1) O documento descreve uma pesquisa sobre fungos isolados de solos rizosféricos e sua capacidade de degradar o herbicida atrazina. 2) Dez linhagens fúngicas dos gêneros Aspergillus e Syncephalastrum mostraram potencial para degradar atrazina em concentrações de 10 μg/mL. 3) A linhagem MA 06 (Aspergillus niger) apresentou melhor adaptação a altas concentrações de atrazina, sendo capaz de crescer em 100 μg/mL.

1. ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013
SCREENING DE FUNGOS RIZOSFÉRICOS COM CAPACIDADE DE DEGRADAÇÃO
42
DO HERBICIDA ATRAZINA
SCREENING OF FUNGI RHIZOSPHERE WITH CAPACITY HERBICIDE DEGRADATION ATRAZINE
ÉDEM WAYNE DE SOUZA ALVES1; JOSÉ FÁBIO FRANÇA ORLANDA2
RESUMO
A atrazine (2-cloro-4-etilamina-6-isopropilamina-striazina) é um herbicida da classe dos triazínicos, usada
intensivamente no controle de ervas daninhas, apresenta baixa biodegradabilidade e elevado potencial de
contaminação ambiental. A ação de alguns microrganismos contribui para degradação e perda da atividade
biológica desse herbicida no solo, podendo reduzir, dessa forma, o risco de impactos negativos. O objetivo
deste trabalho foi selecionar fungos de solos rizosféricos em diferentes culturas com potencial de degradação
do herbicida atrazina. Os resultados mostraram que das vinte linhagens testadas, dez pertencentes aos
gêneros Aspergillus e Syncephalastrum foram selecionadas com potencial de degradação do herbicida.
Desse modo, as linhagens isoladas de cultura de amendoim (AM 01), mandioca (MA 01, MA 02, MA 03, MA
04, MA 05 e MA 06) e milho (MI 01, MI 02 e MI 03) apresentaram crescimento considerado ótimo ou
satisfatório, em meio com atrazina como única fonte de carbono na concentração de 10,0 μg mL-1 de atrazina.
A linhagem MA 06 identificada como Aspergillus niger apresentou melhor adaptação frente a altas
concentrações, sendo a única capaz de apresentar crescimento satisfatório na concentração de 100,0 μg mL-
1 de atrazina. No entanto, para que estas linhagens sejam consideradas como ferramenta para
desintoxificação ambiental é necessário que estudos posteriores sejam conduzidos, no sentido de
monitoramento da viabilidade celular dos fungos no ambiente, sua competitividade e capacidade degradativa,
além dos possíveis impactos para a microbiota nativa pela sua introdução.
Palavras-chave: atrazina, fungos, degradação.
ABSTRACT
The atrazine (2-chloro-4-ethylamino-6-isopropylamino-striazina) is a class of triazine herbicide, used
extensively in the control of weeds, has low biodegradability and high potential for environmental
contamination. The action of some microorganisms contributes to degradation and loss of biological activity of
this herbicide in the soil, diminishing, thus, the risk of negative impacts. The aim of this work was to select the
rhizosphere soil fungi in different crops with potential for degradation of atrazine. The results showed that of
the twenty strains tested ten belonging to the genera Aspergillus and Syncephalastrum were selected potential
degradation of the herbicide. Thus, the strains isolated from peanut crop (AM 01), cassava (MA 01, MA 02,
MA 03, MA 04, MA 05 and MA 06) and maize (MI 01 , MI 02 and
MI 03) grew regarded excellent or satisfactory in medium with atrazine as the sole carbon source at a
concentration of 10.0 μg mL-1 of atrazine. The MA 06 strain identified as Aspergillus niger showed better
adaptation against high concentrations, being the only one able to provide satisfactory growth at a
concentration of 100.0 μg mL-1 atrazine. However, for these strains are considered as a tool for environmental
detoxification is necessary that further studies be conducted in order to monitor the cell viability of fungi in the
environment, competitiveness and degradative capacity, and the potential impacts to native microbiota for their
introduction.
Keywords: atrazine, fungi, degradation.

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43
1. INTRODUÇÃO
Os herbicidas constituem um dos
grupos mais representativos de poluentes
no meio ambiente, devido ao seu uso
intensivo na agricultura em quantidades
elevadas para a obtenção de alta
produtividade em grandes áreas de cultivo
(DELLAMATRICE et al., 2012; INOUE et
al., 2011; CHOUDHORY et al., 2008).
Uma classe de herbicidas muito
utilizadas em diferentes tipos de cultura
são as
s-triazinas.
A atrazina (2-cloro-4-etilamina-6-
isopropilamina-s-triazina) é um herbicida
da classe dos triazínicos, mais utilizados
mundialmente, embora já tenha sido
proibida sua utilização em alguns países
(ARIAS-ESTÉVEZ et al., 2008). A
molécula é formada por um anel aromático
hexamétrico simétrico constituído
alternadamente por três átomos de
carbono e três átomos de nitrogênio,
possuindo um cloro na posição 2 do anel
aromático, o que faz com que seja ainda
classificada como uma clorotriazina, como
pode ser observado na Figura 01
(BAIRD, 2002).
Figura 01. Estrutura molecular do herbicida
atrazina.
Esse herbicida seletivo é indicado para
o controle de plantas invasoras anuais
dicotiledôneas e algumas
monocotiledôneas nas culturas de milho
(Zea mays), cana-de-açúcar (Saccharum
officinarum) e sorgo (Sorghum bicolor),
com aplicação em pré ou pós-emergência
(COMPÊNDIO DE DEFENSIVOS
AGRÍCOLAS, 2005; SANCHES et al.,
2003).
O mecanismo de ação ocorre através de
inibição da fotossíntese, pela interrupção
da reação de Hill, promovendo o bloqueio
o transporte de elétrons. As plantas
sensíveis a esse herbicida sofrem de
clorose, que é o amarelamento das folhas,
acarretando assim a necrose dos tecidos
(UETA, 2001).
A atrazina é uma base fraca, com
características polares (YEN et al., 2003),
sofrendo reações de degradação no meio
ambiente, formando classes de
metabólitos diversos. Essas reações
ocorrem em diversos estágios de
degradação, promovendo a desaminação,
desalquilação (SANCHES et al., 2003) e
descloração.
O tempo de meia vida da atrazina em
solo pode variar de 2 meses a 6 anos,
dependendo das condições do meio
apresentando vários metabólitos, que
possuem diferentes graus de toxicidade
vida, sendo os mais comuns a
hidroxiatrazina e a dietilatrazina.
Devido à sua ampla utilização e
persistência no ambiente, a atrazina e seus
metabólitos são frequentemente
encontrados em águas superficiais e
subterrâneas
(ARIAS-ESTÉVEZ et al., 2008).
A disponibilidade da atrazina e de seus
metabólitos para os corpos hídricos,
plantas e microrganismos está diretamente
relacionada à sua sorção (ARIAS-ESTÉVEZ
et al., 2008). Esse fenômeno
controla a atividade das moléculas de
pesticidas em solução sendo determinante
nos processos de degradação (CORREIA
et al., 2007), persistência, transporte e
lixiviação (CORREIA & LANGENBACH,
2006) e eficiência agronômica (FERRI et
al., 2002).
Uma alternativa para a remoção desses
compostos do ambiente é pela utilização
de microrganismos rizosféricos com a
habilidade de biotransformar ou degradar
pesticidas a partir de um ecossistema
especial tem se mostrado crescente
(BERG e SMALLA, 2009; OLIVEIRA et al.,
2008; MELO e AZEVEDO, 2008).
Dentre os microrganismos que estão
presentes em solos rizosférios, temos os

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44
fungos. Os fungos possuem grande
variedade e habilidade para degradar
materiais naturais ou não complexos e
persistentes no solo. Além da excelente
bioatividade e do crescimento morfológico,
os fungos possuem também capacidade
de se desenvolver sob condições
ambientais de estresse como meio com
baixos valores de pH, pobres em nutriente
e com baixa atividade de água, o que
favorece o seu crescimento diante de
outros microrganismos (ATAGANA et al.,
2006; MOLLEA et al., 2005).
Portanto, os fungos representam uma
alternativa bastante atrativa e promissora
para aplicação na biorremediação.
Com isso, o presente trabalho teve
como objetivo selecionar e identificar
linhagens fúngicas capazes de
crescimento em meio de cultivo
contaminadas com atrazina em condições
de laboratório.
MATERIAL E MÉTODOS
Os experimentos foram conduzidos no
Laboratório de Biotecnologia Ambiental
(LABITEC) do Departamento de Química e
Biologia, Universidade Estadual do
Maranhão, Campus de Imperatriz, onde foi
realizado o isolamento, seleção e
identificação de linhagens fúngicas
isoladas de solos rizosféricos com possível
capacidade de biodegradação do herbicida
atrazina em meio aquoso.
Linhagens fúngicas
Para a realização dos testes de
degradação biológica foram selecionadas
vinte linhagens fúngicas preservadas na
micoteca do Laboratório de Biotecnologia
Ambiental (LABITEC).
Estas linhagens foram isoladas de
amostras de solo coletadas na região
próxima as raízes (rizosfera), na
profundidade de 0 a 5 cm (horizonte A),
das culturas de mandioca, milho e
amendoim, sendo denominadas de acordo
com a Tabela 01.
Tabela 01. Código das linhagens fúngicas e o tipo
de cultura de cada solo rizosférico.
Linhagens
Fúngicas
Solo Rizosférico
MA 01 Cultura de mandioca
MA 02 Cultura de mandioca
MA 03 Cultura de mandioca
MA 04 Cultura de mandioca
MA 05 Cultura de mandioca
MA 06 Cultura de mandioca
MA 07 Cultura de mandioca
MA 08 Cultura de mandioca
MA 09 Cultura de mandioca
MI 01 Cultura de milho
MI 02 Cultura de milho
MI 03 Cultura de milho
MI 04 Cultura de milho
MI 05 Cultura de milho
MI 06 Cultura de milho
AM 01 Cultura de amendoim
AM 02 Cultura de amendoim
AM 03 Cultura de amendoim
AM 04 Cultura de amendoim
AM 05 Cultura de amendoim
Seleção de fungos potencialmente
aptos para a degradação do herbicida
atrazina
A seleção de fungos com potencial de
degradação do herbicida atrazina foi
realizada da através da inoculação em
triplicata das linhagens fúngicas em meio
de cultura Katayama proposto por Silva,
Melo e Oliveira (2004), utilizando a atrazina
em diferentes concentrações (0, 10, 20, 50
e 100 μg mL-1). As placas de Petri foram
vedadas com ParafilmTM e incubadas a 28
ºC por quatorze dias.
As linhagens fúngicas que
apresentaram melhor crescimento em
meio com atrazina como única fonte de
carbono, consideradas potenciais
degradadoras, foram selecionadas para os
ensaios de degradação.
Crescimento micelial das linhagens
selecionadas em meio suplementado
com atrazina em várias concentrações

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45
As linhagens fúngicas selecionadas
foram plaqueadas em triplicata através de
uma inoculação pontual no centro de cada
placa de Petri contendo o meio de cultura
Potato Dextrose Agar (BDA),
suplementado com diferentes
concentrações de atrazina vedadas com
ParafilmTM e incubadas durante 7 dias a 28
ºC. O desenvolvimento das colônias foi
avaliado nos três primeiros dias
registrando-se, nessas datas, o diâmetro
da colônia, em cada placa.
As taxas médias de crescimento micelial
foram calculadas em cada linhagem, nos
meios com as diferentes concentrações de
atrazina. Foram calculadas taxas de
crescimento relativas nas várias
concentrações, expressando a taxa de
crescimento em cada concentração, como
fração da respectiva taxa de crescimento
no meio sem atrazina.
A inibição máxima do crescimento em
cada linhagem foi estimada dividindo-se a
variação entre a taxa de crescimento
mínima e a taxa de crescimento na
concentração zero, pela taxa de
crescimento na concentração zero.
Dessa forma, as taxas de crescimento
relativo e inibição máxima foram
calculadas de acordo com as equações (1)
e (2):
Tr =
x 100 (Equação
01)
Ti =
x 100 (Equação 02)
Onde:
Tr = Taxa de crescimento relativo
Ti = Taxa de inibição máxima
Tz3 = Taxa de crescimento na concentração
(0 μg mL-1) após o 3º dia
Tz1 = Taxa de crescimento na concentração
(0 μg mL-1) após o 1ºdia
Tt = Taxa de crescimento mínimo com atrazina (μg
mL-1)
Identificação das linhagens fúngicas
A identificação dos fungos selecionados
foi realizada empregando observação do
meio de cultura BDA, após o período de
incubação de 7 dias em placas de Petri. As
colônias foram observadas em lupa
eletrônica para observação das
características macromorfológicas (cor,
aspecto, textura da colônia, superfície,
pigmento difusível no meio de cultura, etc.)
e do tipo e local das estruturas
esporulantes, além da velocidade de
crescimento (lenta, moderada ou rápida).
Para o exame microscópico foram
preparadas lâminas em água e coradas
com azul de metileno com pequenos
pedaços das colônias, levando parte do
micélio e das estruturas de frutificação,
para observação das características
micromorfológicas como a forma e cor da
hifa, tipo de micélio (septado ou não);
estrutura da colônia (tamanho, cor e
textura), tipo e arranjo de esporos,
estrutura (tamanho, cor e textura) do
conidióforo e conídios/ esporângios e
esporangióforos e estruturas de
resistência (clamidósporos) ou estruturas
contendo esporos como clestotécio.
Esses dados foram comparados à
chave de classificação dada por Barnett e
Hunter (1972). Dessa forma, a
identificação das linhagens foi confirmada
por sua caracterização morfológica e pela
comparação com descrições da espécie
disponíveis na literatura.
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Das vinte linhagens selecionadas,
apenas dez foram avaliadas quanto à
capacidade de crescimento em presença
de atrazina na concentração de 10,0 μg
mL-1, como mostra a Tabela 02. As
linhagens selecionadas foram isoladas de
solo com cultura de amendoim (AM 01),
mandioca (MA 01, MA 02, MA 03, MA 04,
MA 05 e MA 06) e milho (MI 01, MI 02 e MI
03)
Tabela 02. Crescimento de linhagens fúngicas em
meio líquido suplementado com atrazina na
concentração de 10,0 μg mL-1, após 14 dias de
incubação.

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AM01
MA01
MA02
MA03
MA04
MA05
MA06
MI01
MI02
MI03
46
Fungos Concentração (10,0 μg
mL -1)
MA 01 +
MA 02 + +
MA 03 +
MA 04 + +
MA 05 ++
MA 06 + +
MA 07 - -
MA 08 + -
MA 09 - -
MI 01 +
MI 02 +
MI 03 + +
MI 04 + -
MI 05 + -
MI 06 - -
AM 01 +
AM 02 - -
AM 03 + -
AM 04 - -
AM 05 - -
*-- Crescimento ruim (10 mm); + - Crescimento
razoável (40 mm); + Crescimento satisfatório
(60 mm); ++ Ótimo crescimento (80 mm)
Crescimento micelial das linhagens
selecionadas em meio suplementado
com atrazina em várias concentrações
As dez linhagens selecionadas foram
submetidas a análises para verificar o grau
de adaptabilidade em função do tempo na
presença do meio BDA suplementado com
atrazina nas concentrações de 0, 10, 20,
50 e 100,0 μg mL-1. O desenvolvimento
das colônias foi avaliado nos três primeiros
dias registrando-se, nessas datas, o
diâmetro da colônia, em cada placa de
Petri.
A Figura 01 mostra o crescimento
micelial dos fungos MA 02, MA 06, MI 01 e
MI 03 no 2º dia de incubação em meio BDA
com atrazina na concentração de 20,0 μg
mL-1, esse crescimento demonstra a rápida
adaptabilidade dessas linhagens na
presença de atrazina.
(A) (B)
(C) (D)
Figura 02. Diâmetros das colônias das linhagens
fúngicas MA 06 (A), MI 03 (B), MI 01 (C) e
MA 02 (D) em meio BDA com atrazina na
concentração de 20,0 μg mL-1.
Crescimento médio
A média dos resultados relativos ao
crescimento em cada placa é demonstrada
no Gráfico 01.
-10 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110
28
26
24
22
20
18
16
14
12
10
8
6
4
2
0
Crescimento Médio (mm)
Concentração (μg mL-1)
Gráfico 01. Crescimento médio (expresso em mm)
de linhagens fúngicas em meio BDA suplementado
com atrazina nas concentrações (0, 10, 20, 50 e
100,0 μg mL-1), após 3 dias de incubação.
De acordo com o Gráfico 01, o nível de
crescimento fúngico variou de acordo com
a concentração de atrazina. De uma forma
geral, à medida que se aumenta a
concentração de atrazina, as linhagens
fúngicas apresentam maior dificuldade em

6. ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013
47
utilizar o herbicida. Isso indica que mesmo
as linhagens possuem um limite de
exposição ao herbicida, e caso este seja
ultrapassado o limite de absorção pode se
tornar tóxico aos microrganismos
presentes.
Isto se evidencia ao considerar a média
de crescimento da linhagem MA 01, sendo
que esta linhagem apresentou crescimento
razoável até a concentração de 20,0 μg
mL-1 (9,33 mm), sofrendo um grande
decréscimo na concentração de 50,0 μg
mL-1 (1,40 mm) e inibição total do
crescimento na concentração de 100,0 μg
mL-1.
Assim, as quatro linhagens que
demonstraram o melhor crescimento
médio em presença de atrazina após três
dias foram MA 06, MA 05, MI 02 e MA02
(Gráfico 01).
Crescimento relativo
A taxa de crescimento relativo
demonstra a porcentagem de crescimento
de cada linhagem fúngica, considerando
apenas a atrazina como fonte de carbono
independentemente do meio de cultura
utilizado na análise (BDA), como mostra o
Gráfico 02.
350
300
250
200
150
100
50
Gráfico 02. Taxa de crescimento relativo (expressa
em %) de linhagens fúngicas em meio BDA
suplementado com atrazina nas concentrações (0,
10, 20, 50 e
100,0 μg mL-1), após 3 dias de incubação.
Os resultados demonstrados no Gráfico
02 mostram que as taxas de crescimento
relativo para cada linhagem confirmam que
para os fungos analisados, a concentração
de 20,0 μg mL-1 é mais favorável para seu
crescimento. Com exceção da linhagem
MA 05 que apresentou melhor crescimento
na concentração de 10,0 μg mL-1.
De acordo com as quatro maiores taxas
se referem respectivamente às linhagens
MA 02 (339,96 %), MA 06 (319,91 %), MI
03 (319,50 %) e MA 03 (275,08 %).
Inibição máxima
A taxa de inibição máxima demonstra
em porcentagem o quanto o atrazina inibiu
o crescimento de cada linhagem após 24
horas de exposição ao herbicida. Pois
compara quantitativamente o crescimento
nas primeiras 24 horas em meio sem
atrazina e o crescimento nas quatro
concentrações depois das primeiras 24
horas. Os resultados obtidos são
demonstrados no Gráfico 03.
125
100
75
50
25
0
-25
-50
-75
-100
-125
-150
-175
-200
-225
-250
Gráfico 03. Taxa de inibição máxima (expressa em
%) de linhagens fúngicas em meio BDA
suplementado com atrazina nas concentrações (0,
10, 20, 50 e 100,0 μg mL-1), após 1 dia de
incubação.
Os resultados obtidos no Gráfico 03
demonstram que a linhagem MA 01 foi a
que sofreu maior inibição, pois a partir da
concentração 50,0 μg mL-1 ela não
apresentou crescimento microbiano, ou
seja, o atrazina inibiu em 100% seu
crescimento. Os sinais negativos indicam
estimulação do crescimento.
-10 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110
0
Taxa de Crecimento Relativo (%)
Concentração (μg mL-1)
AM01
MA01
MA02
MA03
MA04
MA05
MA06
MI01
MI02
MI03
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110
-275
Taxa de Inibição Máxima (%)
Tempo (horas)
AM01
MA01
MA02
MA03
MA04
MA05
MA06
MI01
MI02
MI03

7. ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013
48
As linhagens que apresentaram altas
taxas de inibição às linhagens MA 05
(92,11% em 100,0 μg mL-1), MI 03 (85,98%
em 20,0 μg mL-1), AM 01 (79,36% em
100,0 μg mL-1), como mostra o Gráfico 03.
A linhagem MI 03 apresentou um
comportamento diferente em relação às
demais linhagens (Gráfico 03), pois
apresentou uma alta taxa de inibição na
concentração de 20,0 μg mL-1, seguida de
uma grande queda de inibição na
concentração de 50,0 μg mL-1, e em
sequência, um aumento de inibição de
crescimento na concentração de 100,0 μg
mL-1.
Isto pode ter ocorrido, pois a taxa de
inibição máxima considera o crescimento
após o 1º dia de incubação e esta linhagem
não conseguiu se adaptar ao meio com a
concentração de 20,0 μg mL-1, pois no 2º e
3º dia ela demonstrou crescimento normal,
inclusive igualando seu crescimento ao
das outras linhagens fúngicas (Gráficos 01
e 02).
Identificação das linhagens fúngicas
Os fungos AM 01 e MA 05 foram
identificados como do gênero
Syncephalastrum; os fungos MA 01, MA
02, MA 03, MA 04, MA 06, MI 01, MI 02 e
MI 03 como Aspergillus, como mostra a
Tabela 05.
Tabela 05. Identificação das linhagens fúngicas
com capacidade de crescimento em meio com
atrazina.
Linhagens
Fúngicas
Identificação
AM 01 Syncephalastrum sp.
MA 01 Aspergillus sp.
MA 02 Aspergillus
ochraceus
MA 03 Aspergillus
ochraceus
MA 04 Aspergillus
ochraceus
MA 05 Syncephalastrum sp.
MA 06 Aspergillus niger
MI 01 Aspergillus sp.
MI 02 Aspergillus
ochraceus
MI 03 Aspergillus sp.
A linhagem MA 06, identificada como
Aspergillus niger apresentou elevada
capacidade de crescimento em meios
contendo 100,0 μg mL-1 de atrazina,
indicando a possibilidade desses fungos
serem usados em outros estudos de
biorremediação em solos contaminados
com pesticidas triazínicos.
CONCLUSÃO
Os resultados mostraram que das vinte
linhagens testadas, dez foram
selecionadas como potencialmente
degradadoras do herbicida atrazina, sendo
elas as seguintes: AM 01
(Syncephalastrum sp.), MA 01 (Aspergillus
sp.), MA 02 (Aspergillus ochraceus), MA 03
(Aspergillus ochraceus), MA 04
(Aspergillus ochraceus), MA 05
(Syncephalastrum sp.), MA 06 (Aspergillus
niger), MI 01 (Aspergillus sp.), MI 02
(Aspergillus ochraceus) e MI 03
(Aspergillus sp.).
A linhagem MA 06 (Aspergillus niger)
apresentou melhor adaptação frente a
altas concentrações (100,0 μg mL-1). No
entanto, para que estas linhagens sejam
consideradas como ferramenta para
desintoxificação ambiental é necessário
que estudos posteriores sejam
conduzidos, no sentido de monitoramento
da viabilidade celular dos fungos no
ambiente, sua competitividade e
capacidade degradativa, além dos
possíveis impactos para a microbiota
nativa pela sua introdução.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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1-Estudante de Especialização em
Ciências Ambientais - Departamento de
Química e Biologia – Laboratório de
Biotecnologia Ambiental (LABITEC) -
Universidade Estadual do Maranhão –
Centro de Estudos Superiores de
Imperatriz - CESI/UEMA.
2-Dr. José Fábio França Orlanda, Prof.
Adjunto I / Químico Industrial - Química
Analítica e Ambiental - Departamento de
Química e Biologia – Laboratório de
Biotecnologia Ambiental (LABITEC) -
Universidade Estadual do Maranhão –
Centro de Estudos Superiores de
Imperatriz - CESI/UEMA.
fabiorlanda@yahoo.com.br