta be energetically expensive, and
continuamente por longos períodos males of many species call only for a
e um indivíduo pode emitir mais de limited period each night, or call for
40.000 cantos durante uma única
only a few consecutive nights.
noite. Machos de outras espécies,
Patterns of calling vary among
como Bufo proboscideus, cantam
species and individuals. Individual
durante um ou poucos dias conse-
cutivos. Quando a maioria dos male Hyla boans may call every
machos de uma população canta night during weeks. Phrynohyas
(e se reproduz) sincronicamente hadroceps, a tree frog from French
durante um curto período de tem- Guiana that reproduces in canopy
po, e grandes números de indiví- treeholes, calls continuously over
duos se reúnem em alguns locais long periods and a single individual
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40. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Biologia de Anuros
de reprodução, costuma dizer-se may emit up to 40,000 calls during
que esta espécie apresenta repro- a single night. Males of other
dução “explosiva”. species, such as Bufo proboscideus,
Os cantos de sapos e rãs são her- call for only one or a few
dados geneticamente de uma ge- consecutive days. When most males
ração à outra, e não requerem of a population call (and breed) only
aprendizagem, como é o caso em for a short period and
algumas espécies de aves. Os can- synchronously in usually high
tos também são específicos de cada numbers at a particular site, the
espécie e são tão bons quanto qual- species is often said to be an
quer característica morfológica para “explosive” breeder.
a identificação da espécie. Até mes-
Frog calls are inherited and species
mo sem contato visual, podemos
specific. Therefore, they are as
facilmente identificar espécies de
anuros cantando no alto de árvo- good as a species-identification
res, como P. resinifictrix, que utiliza characteristic as any morphological
cavidades cheias de água localiza- feature. Even without visual
das na copa das árvores para repro- contact, we can easily identify
duzir e nunca visita o solo. species of frogs calling high up in
trees, such as Phrynohyas
Em geral, os sons que compõem o
resinifictrix, which uses water-filled
canto são produzidos por meio do
ar que se movimenta entre os pul- tree holes in the canopy to breed
mões altamente infláveis e a cavi- and never visits the ground.
dade oral do macho. Ao passar pela In general, frog sounds are
laringe o ar estimula a vibração das produced by oscillating air between
cordas vocais. the lungs and the mouth while the
Em muitas espécies, o canto é ge- nostrils and mouth are closed.
rado pelo enchimento de um saco Sound is produced while air moves
vocal localizado na região gular, que between the highly inflatable lungs
pode ser duplo (por exemplo, em and the mouth. By passing
Osteocephalus taurinus) ou único through the larynx it vibrates the
(por exemplo, em todos os mem- vocal cords.
bros da família Dendrobatidae). Os
In most species, the calls are
sacos vocais esféricos, como os en-
contrados nas pererecas do gênero transmitted via inflated vocal sacs
Hyla e nos sapos do gênero Bufo, in the throat region which may be
emitem o som uniformemente em paired (e.g. Osteocephalus
todas as direções. A radiação acús- taurinus) or unpaired (e.g. all of the
tica multidirecional maximiza a pro- Dendrobatidae). The spherical
babilidade de encontrar um par, sacs, such as in the tree-frog genus
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41. Biology of Anurans Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
uma vez que a localização da fêmea Hyla, and the toad genus Bufo,
é desconhecida. radiate sound evenly in all
Os cantos dos sapos são usados directions. Sound radiation in all
principalmente para reconhecimen- directions maximizes the probability
to e sincronização do esforço repro- of contacting a potential mate
dutivo entre os machos da mesma when her location is unknown.
espécie. Portanto, a maioria dos can-
Frog calls are primarily used for
conspecific recognition and
synchronization of the reproductive
efforts. Thus, most calls produced
by frogs are used for courting. The
males must indicate their
reproductive condition to the
females as clearly and unmistakably
Seqüência ilustrando a passagem
de ar e consequente produção
do som em Physalaemus
ephippifer, da Guiana. Em (A) o
macho está com os pulmões
cheios de ar e em (B) o som é
transmitido com o auxílio de um
saco vocal único.
Sequence showing the sound
production in Physalaemus
ephippifer, from Guiana. In (A) the
lungs are filled with air and in (B)
the inflated vocal sac helps the
sound transmission.
tos produzidos pelos sapos é usada as possible. There is no advantage
para cortejo. Os machos devem de- to the male to be approached by a
monstrar sua condição reprodutiva female of a different species. A
para as fêmeas o mais clara e direta- female frog must be able to find a
mente quanto possível. Não há van- male of the same species within
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42. Guia de Sapos da Reserva Adolpho Ducke Biologia de Anuros
tagem para o macho em ser encon- hours of ovulating, or else the
trado por uma fêmea de outra espé- eggs, which can no longer be
cie. Uma fêmea deve ser capaz de reabsorbed, will be wasted.
encontrar um macho da mesma es-
pécie durante as horas seguintes à Advertisement calls often fulfill a
Advertisement
ovulação, pois de outra forma seus dual function – mate attraction and
ovos, que já não podem ser reab- territorial defense. The
sorvidos, serão desperdiçados. advertisement call thus
Cantos de anúncio – Geralmente os communicates not only the male’s
cantos dos sapos desempenham reproductive state, but also his
duas funções: atração de uma par- readiness to defend the calling site or
ceira e defesa territorial. O canto de mating territory against other males.
anúncio demonstra não somente o
Other call types – In addition to the
estado reprodutivo dos machos,
mas também sua prontidão para most commonly heard call type used
defender os sítios de vocalização ou both to attract females and to keep
os territórios de acasalamento con- competitors at a distance, at least four
tra outros machos. other types of frog calls are known.
Mating calls are used exclusively to
Outros tipos de canto – Além do can-
attract and stimulate the female
to de anúncio, que é o que se ouve
normalmente, usado para atrair as (especially once she is close and visible
fêmeas ou manter os competidores to the caller) and lead to mating but
à distância, há pelo menos quatro never to aggressive behaviour. This call
côr-
outros tipos de canto: Canto de côr- type can be observed in the diurnal
te (ou canto íntimo de encontro) é leaf-litter frog Epipedobates femoralis.
usado exclusivamente para atrair e Whereas the advertisement call of this
estimular a fêmea (especialmente frog is loud, the mating (or close
quando a fêmea está próxima e visí- range encounter call) in this species
vel para o macho cantor) e conduzir consists of a soft hushlike sound.
ao acasalamento, mas nunca para When you hear this sound, you can
comportamento agressivo. Este tipo
be sure that a female is close to a
de canto pode ser observado na rã
vocalizing male. Aggressive calls are
diurna de liteira Epipedobates femo-
produced by frogs prior to threatening
ralis. Enquanto o canto de anúncio
desta rã possui freqüência alta, o de behavior or fighting. Unlike the
côrte consiste em um som baixo e advertisement call, aggressive
calmo. Quando você escutar este vocalization often exhibits structural
som, pode ter certeza de que uma gradation that may reflect the level of
fêmea está próxima do macho can- aggression. Aggressive calls, that
tor. Canto de agressão. É produzido consist of increasingly adding call
pelo macho em associação com com- notes to the advertisement call, can
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43. Biology of Anurans Guide to the Frogs of Reserva Adolpho Ducke
portamento de ameaça ou luta. Ao frequently be heard in calling
contrário do canto de anúncio, a vo- aggregations of Phyllomedusa
calização agressiva freqüentemente tomopterna and other frogs of the
exibe graduação estrutural que pode genus Phyllomedusa that occur in
refletir o nível de agressão. Cantos RFAD. Release calls often
calls,
agressivos, que consistem em um au- accompanied by rapid movements of
flank muscles, are produced either by
males who have been mistakenly
grasped by other males or by females
that have been grasped by a male but
that are not prepared to mate.
Release calls in some species can also
be elicited by man. In many cases,
Saco vocal único em
Bufo granulosus (A) e
saco vocal duplo em
Phrynohyas coriacea (B),
de 90 km ao norte
de Manaus.
Single vocal sac in
Bufo granulosus (A)
and paired vocal sacs in
Phrynohyas coriacea (B),
from 90 km north
of Manaus.
mento no número de notas em rela- toads produce this call when they
ção ao canto de anúncio, podem ser are picked up. Distress calls are
facilmente observados em agrega- emitted by both sexes and even
ções de Phyllomedusa tomopterna e juveniles during an attack by a
outras pererecas do gênero Phyllome- predator. In the RFAD, Walter Hödl
dusa que ocorrem na RFAD. Canto has found frog predators still in action
de soltura É freqüentemente acom-
soltura. by homing in on distress calls given by
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