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ENTOMOLOGÍA
Las tijeretas (Dermaptera, Forficulidae) enelcontrol del pulgón
en cítricos
N. CAÑELLAS, J. PIÑOL, X. ESPADALER
Se aportan datos que demuestran laposibilidad deque lastijeretas (Forfículaauri-
cularia) intervengan efectivamente en el control depulgones encítricos enuncultivo
ecológico enlacomarca del Baix Camp de Tarragona. Lapresencia de restos depulgo-
nes (Aphis spiraecola, A. gossypii y Toxopteraaurantii) enel tubo digestivo prueba el
consumo delosmismos poraquellos predadores generalistas. Alolargo delaño, la pro-
porción detijeretas conrestos de pulgones sigue estrechamente elciclo deapariciónde
los mismos.
N. CAÑELLAS. ÍES M.Rubio i Tudurí. Esola de Jardinería. Marqués deComillas,36.
08038 Barcelona.
J. PINOL, X.ESPADALER. CREAF y Unidad deEcología. Universitat Autónoma de Bar-
celona. 08193 Bellaterra
Palabras clave: Forficula auricularia, mandarino, pulgones, cultivo ecológico
INTRODUCCIÓN
Uno de losprincipios de actuaciónmás
destacables del cultivo ecológico es elde
buscar quelasplagas sean controladas por
sus predadores y parasitoides naturales
(LAMPKIN, 1998;TAMAMES, 2002). Se han
propuesto diversas soluciones para mantener
las poblaciones de artrópodos beneficiosos,
aumentarlas, oproporcionarles refugios tem-
porales (THOMAS et al, 1991; VAN DER
BLOM, 2002; VILA, 2004; WHITE et al, 1995;
WRATTEN y VAN EMDEN, 1995; WRATTEN et
al, 1998). Eneste contexto, lospredadores
suelen dividirse funcionalmente en aquellos
que sonespecialistas (coccinélidos, neuróp-
teros, algunos dípteros y heterópteros) y
aquellos que son generalistas. Entre estos
últimos, ungrupo depredadores cuyo efecto
sobre diversas plagas ha sido descrito en
varios países (HAGLEY yALLEN, 1990;L'EN-
FANT et al, 1994; MOLS et al, 1996; MOLS,
2000; MUELLER et al, 1988;BROWER y
ELLIOT, 2004) eseldelas conocidas tijeretas
{Forfículaauricularia Linnaeus, fig. 1), que
suelen considerarse omnívoras con preferen-
cia por material vegetal aunque no desde-
ñando material animal eincluso presas vivas
(CHOPARD, 1965; RICHARDS y DAVIES, 1977;
NIETO y MIER, 1985).
Entre lasplagas decítricos enEspaña, los
homópteros (pulgones, cochinillas y moscas
blancas) sondelas másdestacadas (MELLAy
BLASCO, 1980; HERMOSO DEMENDOZA et al,
1997) yelcortejo depredadores y parasitoi-
des bien establecido (LLORENS, 1990a),aun-
que no aparecen mencionadas las tijeretas.
Los aspectos analizados en este trabajo son
los siguientes: 1)Establecer laposibilidad de
las tijeretas como predadoras depulgones.2)
Analizar la presencia y el posible aumento
de lospulgones como presas a medidaque
aumentaban endensidad enlos árboles y, en
consecuencia, 3) Confirmar, o no, la efecti-
Figura 1: Ejemplar de tijereta Forficulaauricularia
(Abril 2004).
vidad de las tijeretas como predadores de
pulgones en cítricos en España.
MATERIAL Y MÉTODOS
Localidad. El estudio se ha realizado en un
campo de mandarinos {CitrusClementina var.
clemenules injertado sobre patrón híbrido
citrange Carrizo) de la finca "La Cabanya", en
La Selva del Camp (Tarragona). La planta-
ción es de 1999 y se realizó con un marco de
plantación de 6 x 3.5 m. La finca se encuentra
en una fase de conversión a la agricultura eco-
lógica. Durante el periodo de estudio (año
2002) ya no se emplearon insecticidas ni fun-
gicidas, aunque si herbicidas para el control
de adventicias bajo los árboles; el control de
adventicias en las entretiras se realizó
mediante laboreo, el riego fue localizado y el
abonado todavía químico.
Los insectos plagas encontrados fueron
los habituales en los cítricos de esta región
(Ceroplastes sinensis Del Guercio, Icerya
purchasi Maskell, Saissetia aleae (Olivier),
Phyllocnistis citrella Stainton, Aleurothrixus
floccosus (Maskell)), aunque únicamente el
pulgón {Aphis spiraecola Patch, A. gossypii
Glover y Toxopteraaurantii (Boyer de Fons-
colombe)) tuvo una cierta importancia.
Muestreo y análisis de tijeretas
Se establecieron dos grupos de árboles: en
un primer grupo (n=16 árboles) se permitió
Figura 2: Mandarino con aplicación de cola
entomológica.
el acceso libre a las tijeretas. A un segundo
grupo de árboles (n=8) se impidió el acceso
de insectos marchadores mediante aplica-
ción de cola entomológica (Rata Stop) sobre
una superficie de plástico alimentario que
rodeaba estrechamente un cilindro de guata
dispuesto sobre el tronco, siguiendo las reco-
mendaciones de SAMWAYS y TATE (1985)
para evitar dañar la corteza con la aplicación
directa de la cola (Fig. 2). Los tratamientos
se establecieron en febrero, antes del inicio
de actividad de la entomofauna. Cada árbol
fue asignado aleatoriamente a uno de los dos
tratamientos. Los árboles fueron muestrea-
dos mensualmente en 2002. El muestreo con
vareo de la copa mediante tres golpes secos
en dos zonas opuestas de la misma, permitía
la captura, con aspirador entomológico, de
los artrópodos que caían en una superficie de
tela blanca dispuesta bajo la copa y se con-
servaron en alcohol.
Todas las tijeretas obtenidas fueron disec-
cionadas bajo lupa binocular. Se cortó el
extremo posterior (pinzas y uno o dos seg-
mentos abdominales) y se extrajo el tubo
digestivo por estirado de la cabeza. En la
mayor parte de casos el tubo digestivo se
extraía fácil y limpiamente, pudiendo ser
dilacerado bajo la lupa. El contenido del tubo
digestivo se extendió sobre un porta con una
gota de agua, siendo estudiado a 70x, aumen-
to sufiente para detectar la presencia de restos
de las eventuales presas. En caso de duda se
resolvió al microscopio. No se evaluó la can-
tidad de presas en cada individuo sino sólo la
presencia o ausencia de pulgones.
Muestreo de pulgones
Observaciones previas permitieron detec-
tar las tres especies de pulgones más habi-
tuales (BARBAGALLO et al, 1998) en los
mandarinos (Aphis spiraecola, Aphis gossy-
piiy Toxoptera aurantií) aunque sólo la pri-
mera fue realmente abundante. La evolución
de las poblaciones se evaluó cuantitativa-
mente mediante censos mensuales, el mismo
día o el día anterior a los muéstreos de tije-
retas. El muestreo se basó en recuentos de
las brotaciones visibles dentro de un aro de
0.25 m2
, colocado al azar sobre la copa del
árbol (LLORENS, 1990a). En cada árbol se
efectuaron dos recuentos (=dos aros) en el
muestreo mensual. Dentro del aro se contó el
n° de brotes tiernos y se anotó cuantos tení-
an pulgón y en que cantidad. Para la cuanti-
ficación se usó la siguiente escala: 1-5; 6-25;
26-100; >100 pulgones por brote. Los resul-
tados se expresan como (1) % de brotes afec-
tados y (2) n° de individuos -no alados- en
los 0.5 m2
muestreados en cada árbol. Para el
cálculo de la densidad se asignó la siguiente
marca de clase a cada una de las cuatro usa-
das: 3, 15, 60, 150 individuos. Los resultados
se presentan agregados para las tres especies
de pulgón.
RESULTADOS
Los primeros pulgones se detectaron a
principios de abril. El ciclo de los pulgones
sigue una curva similar a las descritas en
otras localidades mediterráneas, con uno, y a
veces dos, picos de abundancia (MELIA,
1995, 1997; MICHELENA y SANCHÍS, 1997;
BELUURE y HERMOSO DE MENDOZA, 2000).
Las poblaciones de pulgones difirieron de
forma espectacular entre los árboles con cola
y los que no tuvieron dicho tratamiento
(P<0.001; Fig. 3 A, B). Así, en los primeros,
a mediados de Junio, cerca del 90% de bro-
tes estuvieron afectados y la población esti-
mada de unos 5000 ind/m2
. En cambio, en
los árboles sin cola entomológica, la afecta-
ción no llegó al 20% de los brotes y las
poblaciones no superaron los 200 ind/m2
. En
términos de individuos, en el pico de máxi-
Figura 3. Ciclo de las poblaciones de pulgones (Aphis
spiraecola, A. gossypii, Toxopteraauranüi y de la
presencia de tijeretas en mandarinos de un cultivo
ecológico en La Selva del Camp (Tarragona).
Se indica la media (± e.e.). A: población de áfidos.
expresadas en % de brotes infestados; B: población de
áfidos, expresada en densidad de individuos (nótese la
escala logarítmica); C: Evolución temporal del n° de
tijeretas por muestra en los árboles control (n=16; sin
cola entomológica).
ma población, había 50 veces más pulgones
en los árboles con cola entomológica. En
Agosto los pulgones desaparecen en ambos
grupos de árboles. A partir de Septiembre la
población aumenta de nuevo en ambos gru-
pos, pero sin llegar a diferenciarse estadísti-
camente el % de brotes afectados (P=0.98) ni
el n° de pulgones por m2
(P=0.54). El % de
brotes afectados llega a ser elevado -entre
30% y 40%- pero ello es consecuencia del
bajo n° de brotes susceptibles de ser ocupa-
dos por pulgones en esta época del año. La
población media de pulgón no supera los
160 ind/m2
en otoño).
El muestreo de tijeretas ofreció un total de
102 ejemplares (media de 0.64 tijeretas/mues-
tra) (Fig. 3 C). En una única ocasión aparecie-
ron 2 tijeretas en los árboles con cola entomo-
lógica, demostrando la efectividad del sistema
de exclusión de artrópodos caminadores. El
análisis del contenido intestinal permite afir-
mar con seguridad que las tijeretas son preda-
dores de pulgones (Figs. 5 a 13) pudiendo en
bastantes casos llegar a determinar el género
de áfido implicado, por las características de
las antenas, los cornículos, la cauda o por la
coloración de las patas. Adicionalmente, se
observa que la incidencia de presencia de res-
tos de pulgones en el tubo digestivo de tijere-
tas transcurre siguiendo un ciclo similar al de
los pulgones (Fig. 4).
DISCUSIÓN
Las tijeretas, aún como predadores gene-
ralistas, han sido descritos y propuestos
como predadores efectivos de plagas diver-
sas (pulgones, psillas) en frutales (CARROLL
y HOYT, 1984; HAGLEY y ALLEN, 1990;
L'ENFANT et al.y 1994; ASANTE, 1995) o en
Figura 4. Variación temporal de la abundancia de pulgón en los árboles control y del porcentaje de tijeretas con restos
de pulgón en su tubo digestivo.
Figura 5. Restos del flagelo de antena de pulgónen
contenido digestivo de Forficulaauricularia sobre
mandarino.
Figura 6. Restos de antena de pulgón (Aphis) en
contenido digestivo de Forficulaauricularia sobre
mandarino. Se observan lossensorios secundarios
circulares.
cereales (SUNDERLAND y VICKERMAN,1980;
CHIVERTON, 1987; BAOUA BOUKARY et al,
1997). Los datos aportados aquí confirman
igualmente que las tijeretas capturan pulgo-
nes en cítricos en cultivo ecológico, pudien-
do considerar a estos insectos dentro del
grupo de artrópodos beneficiosos en este
tipo de régimen de explotación.
La presencia de tijeretas durante todo el
año muestra que un eventual efecto positivo
de las mismas no se limitaría a los picos de
abundancia de pulgones. HELSEN et al
(1998), con datos fenológicos de 13años en
cultivos de manzano en Holanda, muestran
la aparición de adultos de tijeretas en Julio,
obviamente un ciclo másretardado en aque-
llas latitudes, queen la costa mediterránea.
Aparentemente las tijeretas consumen
más pulgones en los momentos en que estos
son más abundantes (Figura 4). El 14 de
abril, al principio del desarrollo de la pobla-
ción de pulgones, la proporción de tijeretas
con pulgón en el tubo digestivo era relativa-
mente bajo, del 35%;al messiguiente el por-
centaje ya alcanzó el 60% (Figura 4). Estos
consumos parecen ser suficientes para impe-
dir el desarrollo de la plaga en el mes de
junio (Figura 3A), efecto que ya comentan
BROWER y ELLIOTT (2004). En el presente
trabajo no se ha cuantificado la tasa de
depredación de pulgón por las tijeretas, pero
existen algunos datos delmismo en la biblio-
grafía. Por ejemplo, L'ENFANT et al (1994)
cuantifican consumos diarios máximos de10
mg de huevos de Cacopsyllapyri (Linnaeus)
por larvas de F. auricularia. SMITH (1966)
evalúa en 6.2 y 5.2 el n° de pulgones
{Acyrthosiphon spartii (Koch)) consumidos
diariamente por ninfas del tercer estadio y
adultos de tijeretas respectivamente.
Cabe señalar que el efecto beneficioso de
las tijeretas en el control de los pulgones
puede servariable según los años. En nuestro
caso repetimos el experimento descrito en
este artículo el añosiguiente (2003) conresul-
tados distintos: la abundancia de tijeretas en
las copas de los árboles fue mucho menor
(media de 0.2 tijeretas/muestra) y no hubo
diferencias significativas en la abundancia de
pulgón entre los árboles control y los experi-
Figura 7. Restos de base de antena (escapo y pedicelo)
de pulgón en contenido digestivo deForficula
auricularia sobre mandarino.
mentales. Una posible explicación sería que
en el año 2002 se controló con herbicida las
hierbas en la base de los árboles, pero no en
2003, dado que el cultivo se encuentra en
transición hacia cultivo ecológico. La vegeta-
ción arvense, mucho más abundante el año
2003, podría haber proporcionado suficiente
refugio y alimento a las tijeretas, que no
habrían buscado alimento sobre los frutales.
Figura 8. Artejo apical del rostro de pulgón en
contenido digestivo de Forficula auricularia sobre
mandarino.
Experimentos en curso (árboles con vegeta-
ción vs. árboles sin vegetación) permitirán
probar esta hipótesis. Observaciones de
resultados tan distintos ya habían sido descri-
tas en pulgones del manzano en Washington,
USA (CARROLL et al, 1985).
La cola entomológica impidió el acceso a
las copas de los árboles de las hormigas,
además de las tijeretas. Es conocido el efec-
Figura 9. Cauda digitiforme de pulgón (Aphis) en
contenido digestivo de Forficulaauricularia sobre
mandarino.
Figura 10. Comículo de pulgón en contenido digestivo
de Forficulaauricularia sobre mandarino. Se
observan igualmente granos de polen.
Figura 11. Restos de pata de pulgón en contenido
digestivo de Forficula auricularia sobre mandarino.
Figura 12. Restos de pata de pulgón en contenido
digestivo de Forficulaauricularia sobre mandarino.
to mutuo beneficioso entre hormigas y áfidos
(HOLLDOBLER y WILSON, 1990), por lo que si
este efecto hubiera sido importante en nues-
tro estudio hubiésemos esperado encontrar
menos, y no más, pulgón en los árboles con
cola en el tronco que en los controles. Por
tanto, podemos deducir de ello que en nues-
tro caso, y sin que ello sea generalizable a
otras condiciones, el efecto depredador de
las tijeretas sobre el pulgón dominó sobre el
beneficioso de las hormigas.
La ausencia de datos sobre la presencia o el
efecto de las tijeretas en pulgones de cítricos
en España puede deberse por una parte al
desarrollo incipiente de la agricultura ecológi-
ca, con pocos estudios aun de sus comunida-
des de artrópodos y por otra, a que algunas téc-
nicas de muestreo usuales, como las trampas
cromáticas (SOLER et al, 2002) no permiten
detectar estos insectos, ciertamente poco vola-
dores. En resumen, los datos aportados mues-
tran sin lugar a duda que, en una explotación
de cítricos sin aporte de insecticidas, las tijere-
tas son predadoras de pulgones. La intensidad
de depredación está en relación con el desa-
rrollo de las poblaciones de pulgones y el efec-
to neto de la presencia de tijeretas puede verse
como de signo positivo, desde la perspectiva
del agricultor. Aunque poco visibles -son de
actividad nocturna- estos predadores genera-
listas (SYMONDSON etal, 2000) son ayudantes
valiosos en los cultivos ecológicos.
AGRADECIMIENTOS
La familia Cañellas-Mas accedió genero-
samente a nuestra presencia en los campos y
a las manipulaciones en los árboles. Este tra-
bajo se ha realizado en el marco del Proyec-
to CGL2004-05240-C02-01/BOS, financia-
do por el MCYT.
Figura 13. Restos de tarso de pulgón en contenido
digestivo de Forficulaauricularia sobre
mandarino.
ABSTRACT
N. CAÑELLAS, J. PINOL, X.ESPADALER .2005. Earwigs (Dermaptera, Forficulidae) and
aphid control incitrics. Bol.San.Veg.Plagas, 31: 161-169.
We show that earwigs (Forficulaauricularia) are useful agents inthe biologicalcon-
trol ofaphids inan ecologically managed citrus culture from the Baix Camp, Tarragona,
NE Spain. Thepresence ofaphid remains inthedigestive system ofearwigs (Aphisspi-
raecola,A. gossypii andToxopteraaurantii) isaproof ofaphid feeding by those genera-
list predators. Theproportion ofearwigs with aphid remains inthe gut, closely follows
the seasonal fluctuations ofaphid populations.
Key words: Forficulaauricularia, mandarine, aphids, predators, organic culture
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Las tijeretas controlan pulgones en cítricos ecológicos

  • 1. Bol. San.Veg.Plagas, 31: 161-169, 2005 ENTOMOLOGÍA Las tijeretas (Dermaptera, Forficulidae) enelcontrol del pulgón en cítricos N. CAÑELLAS, J. PIÑOL, X. ESPADALER Se aportan datos que demuestran laposibilidad deque lastijeretas (Forfículaauri- cularia) intervengan efectivamente en el control depulgones encítricos enuncultivo ecológico enlacomarca del Baix Camp de Tarragona. Lapresencia de restos depulgo- nes (Aphis spiraecola, A. gossypii y Toxopteraaurantii) enel tubo digestivo prueba el consumo delosmismos poraquellos predadores generalistas. Alolargo delaño, la pro- porción detijeretas conrestos de pulgones sigue estrechamente elciclo deapariciónde los mismos. N. CAÑELLAS. ÍES M.Rubio i Tudurí. Esola de Jardinería. Marqués deComillas,36. 08038 Barcelona. J. PINOL, X.ESPADALER. CREAF y Unidad deEcología. Universitat Autónoma de Bar- celona. 08193 Bellaterra Palabras clave: Forficula auricularia, mandarino, pulgones, cultivo ecológico INTRODUCCIÓN Uno de losprincipios de actuaciónmás destacables del cultivo ecológico es elde buscar quelasplagas sean controladas por sus predadores y parasitoides naturales (LAMPKIN, 1998;TAMAMES, 2002). Se han propuesto diversas soluciones para mantener las poblaciones de artrópodos beneficiosos, aumentarlas, oproporcionarles refugios tem- porales (THOMAS et al, 1991; VAN DER BLOM, 2002; VILA, 2004; WHITE et al, 1995; WRATTEN y VAN EMDEN, 1995; WRATTEN et al, 1998). Eneste contexto, lospredadores suelen dividirse funcionalmente en aquellos que sonespecialistas (coccinélidos, neuróp- teros, algunos dípteros y heterópteros) y aquellos que son generalistas. Entre estos últimos, ungrupo depredadores cuyo efecto sobre diversas plagas ha sido descrito en varios países (HAGLEY yALLEN, 1990;L'EN- FANT et al, 1994; MOLS et al, 1996; MOLS, 2000; MUELLER et al, 1988;BROWER y ELLIOT, 2004) eseldelas conocidas tijeretas {Forfículaauricularia Linnaeus, fig. 1), que suelen considerarse omnívoras con preferen- cia por material vegetal aunque no desde- ñando material animal eincluso presas vivas (CHOPARD, 1965; RICHARDS y DAVIES, 1977; NIETO y MIER, 1985). Entre lasplagas decítricos enEspaña, los homópteros (pulgones, cochinillas y moscas blancas) sondelas másdestacadas (MELLAy BLASCO, 1980; HERMOSO DEMENDOZA et al, 1997) yelcortejo depredadores y parasitoi- des bien establecido (LLORENS, 1990a),aun- que no aparecen mencionadas las tijeretas. Los aspectos analizados en este trabajo son los siguientes: 1)Establecer laposibilidad de las tijeretas como predadoras depulgones.2) Analizar la presencia y el posible aumento de lospulgones como presas a medidaque aumentaban endensidad enlos árboles y, en consecuencia, 3) Confirmar, o no, la efecti-
  • 2. Figura 1: Ejemplar de tijereta Forficulaauricularia (Abril 2004). vidad de las tijeretas como predadores de pulgones en cítricos en España. MATERIAL Y MÉTODOS Localidad. El estudio se ha realizado en un campo de mandarinos {CitrusClementina var. clemenules injertado sobre patrón híbrido citrange Carrizo) de la finca "La Cabanya", en La Selva del Camp (Tarragona). La planta- ción es de 1999 y se realizó con un marco de plantación de 6 x 3.5 m. La finca se encuentra en una fase de conversión a la agricultura eco- lógica. Durante el periodo de estudio (año 2002) ya no se emplearon insecticidas ni fun- gicidas, aunque si herbicidas para el control de adventicias bajo los árboles; el control de adventicias en las entretiras se realizó mediante laboreo, el riego fue localizado y el abonado todavía químico. Los insectos plagas encontrados fueron los habituales en los cítricos de esta región (Ceroplastes sinensis Del Guercio, Icerya purchasi Maskell, Saissetia aleae (Olivier), Phyllocnistis citrella Stainton, Aleurothrixus floccosus (Maskell)), aunque únicamente el pulgón {Aphis spiraecola Patch, A. gossypii Glover y Toxopteraaurantii (Boyer de Fons- colombe)) tuvo una cierta importancia. Muestreo y análisis de tijeretas Se establecieron dos grupos de árboles: en un primer grupo (n=16 árboles) se permitió Figura 2: Mandarino con aplicación de cola entomológica. el acceso libre a las tijeretas. A un segundo grupo de árboles (n=8) se impidió el acceso de insectos marchadores mediante aplica- ción de cola entomológica (Rata Stop) sobre una superficie de plástico alimentario que rodeaba estrechamente un cilindro de guata dispuesto sobre el tronco, siguiendo las reco- mendaciones de SAMWAYS y TATE (1985) para evitar dañar la corteza con la aplicación directa de la cola (Fig. 2). Los tratamientos se establecieron en febrero, antes del inicio de actividad de la entomofauna. Cada árbol fue asignado aleatoriamente a uno de los dos tratamientos. Los árboles fueron muestrea- dos mensualmente en 2002. El muestreo con vareo de la copa mediante tres golpes secos en dos zonas opuestas de la misma, permitía la captura, con aspirador entomológico, de los artrópodos que caían en una superficie de tela blanca dispuesta bajo la copa y se con- servaron en alcohol. Todas las tijeretas obtenidas fueron disec- cionadas bajo lupa binocular. Se cortó el extremo posterior (pinzas y uno o dos seg- mentos abdominales) y se extrajo el tubo
  • 3. digestivo por estirado de la cabeza. En la mayor parte de casos el tubo digestivo se extraía fácil y limpiamente, pudiendo ser dilacerado bajo la lupa. El contenido del tubo digestivo se extendió sobre un porta con una gota de agua, siendo estudiado a 70x, aumen- to sufiente para detectar la presencia de restos de las eventuales presas. En caso de duda se resolvió al microscopio. No se evaluó la can- tidad de presas en cada individuo sino sólo la presencia o ausencia de pulgones. Muestreo de pulgones Observaciones previas permitieron detec- tar las tres especies de pulgones más habi- tuales (BARBAGALLO et al, 1998) en los mandarinos (Aphis spiraecola, Aphis gossy- piiy Toxoptera aurantií) aunque sólo la pri- mera fue realmente abundante. La evolución de las poblaciones se evaluó cuantitativa- mente mediante censos mensuales, el mismo día o el día anterior a los muéstreos de tije- retas. El muestreo se basó en recuentos de las brotaciones visibles dentro de un aro de 0.25 m2 , colocado al azar sobre la copa del árbol (LLORENS, 1990a). En cada árbol se efectuaron dos recuentos (=dos aros) en el muestreo mensual. Dentro del aro se contó el n° de brotes tiernos y se anotó cuantos tení- an pulgón y en que cantidad. Para la cuanti- ficación se usó la siguiente escala: 1-5; 6-25; 26-100; >100 pulgones por brote. Los resul- tados se expresan como (1) % de brotes afec- tados y (2) n° de individuos -no alados- en los 0.5 m2 muestreados en cada árbol. Para el cálculo de la densidad se asignó la siguiente marca de clase a cada una de las cuatro usa- das: 3, 15, 60, 150 individuos. Los resultados se presentan agregados para las tres especies de pulgón. RESULTADOS Los primeros pulgones se detectaron a principios de abril. El ciclo de los pulgones sigue una curva similar a las descritas en otras localidades mediterráneas, con uno, y a veces dos, picos de abundancia (MELIA, 1995, 1997; MICHELENA y SANCHÍS, 1997; BELUURE y HERMOSO DE MENDOZA, 2000). Las poblaciones de pulgones difirieron de forma espectacular entre los árboles con cola y los que no tuvieron dicho tratamiento (P<0.001; Fig. 3 A, B). Así, en los primeros, a mediados de Junio, cerca del 90% de bro- tes estuvieron afectados y la población esti- mada de unos 5000 ind/m2 . En cambio, en los árboles sin cola entomológica, la afecta- ción no llegó al 20% de los brotes y las poblaciones no superaron los 200 ind/m2 . En términos de individuos, en el pico de máxi- Figura 3. Ciclo de las poblaciones de pulgones (Aphis spiraecola, A. gossypii, Toxopteraauranüi y de la presencia de tijeretas en mandarinos de un cultivo ecológico en La Selva del Camp (Tarragona). Se indica la media (± e.e.). A: población de áfidos. expresadas en % de brotes infestados; B: población de áfidos, expresada en densidad de individuos (nótese la escala logarítmica); C: Evolución temporal del n° de tijeretas por muestra en los árboles control (n=16; sin cola entomológica).
  • 4. ma población, había 50 veces más pulgones en los árboles con cola entomológica. En Agosto los pulgones desaparecen en ambos grupos de árboles. A partir de Septiembre la población aumenta de nuevo en ambos gru- pos, pero sin llegar a diferenciarse estadísti- camente el % de brotes afectados (P=0.98) ni el n° de pulgones por m2 (P=0.54). El % de brotes afectados llega a ser elevado -entre 30% y 40%- pero ello es consecuencia del bajo n° de brotes susceptibles de ser ocupa- dos por pulgones en esta época del año. La población media de pulgón no supera los 160 ind/m2 en otoño). El muestreo de tijeretas ofreció un total de 102 ejemplares (media de 0.64 tijeretas/mues- tra) (Fig. 3 C). En una única ocasión aparecie- ron 2 tijeretas en los árboles con cola entomo- lógica, demostrando la efectividad del sistema de exclusión de artrópodos caminadores. El análisis del contenido intestinal permite afir- mar con seguridad que las tijeretas son preda- dores de pulgones (Figs. 5 a 13) pudiendo en bastantes casos llegar a determinar el género de áfido implicado, por las características de las antenas, los cornículos, la cauda o por la coloración de las patas. Adicionalmente, se observa que la incidencia de presencia de res- tos de pulgones en el tubo digestivo de tijere- tas transcurre siguiendo un ciclo similar al de los pulgones (Fig. 4). DISCUSIÓN Las tijeretas, aún como predadores gene- ralistas, han sido descritos y propuestos como predadores efectivos de plagas diver- sas (pulgones, psillas) en frutales (CARROLL y HOYT, 1984; HAGLEY y ALLEN, 1990; L'ENFANT et al.y 1994; ASANTE, 1995) o en Figura 4. Variación temporal de la abundancia de pulgón en los árboles control y del porcentaje de tijeretas con restos de pulgón en su tubo digestivo.
  • 5. Figura 5. Restos del flagelo de antena de pulgónen contenido digestivo de Forficulaauricularia sobre mandarino. Figura 6. Restos de antena de pulgón (Aphis) en contenido digestivo de Forficulaauricularia sobre mandarino. Se observan lossensorios secundarios circulares. cereales (SUNDERLAND y VICKERMAN,1980; CHIVERTON, 1987; BAOUA BOUKARY et al, 1997). Los datos aportados aquí confirman igualmente que las tijeretas capturan pulgo- nes en cítricos en cultivo ecológico, pudien- do considerar a estos insectos dentro del grupo de artrópodos beneficiosos en este tipo de régimen de explotación. La presencia de tijeretas durante todo el año muestra que un eventual efecto positivo de las mismas no se limitaría a los picos de abundancia de pulgones. HELSEN et al (1998), con datos fenológicos de 13años en cultivos de manzano en Holanda, muestran la aparición de adultos de tijeretas en Julio, obviamente un ciclo másretardado en aque- llas latitudes, queen la costa mediterránea. Aparentemente las tijeretas consumen más pulgones en los momentos en que estos son más abundantes (Figura 4). El 14 de abril, al principio del desarrollo de la pobla- ción de pulgones, la proporción de tijeretas con pulgón en el tubo digestivo era relativa- mente bajo, del 35%;al messiguiente el por- centaje ya alcanzó el 60% (Figura 4). Estos consumos parecen ser suficientes para impe- dir el desarrollo de la plaga en el mes de junio (Figura 3A), efecto que ya comentan BROWER y ELLIOTT (2004). En el presente trabajo no se ha cuantificado la tasa de depredación de pulgón por las tijeretas, pero existen algunos datos delmismo en la biblio- grafía. Por ejemplo, L'ENFANT et al (1994) cuantifican consumos diarios máximos de10 mg de huevos de Cacopsyllapyri (Linnaeus) por larvas de F. auricularia. SMITH (1966) evalúa en 6.2 y 5.2 el n° de pulgones {Acyrthosiphon spartii (Koch)) consumidos diariamente por ninfas del tercer estadio y adultos de tijeretas respectivamente. Cabe señalar que el efecto beneficioso de las tijeretas en el control de los pulgones puede servariable según los años. En nuestro caso repetimos el experimento descrito en este artículo el añosiguiente (2003) conresul- tados distintos: la abundancia de tijeretas en las copas de los árboles fue mucho menor (media de 0.2 tijeretas/muestra) y no hubo diferencias significativas en la abundancia de pulgón entre los árboles control y los experi-
  • 6. Figura 7. Restos de base de antena (escapo y pedicelo) de pulgón en contenido digestivo deForficula auricularia sobre mandarino. mentales. Una posible explicación sería que en el año 2002 se controló con herbicida las hierbas en la base de los árboles, pero no en 2003, dado que el cultivo se encuentra en transición hacia cultivo ecológico. La vegeta- ción arvense, mucho más abundante el año 2003, podría haber proporcionado suficiente refugio y alimento a las tijeretas, que no habrían buscado alimento sobre los frutales. Figura 8. Artejo apical del rostro de pulgón en contenido digestivo de Forficula auricularia sobre mandarino. Experimentos en curso (árboles con vegeta- ción vs. árboles sin vegetación) permitirán probar esta hipótesis. Observaciones de resultados tan distintos ya habían sido descri- tas en pulgones del manzano en Washington, USA (CARROLL et al, 1985). La cola entomológica impidió el acceso a las copas de los árboles de las hormigas, además de las tijeretas. Es conocido el efec- Figura 9. Cauda digitiforme de pulgón (Aphis) en contenido digestivo de Forficulaauricularia sobre mandarino. Figura 10. Comículo de pulgón en contenido digestivo de Forficulaauricularia sobre mandarino. Se observan igualmente granos de polen.
  • 7. Figura 11. Restos de pata de pulgón en contenido digestivo de Forficula auricularia sobre mandarino. Figura 12. Restos de pata de pulgón en contenido digestivo de Forficulaauricularia sobre mandarino. to mutuo beneficioso entre hormigas y áfidos (HOLLDOBLER y WILSON, 1990), por lo que si este efecto hubiera sido importante en nues- tro estudio hubiésemos esperado encontrar menos, y no más, pulgón en los árboles con cola en el tronco que en los controles. Por tanto, podemos deducir de ello que en nues- tro caso, y sin que ello sea generalizable a otras condiciones, el efecto depredador de las tijeretas sobre el pulgón dominó sobre el beneficioso de las hormigas. La ausencia de datos sobre la presencia o el efecto de las tijeretas en pulgones de cítricos en España puede deberse por una parte al desarrollo incipiente de la agricultura ecológi- ca, con pocos estudios aun de sus comunida- des de artrópodos y por otra, a que algunas téc- nicas de muestreo usuales, como las trampas cromáticas (SOLER et al, 2002) no permiten detectar estos insectos, ciertamente poco vola- dores. En resumen, los datos aportados mues- tran sin lugar a duda que, en una explotación de cítricos sin aporte de insecticidas, las tijere- tas son predadoras de pulgones. La intensidad de depredación está en relación con el desa- rrollo de las poblaciones de pulgones y el efec- to neto de la presencia de tijeretas puede verse como de signo positivo, desde la perspectiva del agricultor. Aunque poco visibles -son de actividad nocturna- estos predadores genera- listas (SYMONDSON etal, 2000) son ayudantes valiosos en los cultivos ecológicos. AGRADECIMIENTOS La familia Cañellas-Mas accedió genero- samente a nuestra presencia en los campos y a las manipulaciones en los árboles. Este tra- bajo se ha realizado en el marco del Proyec- to CGL2004-05240-C02-01/BOS, financia- do por el MCYT. Figura 13. Restos de tarso de pulgón en contenido digestivo de Forficulaauricularia sobre mandarino.
  • 8. ABSTRACT N. CAÑELLAS, J. PINOL, X.ESPADALER .2005. Earwigs (Dermaptera, Forficulidae) and aphid control incitrics. Bol.San.Veg.Plagas, 31: 161-169. We show that earwigs (Forficulaauricularia) are useful agents inthe biologicalcon- trol ofaphids inan ecologically managed citrus culture from the Baix Camp, Tarragona, NE Spain. Thepresence ofaphid remains inthedigestive system ofearwigs (Aphisspi- raecola,A. gossypii andToxopteraaurantii) isaproof ofaphid feeding by those genera- list predators. Theproportion ofearwigs with aphid remains inthe gut, closely follows the seasonal fluctuations ofaphid populations. Key words: Forficulaauricularia, mandarine, aphids, predators, organic culture REFERENCIAS ASANTE, S.K., 1995. Functional responses ofthe Euro- pean earwig andtwospecies ofCoccinellids to den- sities of Eriosoma lanigerum (Hausmann) (Hemip- tera: Aphididae). Journal of Australian Entomology, 34: 105-109. BAOUA BOUKARY, I., GINGRAS, J. y TOURNEUR, J.-C, 1997. Feeding habits of Forficula senegalensis (Derm.: Forficulidae) on millet in the Sudanese- sahelian zone ofNiger: crop content analysis. Ento- mophaga, 42:537-542. BARBAGALLO, A., CRAVEDI, P., PASQUALINI, E y PATTI, I, 1998. Pulgones delosprincipales cultivos frutales. Mundi-Prensa. Madrid. 121 pp. BELLIURE, B, y HERMOSO DE MENDOZA, A. 2000. Diná- mica poblacional de Aphis gossypii (Hemiptera, Aphididae) y su parasitismo en clementinos.Bol. San. Veg. Plagas, 26:701-708. BROWER, M.J.yELLIOTT, N.C., 2004. Biological control of cereal aphids in North America and mediating effects of host plant and habitat manipulation. Annual Review ofEntomology, 49:219-242. CARROLL, D. P. y HOYT, S. C, 1984. Augmentation of European earwigs (Dermaptera: Forficulidae) for biological control ofapple aphid (Homoptera: Aphi- didae) in an apple orchard. Journal of Economic Entomology, 77:738-740. CARROLL, D. P., WALKER, J. T. S. y HOYT, S. C, 1985. European earwigs (Dermaptera: Forficulidae) fail to control apple aphids on bearing apple trees and woolly apple aphids (Homoptera: Aphididae) in apple rootstock stool beds. Journal of Economic Entomology, 78:972-974 CHTVERTON, P.A., 1987.Predation of Rhopalosiphum padi (Homoptera: Aphididae) bypolyphagous pre- datory arthropods during theaphid's pre-peak period in spring barley. Annals of Applied Biology,111: 257-269. CHOPARD, L. 1965.Super-Ordres desDermapteroides. En :Grassé, P.P. (ed.). Traitede Zoologie. TomoIX. Masson etCie.Paris, pp :745-770. L'ENFANT, C, LYOUSSOUFI, A., CHEN, X., FAIVRE D'AR- CIER, F. y SAUPHANOR, B., 1994. Potential ofForfi- cula auricularia L. as predator of pear psylla Cacopsyllapyri (L.). Entomologia experimental et applicata, 73: 51-60. HAGLEY, E.A.C, yALLEN, W.R., 1990. The green apple aphid, Aphis pomi DeGeer (Homoptera: Aphididae), as prey ofpolyphagous arthropod predators inOnta- rio. Canadian Entomologist, 122:1221-1228. HELSEN, H., VAAL, F. y BLOMMERS, L., 1998. Phenology of the common earwig Forficula auricularia L. (Dermaptera: Forficulidae) in an apple orchard. International Journal ofPest Management, 44: 75- 79. HERMOSO DEMENDOZA, A., PÉREZ, E, y REAL, V., 1997. Composición y evolución de la fauna afídica (Homoptera, Aphidinea) delos cítricos valencianos. Bol. San.Veg.Plagas, 23: 363-376. HÔLLDOBLER, B.y WILSON, E.O. 1990.TheAnts. The Belknapp Press of Harvard University Press.Cam- bridge. 732pp. LAMPKIN, N. 1998. Agricultura ecológica. Mundi-Pren- sa. Madrid. 743pp. LLORENS, J.,1990a. Homoptera II.Pulgones de loscítri- cos y su control biológico. Pisa Ediciones. Alicante. 170pp. LLORENS, J. 1990b.HomopteraII. Cochinillas deloscítri- cos y sucontrol biológico. Pisa Ediciones. Alicante. 260pp. MELIA, A., 1993.Evolución poblacional deToxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe) (Homoptera: Aphididae) enlos últimos quince años y surelación a la aparición deLysiphlebus testaceipes (Cresson) (Himenoptera: Aphidiidae). Bol. San. Veg. Plagas, 19: 609-617. MELIA, A. 1995. Muestreo depoblaciones yactividad de vuelo de Aphis frangulae gossypii Glover (Homop- tera, Aphididae) y otros pulgones sobre cítricos en Castellón. Bol.San.Veg. Plagas, 21: 601-610. MELIA, A.,BLASCO, J. 1980. Lospulgones de los cítri- cos. Resultados de varios ensayos de productos para determinar la eficacia sobre las diferentes especies. Bol. San. Veg.Plagas, 6:67-73. MICHELENA, J.M., SANCHÍS, A., 1997. Evolución del parasitismo y fauna útil sobre pulgones enuna par- cela de cítricos. Bol.San.Veg. Plagas, 23:241-255. MOLS, P.J.M., 2000. Simulation approach ofthe roleof the pine ladybird (Exochomus quadripustulatusL.) and the earwig (Forficula auricularia L.) incontro- lling thewoolly apple aphid (Eriosoma lanigerum
  • 9. Haussmann). Proceedings Sect. Exp.Applied Ento- mology, 11: 129-134. MOLS, P.J.M., POLESNY, R, MÜLLER, W., OLSZAK,R.W., 1996. Do natural enemies control woolly apple aphid? Bulletin OILB-SROP 19:203-207. MUELLER, T.F., BLOMMERS, L.H.M., MOLS, P.J.M., 1988. Earwig (Forficula auricularia) predation on the woolly apple aphid, Eriosoma lanigerum. Ento- mologia experimentalis etapplicata, 47: 145-152. NIETO, J.M. y MIER, P. 1985. Tratado de Entomología. Omega. Barcelona. 599 pp. RICHARDS, O.W. y DAVIES, R.G., 1977. Imm's General textbook of entomology. 10th edition. Vol. 2. Chap- man &Hall. Londres. 819 pp. SAMWAYS, M.J. y TATE, B.A., 1985.A highly efficacious and inexpensive trunk barrier to prevent ants from entering citrus trees. Citrus& Subtropical Fruit Journal 622: 12-13, 18. SMITH, B.D., 1966.Effects ofparasites andpredatorson a natural population ofthe aphid Acyrtosiphon spar- tii (Koch) on broom {Sarothamnus scoparius L.). Journal of Animal Ecology, 35:255-267. SOLER, J.M., GARCÍA-MARÍ, R y ALONSO, D., 2002. Evolución estacional dela entomofauna auxiliaren cítricos. Bol. San. Veg. Plagas, 28: 125-133. SUNDERLAND, K.D. y ViCKERMAN, G.P.,1980. Aphid feeding by some polyphagous predators in relation to aphid density incereal fields. Journal of Applied Ecology, 17:389-396. SYMONDSON, W.O.C., SUNDERLAND, K.D. y GREENSTO- NE, M.H.,2000. Can generalist predators be effecti- ve biocontrol agents? Annual Review of Entomo- logy, 47: 561-594. TAMAMES, R. 2002. Agricultura de conservación. Un enfoque global. Mundi-Prensa. Madrid. 207 pp. THOMAS, M.B., WRATTEN, S.D. y SOTHERTON, N.W., 1991. Creation of island habitats in farmland to manipulate populations of beneficial insects. Jour- nal of Applied Ecology, 28:906-917. VAN DER BLOM, J.,2002. La introducción artificial de la fauna auxiliar en cultivos agrícolas. Bol. San. Veg. Plagas, 28: 109-120. VILA, E.,2004. Refugis vegetais en la conservado de mírids depredadors. Tesis, Universidad de Lleida. 217 pp. WHITE, A.J., WRATTEN, S.D., BERRY, N.A. y WEIGMANN, U. 1995. Habitat manipulation to enhance biological control of Brassica pests by hover flies (Díptera: Syrphidae). Journal of Economic Entomology, 88: 1171-1176. WRATTEN, S.D., VANEMDEN, H.F. 1995. Habitat mana- gement forenhanced activity of natural enemieson insect pests. En: Ecology and integrated arable far- ming systems. Glen, D.M., Greaves, M.P. y Ander- son, H.M. (eds.). J.Whiley &Sons. Chichester. pp: 117-145. WRATTEN, S.D., VANEMDEN, H.R y THOMAS, M.B., 1998. Within field and border refugia fort heenhan- cement of natural enemies. En: Enhancing biologi- cal control: habitat management topromote natural enemies ofagricultural pests. Pickett, C.H. y Bugg, R.L. (eds.). University ofCalifornia Press. Berkeley, pp: 375-403. (Recepción: 21 mayo 2004) (Aceptación: 9 septiembre 2004)