Automedicación en la avutarda común (Otis tarda). Importancia potencial en la conservación de la especie dentro de los espacios naturales protegidos de España

TRABAJO DEL MÁSTER EN
ESPACIOS NATURALES PROTEGIDOS 2018
Automedicación en la avutarda común
(Otis t. tarda). Importancia potencial en la
conservación de la especie dentro de los
espacios naturales en España
AUTOR: ALEJANDRO PÉREZ RIQUELME
TUTORES: Dr. LUIS MIGUEL BAUTISTA y Dra. VIRIDIANA MORALES

Máster en Espacios Naturales Protegidos 2018 Alejandro Pérez Riquelme
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Automedicación en la avutarda común
(Otis t. tarda). Importancia potencial en la
conservación de la especie dentro de los
espacios naturales en España
Self-medication in the great bustard (Otis t. tarda).
Potential importance on the species conservation in
natural areas of Spain
AUTOR:
Alejandro Pérez Riquelme
TUTORES:
Dr. Luis Miguel Bautista Sopelana
Dra. Viridiana Morales Sánchez

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Declaración de originalidad
D. Alejandro Pérez Riquelme, autor del Trabajo de Máster
titulado "Automedicación en la avutarda común (Otis t. tarda). Importancia potencial
en la conservación de la especie dentro de los espacios naturales en España", del
título “Máster en Espacios Naturales Protegidos” (edición 2018), declara
que la autoría del presente trabajo es original y, además, que todas las fuentes
utilizadas para su elaboración han sido debidamente citadas.
Madrid, 30 de enero de 2019.
Alejandro Pérez Riquelme

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AGRADECIMIENTOS
Cuando terminé el Máster en Gestión de Fauna Silvestre en Murcia hace cosa
de un año y medio, no me imaginaba que poco después iba a matricularme en otro
sobre espacios naturales protegidos… Aunque me he movido mucho, lo cierto es que
he tenido suerte de haber conseguido un trabajo en el Ministerio de Agricultura que
me ha permitido compaginarlo y subsistir en Madrid este año, y a pesar de haber
tenido que renunciar a ciertas cosas (como una vida social activa), considero que ha
merecido la pena por todo lo que he aprendido y disfrutado. Este Trabajo de Máster ha
sido posible gracias a la ayuda de varias personas, a las que me gustaría transmitir mi
más sincero agradecimiento. Pero primero voy a empezar explicando… ¿¿Por qué un
TFM de “automedicación en avutardas”??
La razón por la que acabé escogiendo este tema fue por una salida que hice con
la SEO-Birdlife en la primavera de 2018 para ver avutardas en las estepas de la
Comunidad de Madrid. Allí el guía nos habló sobre un artículo que habían publicado
recientemente, que hablaba sobre cómo los machos adultos se “dopaban” con
escarabajos tóxicos para matar sus parásitos y así poder tener más éxito con las
hembras. Como si no fuera ya suficientemente interesante ver a un grupo de “pavos
barbudos” en mitad del campo haciendo su gracioso baile de cortejo, la idea de que
estos bichos pudieran “automedicarse” con fines sexuales me hizo decidirme para
escoger éste como posible tema de mi TFM. Tras buscar información sobre el asunto,
me enteré de que un grupo de investigación del MNCN estaba llevando a cabo el
“Proyecto Avutarda” e, intrigado por este nombre tan peculiar, contacté con uno de
los responsables, el Dr. Luis Miguel Bautista, quien me propuso trabajar en este
proyecto y accedió a ser mi tutor. Por eso el primer agradecimiento va para Luismi, por
ofrecerme esta oportunidad y toda la ayuda y tiempo prestados durante estos meses.
Después de pasarme unas cuantas tardes en su despacho dentro del museo
informatizando datos sobre cacas de avutardas que (afortunadamente) alguien había
colectado previamente, empecé a acudir al laboratorio de bioplaguicidas del ICA,
dirigido por la Dra. Azucena González-Coloma, para trabajar las muestras con la Dra.
Viridiana Morales. Agradezco de verdad a Viri (y al resto del equipo) por su inestimable
ayuda en la realización de las pruebas de laboratorio y en la redacción del trabajo,
pero también por su paciencia y su amabilidad durante todo este tiempo.
También quiero transmitir mi agradecimiento a Carolina Bravo, investigadora
que trabajó previamente en el departamento de Ecología Evolutiva del MNCN, y cuya
tesis me ha servido de base para desarrollar mi TFM; a Juan Carlos Alonso,
corresponsable del “Proyecto Avutarda”; a Carlos Martín, por la información
transmitida a mi tutor sobre los parásitos de la avutarda; y a Mario García-Paris, por
proporcionarnos las muestras y los datos útiles para la parte de insectos.
Por último, agradezco a la gente con la que he coincidido en el Máster en
Espacios Naturales Protegidos, tanto a los coordinadores, Santos Casado y María
Muñoz, por su atenta y eficaz labor durante todo este año, como a mis compañeros,
por los buenos momentos que hemos pasado juntos tanto dentro como fuera de clase.

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GLOSARIO DE ABREVIATURAS
CCAA: Comunidades Autónomas
CG-EM: Cromatografía de Gases acoplada a Espectrometría de Masas
CSIC: Consejo Superior de Investigaciones Científicas
DCM: Diclorometano
EEA: European Environment Agency (Agencia Europea del Medioambiente)
EFBI: European Farmland Bird Index (Índice de Aves Europeas ligadas a
ambientes Agrarios)
EEMM: Estados Miembros (de la UE)
ENP: Espacios Naturales Protegidos
ICA: Instituto de Ciencias Agrarias
LIC: Lugar de Interés Comunitario
MITECO: Ministerio para la Transición Ecológica
PAC: Política Agraria Común
PDE5: Fosfodiesterasa tipo 5
PP1 y 2: Proteasa Fosfatasa 1 y 2
SAVN: Sistemas de Alto Valor Natural
SEO: Sociedad Española de Ornitología
tR: Tiempo de retención (de un compuesto en el cromatógrafo)
UE: Unión Europea
UICN: Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza
ZEPA: Zona Especial de Protección de Aves

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INDICE
1. RESUMEN / ABSTRACT 9
2. INTRODUCCIÓN
2.1 LA AVUTARDA COMÚN 11
2.1.1 Biología y ecología trófica
2.1.2 Distribución y estado de conservación
2.1.3 Diferencias ecológicas y de comportamiento ligadas al sexo
2.2 AUTOMEDICACIÓN 18
2.2.1 Metabolitos secundarios y nutracéutica
2.2.2 Causas del comportamiento de automedicación en la avutarda
2.2.3 Los meloides y su efecto medicinal en la avutarda
2.2.4 Automedicación en otros animales
2.3 ESPACIOS NATURALES PROTEGIDOS 28
2.3.1 Efectos de la intensificación sobre la biodiversidad en los ecosistemas
agrarios europeos
2.3.2 Importancia de los Sistemas de Alto Valor Natural sobre la avutarda común
y otras aves esteparias
2.3.3 Importancia de la Red Natura en la protección de los ecosistemas agrarios
3. JUSTIFICACIÓN Y OBJETIVOS 33

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4. MATERIAL Y MÉTODOS 34
4.1 Estudio estadístico de la dieta de la avutarda común 35
4.2 Trabajo de laboratorio 38
4.2.1 Pruebas con las muestras vegetales
4.2.2 Pruebas con las muestras de insectos
5. RESULTADOS
5.1 Estudio estadístico de la dieta de la avutarda común 47
5.2 Trabajo de laboratorio 50
6. DISCUSIÓN
6.1 Discusión de los resultados de bioactividad de los extractos 53
obtenidos a partir de las muestras vegetales en base al estudio
estadístico de la dieta de la avutarda
6.2 Discusión de los resultados obtenidos en el análisis 56
de los extractos elaborados a partir de las muestras de insectos
en base a las referencias bibliográficas
6.3 Factores que relacionan la gestión de los espacios naturales 57
agrícolas y la automedicación animal
7. CONCLUSIONES / CONCLUSIONS 62
8. REFERENCIAS 63
9. ANEXOS 68

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1. RESUMEN
La avutarda común (Otis t. tarda) es una especie prioritaria incluida en la
Directiva de Aves y en el libro rojo de las aves de España. Los planes de conservación
de esta ave tienen entre sus ejes principales evitar la desaparición de las fuentes de
alimento, de los lugares de cortejo donde se agrupan los leks y de los hábitats
adecuados para la cría, así como su protección frente a amenazas de origen antrópico.
Sin embargo, los planes de gestión del hábitat no suelen contemplar la disponibilidad
de alimentos que, aparte de tener un carácter nutricional, puedan tener un efecto
“medicinal” en especies amenazadas gracias a su actividad antiparasitaria o
antimicrobiana, lo que se denomina como “zoofarmacognosia”. Esto se debe
principalmente a la ausencia de estudios sobre este campo.
Este trabajo tiene como objetivo analizar la importancia de determinados
alimentos naturales sobre la viabilidad de parásitos típicamente utilizados en los
estudios de salud animal. Después de realizar un estudio estadístico con la información
disponible sobre la dieta de la avutarda y consultar la literatura sobre la presencia de
metabolitos secundarios en las especies vegetales y animales descritas en la misma, se
analizó la actividad antiparasitaria de los extractos obtenidos a partir de 3 plantas
seleccionadas: Papaver rhoeas, Echium plantagineum y Chenopodium album. Nuestros
resultados demostraron que P. rhoeas y E. plantagineum son consumidas por la
avutarda en mayor cantidad durante la época reproductiva, y que además presentan
una efectividad media del 25 y 30% respectivamente frente a larvas de garrapatas en
condiciones de laboratorio estándar.
Por otro lado, se colectaron muestras de 6 tipos de coleópteros presentes en la
Comunidad de Madrid y posteriormente se analizaron los extractos obtenidos a partir
de éstas para evaluar la presencia de compuestos con un posible efecto antiparasitario.
En una de ellas, correspondiente a la especie Hycleus scutellatus, se detectó la
presencia de cantaridina, un tóxico con efecto antiparasitario previamente descrito en
la familia Meloidae.
Cabe por tanto predecir que las avutardas tengan una menor prevalencia de
parásitos, y por tanto mejor condición física, en espacios protegidos donde los planes
de conservación aseguren la disponibilidad de estos alimentos con potencial medicinal.
Palabras clave: avutarda, Otis tarda, automedicación, zoofarmacognosia, nutracéutica

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ABSTRACT
The Great Bustard (Otis t. tarda) is a priority species included in the Birds
Directive and in the Spanish Red Book of Birds. The conservation plans of this bird have
among its main axes to avoid the disappearance of the food sources, courtship places
where the leks gather and suitable habitats for breeding, as well as their protection
against anthropogenic threats. However, habitat management plans do not usually
contemplate the availability of food that, apart from having a nutritional nature, can
have a "medicinal" effect on endangered species thanks to its antiparasitic or
antimicrobial activity, which is called "zoopharmacognosy". This is mainly due to the
absence of studies in this field.
The objective of this work is to analyze the importance of certain natural foods
on the viability of parasites typically used in animal health studies. After carrying out a
statistical study with the information available on the diet of the Great Bustard and
consulting the literature on the presence of secondary metabolites in the plant and
animal species described therein, we analyzed the antiparasitic activity of the extracts
obtained from 3 selected plants: Papaver rhoeas, Echium plantagineum and
Chenopodium album. Our results showed that P. rhoeas and E. plantagineum are
consumed by the bustard in greater quantity during the breeding season, and that
they also have an average effectiveness of 25 and 30% respectively against tick larvae
under standard laboratory conditions.
On the other hand, samples of 6 types of Coleoptera present in the Community
of Madrid were collected and subsequently the extracts obtained from them were
analyzed to evaluate the presence of compounds with a possible antiparasitic effect. In
one of them, corresponding to the species Hycleus scutellatus, the presence of
cantharidin was detected, a toxic with antiparasitic effect previously described in the
Meloidae family.
It is therefore possible to predict that bustards have a lower prevalence of
parasites, and therefore better physical condition, in protected areas where
conservation plans ensure the availability of these foods with medicinal potential.
Keywords: great bustard, Otis tarda, zoopharmacognosy, nutraceutical, self-
medication

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2. INTRODUCCIÓN
2.1 LA AVUTARDA COMÚN
La avutarda común (Otis t. tarda) habita principalmente sobre parcelas agrícolas
y en un área pequeña, en las que pueden agruparse gran cantidad de individuos, lo
que puede predisponer su infección por parásitos. La automedicación sería una
manera natural de regular su carga parasitaria. Para estudiar las implicaciones de este
estudio dentro de un contexto general en la especie, a continuación se describen las
características más relevantes para este trabajo referentes a la biología y ecología
trófica de esta ave.
2.1.1 Biología y ecología trófica
La avutarda es un ave esteparia que se distribuye por la península ibérica, Europa
central, Asia oriental y el norte de África. Aunque se considera una especie migratoria,
la mayoría de las poblaciones europeas son sedentarias. Su hábitat óptimo está
constituido en la actualidad por estepas cerealistas de secano, completadas por un
mosaico de parcelas en barbecho, de leguminosas, viñas, pequeños olivares,
almendrales y algunas áreas de vegetación natural. Es una especie gregaria,
especialmente en invierno, cuando se reúnen en grupos o bandadas de hasta varias
decenas de individuos, aunque generalmente los grupos de machos y hembras no se
mezclan fuera de la época de cría.
Es un ave de gran tamaño, con patas y cuello largos y cuerpo voluminoso. Son las
aves voladoras más pesadas del mundo, presentando un gran dimorfismo sexual en
términos de tamaño: el peso de los ejemplares adultos de avutarda en España suele
oscilar, en el caso de los machos, entre los 5,8 y 15 kg, mientras que en el de las
hembras está entre 3,1 y 8 kg. Su esperanza media de vida en libertad se estima en 10-
15 años.
Las avutardas son aves cursoras que evitan el vuelo y recorren diariamente áreas
de campeo reducidas en relación a su gran tamaño corporal (Bautista et al., 2017).
Ambas circunstancias incrementarían la probabilidad de reinfecciones por las altas
densidades de excrementos diseminados en las zonas de alimentación.

11
Figura 1. Macho adulto de avutarda con el plumaje característico de la época de celo.
Autor: Andrej Chudý
La avutarda común es omnívora y su dieta varía con las estaciones del año. En
verano, casi la mitad de la dieta de los adultos se compone de materia vegetal verde,
el 40% aprox. de invertebrados y el resto de semillas. En invierno las semillas y la
materia vegetal verde conforman casi la totalidad de su dieta. Al parecer la alfalfa,
planta forrajera con alto contenido en proteínas, es el alimento preferido de las
avutardas en España. Entre sus presas animales, destacan los insectos, y son el
principal alimento de las jóvenes avutardas durante su primer verano para facilitar su
crecimiento, aunque cambian a la dieta herbívora estacional de los adultos en invierno.
Los coleópteros (escarabajos), los himenópteros (abejas, avispas, hormigas…) y los
ortópteros (grillos, saltamontes, langostas…) son los insectos más consumidos,
dependiendo principalmente de la abundancia y disponibilidad de cada uno de ellos.
La época de nidificación va de abril a junio, con una puesta que suele ser de dos
o tres huevos. La hembra se dedica en solitario a las tareas de la crianza y no elabora
un nido, si no que excava superficialmente en el suelo una leve depresión donde
deposita los huevos, que incuba durante 21-28 días. Los pollos recién nacidos son
nidífugos, es decir, son capaces de andar inmediatamente tras el momento de la
eclosión y abandonan el nido en compañía de su madre, a la que acompañan durante
varios meses. En cada estación reproductiva, alrededor del 80% de los pollos mueren
en su primer año de vida, la mayoría víctimas de los depredadores, entre los que se
cuentan las rapaces, los córvidos, zorros, tejones, o jabalíes. Los casos de depredación
entre los adultos son raros debido a su tamaño y a la seguridad que les proporciona su
comportamiento grupal.

12
2.1.2 Distribución y estado de conservación
En las últimas décadas se ha observado una disminución generalizada de la
biodiversidad ligada a ambientes agrarios (McHugh et al., 2017). Este descenso es muy
acusado en las poblaciones de aves ligadas a estos medios, comparándolas frente a las
poblaciones de las aves forestales (Figura 2). Esto afectan muy negativamente a las
poblaciones de muchas especies de aves esteparias, que están sufriendo un grave
declive en Europa debido a la intensificación agrícola (Chamberlain et al., 2000).
Figura 2. Tendencia de las poblaciones de aves comunes. % de cambio (1998=0).
Dentro de las poblaciones de aves ligadas a ambientes agrarios, se ha observado
una disminución especialmente acusada en aquellas especies ligadas a pastizales y
campos de cereales (Figura 3).
Figura 3. Tendencia poblacional de las aves ligadas a medios agrarios en España (% de cambio,
1998=0). Fuente: SEO-BirdLife.

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En el caso de la avutarda común, sus poblaciones han disminuido sensiblemente
durante la última mitad del siglo XX en toda su área de distribución debido al
incremento en la tasa local de extinciones, la pérdida de hábitat, la baja capacidad de
recuperación de la especie y el alto nivel de atracción que presenta hacia las áreas ya
ocupadas por otros individuos (Alonso et al., 2004). En la actualidad cerca del 60% de
la población mundial se concentra en la península ibérica, ya que las poblaciones
centroeuropeas están casi extinguidas, quedando solo algún núcleo relevante en las
estepas húngaras. Hasta los años ochenta la avutarda fue pieza cinegética en España,
situación que provocó un gran declive de sus poblaciones y la desaparición de muchos
núcleos de reproducción.
En las últimas décadas la intensificación agrícola (implantación de regadíos,
abandono de prácticas extensivas tradicionales, roturación de pastizales naturales,
pérdida de barbechos de larga duración… etc.), la expansión urbanística y proliferación
de infraestructuras, la caza ilegal y la colisión con tendidos eléctricos son las
principales amenazas responsables de su delicado estado de conservación actual
(García-Montijano et al., 2002). Todo ello ha supuesto su inclusión por la Unión
Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) en la categoría de
“vulnerable” dentro de su lista roja. En España, esta especie se distribuye
fundamentalmente a ambos lados del macizo central, en zonas de meseta (Figura 4).
Figura 4. Mapa de distribución de la avutarda común de España elaborado a partir del último
censo nacional (año 2003). Fuente: “Atlas de las aves reproductoras en España” (Alonso et al.,
2003). Publicado por el Ministerio de Transición Ecológica (MITECO) y la Sociedad Española de
Ornitología (SEO/Birdlife).

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El tamaño de la población actual en Europa se estima entre 27-32 mil ejemplares.
En España, en el último censo nacional de avutarda publicado en 2005 por SEO-BirdLife
estima una población de alrededor de 25 mil ejemplares, con un gran parte de la
población presente en la Comunidad de Castilla y León (11 mil aprox.), donde destacan
la comarca de Tierra de Campos y la Reserva Natural de Lagunas de Villafáfila (Martin
et al., 2008). Estos datos están tomados a partir de censos realizados de manera
independiente por provincias o CCAA, actualizados a fecha de 2005 (Tabla 1).
Comunidad Autónoma Censo Periodo de censo Referencia
Oficial Estimado
Andalucía 328 338 2001-2004 Alonso et al., 2005
Aragón 107 115 2004 Palacín et al., 2004
Castilla La Mancha 4209 4775-5500 1994-2003 Varios
Castilla y León 10124 10700 1998-2004 Varios
Extremadura 5176 5500-6500 2002-2003 Corbacho et al., 2003
Madrid 1300 1300 1998-2004 Alonso et al., 2003
Murcia 6 6 2004 Ortuño y Campos
Navarra 25 30 2001-2005 Gob. De Navarra, 2001
Valencia 4 4 2004 Campos, 2004
Total España 21279 22768-24493
Total Portugal 1150 1150 2002 Pinto et al., 2005
Total P. ibérica 22429 23918-25643
Tabla 1. Estima de la población de avutardas de la península ibérica (adaptado y actualizado de
Alonso et al., 2003).
2.1.3 Diferencias ecológicas y de comportamiento ligadas al sexo
La avutarda común es un ave con unas acusadas características diferenciales
entre el macho y la hembra, que hacen referencia a aspectos de distinto tipo como
segregación sexual (separación en tiempo y/o espacio de machos y hembras fuera de
la época de reproducción), divergencia de nicho o área de campeo. Entre los factores
más importantes a tener en cuenta destacamos la divergencia sexual en la ecología
trófica y el comportamiento y selección sexual.
a. Divergencia sexual en la ecología trófica
El grado de dimorfismo sexual en tamaño suele estar directamente relacionado
con la divergencia en la dieta en esta especie, lo que le permite utilizar de manera más
eficiente los recursos de su hábitat, al disminuir la competencia intersexual. En
relación a las diferencias que se han detectado en la dieta entre machos y hembras de
avutarda, se ha podido determinar un mayor consumo de artrópodos por parte de los
primeros en comparación con las hembras. En un estudio realizado por Bravo y
colaboradores (Bravo et al., 2014), se determinó en una muestra de 4612 individuos de

15
7 órdenes distintos de artrópodos que los consumidos con mayor frecuencia eran, en
orden de importancia: coleópteros, 36,5%; himenópteros, 15,7%; hemípteros, 12,1%;
ortópteros, 5,5%. Por otro lado, se determinó que la diversidad en la dieta era mayor
en machos que en hembras. El solapamiento de la dieta entre machos y hembras a lo
largo del año fue de una media del 72% (±13%), siendo mayor durante la primavera y
el otoño. Además, las deposiciones del macho fueron considerablemente más pesadas
(hasta 2,4 veces más) y voluminosas que las de las hembras, lo que se corresponde con
la diferencia de tamaño entre los individuos de ambos sexos (Figura 5).
Figura 5. Evidencia del acusado dimorfismo sexual entre macho (izqda.) y hembra (drcha.) de
avutarda. Fuente: Proyecto avutarda. http://www.proyectoavutarda.mncn.csic.es/
b. Comportamiento y selección sexual
Su reproducción tiene lugar sobre el mes de marzo y está basada en leks
poligínicos dispersos, que son áreas donde los machos se agrupan y se exhiben con el
fin de atraer a las hembras para copular. Los machos establecen una jerarquía dentro
del lek, normalmente en base a la edad y el tamaño de los individuos, de manera que
esto ayuda a reducir la agresividad entre ellos (Magaña et al., 2011). El
comportamiento de cortejo en esta especie es muy característico, y se denomina
coloquialmente como «rueda» (Figura 6). Entre las poblaciones de avutarda que
habitan la península ibérica tiene su momento cumbre durante la primavera, entre
marzo y abril. Se considera que en esta especie los criterios de selección de la hembra

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son principalmente fenotípicos, es decir, los factores principales serían el peso y la
edad del macho, mientras que los secundarios serían la disponibilidad de recursos
(alimentación y hábitat) en el territorio de éste (Alonso et al., 2012).
Durante la época de apareamiento, cuando las hembras acuden a los leks de
machos, éstos llevan a cabo un cortejo en el que exhiben su plumaje reproductor, que
adquieren unos meses antes. Las hembras examinan la zona cloacal de los machos, con
un plumaje de color blanco intenso, en busca de parásitos. Para ello a veces recurren
incluso a estimular la zona mediante el picoteo. La razón de este inusual
comportamiento se debe a que el aspecto de la cloaca representa un criterio de
selección sexual en la especie, ya que la hembra se aparea preferentemente con los
machos que presentan una menor carga parasitaria u otros signos (como ausencia de
diarrea) indicativos de un estado de salud óptimo.
Figura 6. Comportamiento de cortejo típico en la avutarda, en la que el macho exhibe la
cloaca a la hembra. Autor: Franz Kovacs.

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2.2 AUTOMEDICACIÓN
El concepto de automedicación referido a los animales se define como un
comportamiento voluntario que éstos llevan a cabo para beneficiarse de las
propiedades medicinales de algún elemento natural presente en su entorno.
Para que un comportamiento pueda considerarse automedicación deben darse
necesariamente una serie de condiciones:
 Ingestión o aplicación externa del compuesto.
 El compuesto debe mejorar el estado físico del individuo, aumentando su
tolerancia a la infección por parásitos o disminuyendo su carga en su organismo.
 Debe entrañar un coste anti-nutricional a consecuencia de su toxicidad.
 El comportamiento de automedicación debe darse de manera natural en el medio.
 La automedicación debe iniciarse como consecuencia de una infección
(terapéutica) o como medida para disminuir el riesgo (profiláctica).
La automedicación en animales sería un factor a considerar en los planes de
conservación de fauna silvestre, ya que puede por ejemplo limitar la reintroducción de
especies en la naturaleza, especialmente en aquellas en que este comportamiento se
transmite por aprendizaje, de manera que los individuos inexpertos pueden sufrir
cargas de parásitos inusualmente altas tras su liberación en el medio natural (Lozano,
1998). La naturaleza multidisciplinaria de la automedicación puede abordarse desde
diferentes campos, incluyendo la biología de la conservación y la gestión de los
espacios naturales.
La ausencia de estudios sobre automedicación en fauna silvestre protegida
supone un vacío de evidencias que permitan incluir la conservación de la farmacopea
natural en los planes de gestión de los espacios naturales. Para contribuir a llenar ese
vacío, este trabajo explora en una especie protegida y bien estudiada, como es la
avutarda común, las posibilidades de que algunos elementos presentes en su dieta
tengan un efecto antiparasitario. Concretamente, este trabajo pretende evaluar la
actividad antiparasitaria de diferentes extractos obtenidos a partir de muestras de
plantas e insectos con potencial medicinal para esta ave, llevando a cabo una
metodología que se explicará más adelante.
2.2.1 Metabolitos secundarios y nutracéutica
Los metabolitos secundarios son compuestos químicos sintetizados por
diversos organismos que cumplen funciones no esenciales en ellos, al contrario que los
metabolitos primarios. La función más importante de los metabolitos secundarios es la
de intervenir en las interacciones ecológicas entre ese organismo y su ambiente,
normalmente suelen tener un carácter tóxico para ejercer una función defensiva

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frente a posibles predadores. Existen metabolitos secundarios tanto en el reino vegetal
como animal. Entre los metabolitos secundarios vegetales más destacados se
encuentran los taninos, polifenoles, flavonoides, terpenoides y alcaloides. Estos
compuestos pueden aparecer en concentraciones muy variables, dependiendo por
ejemplo de las condiciones ambientales y representan una estrategia defensiva
importante para las plantas, particularmente contra las plagas de insectos herbívoros y
los hongos patógenos. También desempeñan un papel vital en las interacciones planta-
planta y sirven como atrayentes para los insectos polinizadores y presentan un gran
valor desde el punto de vista social y económico, puesto que pueden tener
propiedades medicinales que actúan a muchos niveles.
Un tipo de automedicación se corresponde con la nutracéutica, que es el
consumo de alimentos que, además de presentar una función nutricional, contienen
metabolitos secundarios con una función medicinal. Estos alimentos son consumidos
de manera voluntaria (no forzada), en una cantidad y frecuencia de las que dependerá
la eficacia de estos compuestos.
Es necesario aclarar que no todos los tipos de automedicación se llevan a cabo
a través de la alimentación, y aun en el caso de que estos alimentos se ingieran por sus
propiedades medicinales, puede que no presenten valor nutritivo. Es por ello que, en
este caso, hablaríamos de elementos con efecto o potencial medicinal.
Tradicionalmente se consideraba el uso de estos elementos como un recurso exclusivo
de la especie humana, pero diversos estudios han demostrado que los animales
también lo llevan a cabo, denominándose en este caso como “zoofarmacognosia”,
palabra proviene de los términos griegos “zoo” (animal), “fármako” (droga) y “gnosis”
(conocimiento); (Shurkin, 2014).
Uno de los efectos medicinales más destacados es el antiparasitario,
especialmente contra nematodos gastrointestinales. Los elementos que presentan
este efecto pueden tener una bioactividad muy variable, dependiendo de factores
como la fase biológica en la que se encuentre el parásito (huevo, larva o adulto), la
respuesta inmune del hospedador, su grado de toxicidad y su frecuencia de consumo
(Sandoval-Castro et al., 2012). Su mecanismo de acción puede ser de dos tipos: directo,
provocado por las interacciones fármaco-activas de los polifenoles sobre los parásitos;
e indirecto, mejorando la respuesta inmune del hospedador frente a estos parásitos
(Hoste et al., 2012; Hoste et al., 2015).
A pesar de su potencial medicinal, algunos metabolitos secundarios, como los
glucósidos cianogénicos y los alcaloides, pueden ser tóxicos para muchos animales,
como se explicará más adelante. El límite entre el efecto medicinal y tóxico es a veces
difuso y depende en gran medida de la dosis (Raubenhemier y Simpson, 2009).

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2.2.2 Causas del comportamiento de automedicación en la avutarda
La fauna silvestre coexiste con distintos tipos de parásitos de forma natural.
Cuando los individuos presentan una condición corporal y estado sanitario aceptables,
su carga parasitaria suele ser moderada y no supone un perjuicio importante para su
bienestar. Sin embargo, cuando su estado sanitario se ve comprometido, la carga
parasitaria aumenta (y viceversa), lo que puede incluso comprometer la vida del
individuo. Esto tiene una función de regulación en las poblaciones de fauna silvestre
(Tompkins et al., 1999).
En el caso de la avutarda, se ha determinado que la carga parasitaria de los
machos puede influir en su éxito reproductivo, como se explicará más adelante. Entre
los grupos de parásitos descritos en la especie, destacan los helmintos
gastrointestinales (Figura 7), que pueden afectar al hospedador de distintas formas.
Por ejemplo, se ha descrito que la intensidad de la coloración anaranjada en el plumaje
de los machos durante el cortejo es un carácter que afecta a la selección sexual en la
especie. Esto da lugar a que parásitos como el cestodo Otiditaenia conoides (Figura 7B)
puedan afectar a su éxito reproductivo, ya que al absorber sus carotenoides
(metabolitos con propiedades pigmentarias adquiridos en la dieta) alteran la
intensidad del color anaranjado que exhiben (Bravo et al., 2014). En la Tabla 2 se
indican los principales parásitos descritos en la avutarda, clasificadas dentro de sus
respectivos grupos, así como sus referencias bibliográficas.
Figura 7A. Nematodos parásitos
de la avutarda: Ascaridia galli
(arriba) y Trichostrongylus sp
(abajo).
Fuente: Wikimedia Commons.

20
Figura 7B. Cestodo parásito de la
avutarda: Otiditaenia conoides.
Fuente: “Males of a Strongly
Polygynous Species Consume
More Poisonous Food than
Females“ (Bravo et al., 2014).
Parásitos Referencias
Cestodos
Hispaniolepis sp Bailey, 2009; Kozakiewicz 1984; Seidel, 1995
Hispaniolepis villosa llescas-Gómez, 1981; López-Neyra, 1944
Hispaniolepis villosa o Idiogenes otidis Bravo et al 2014
Idiogenes otidis Yeh, 1957; Illescas-Gómez, 1981; Lemus et al 2011;
García-Montijano et al., 2002
Otiditaenia conoides Bravo et al 2014
Schistometra (Otiditaenia) conoides Yeh, 1957; Illescas-Gómez, 1981; Lemus et al.,
2011; García-Montijano et al., 2002
Raillietina cesticillus Bailey, 2009; Kozakiewicz 1984; López-Neyra, 1944
Nematodos
Aprocta orbitalis Yeh, 1957; Illescas-Gómez, 1981
Ascaridia sp Bravo et al 2014
Capillaria sp. Bailey, 2009; Illescas-Gómez, 1981; Lemus et al., 2011;
García-Montijano et al., 2002
Cyathostoma sp. Bailey, 2009
Syngamus trachea Bailey, 2009; Kozakiewicz 1984, Seidel 1995
Heterakis gallinarum Bailey, 2009; Kozakiewicz 1984, Seidel 1995
Heterakis isolonche García-Montijano et al., 2002
Oxyspirura hispanica Yeh, 1957; Illescas-Gómez, 1981
Subulura halli Li et al., 2014
Trichostrongylus sp. Illescas-Gómez, 1981; García-Montijano et al., 2002
Trichostrongylus tenuis Bravo et al., 2014
Protozoos
Caryospora sp. Bravo et al., 2014
Eimeria sp. Bailey, 2009; Bravo et al 2014; Kozakiewicz, 1984
Tabla 2. Especies de parásitos (por grupos) descritos en la avutarda.
Fuente: Comunicación personal de Carlos Marín a L. M. Bautista (2018).

21
2.2.3 Los meloides y su efecto medicinal en la avutarda
Se ha observado que algunas poblaciones de avutarda en la península ibérica se
automedican con escarabajos tóxicos, concretamente con coleópteros de la familia
Meloidae (Bravo et al., 2014). Los meloides presentan una distribución amplia en la
península ibérica, incluyendo zonas agrícolas con presencia de avutardas. En nuestra
área de estudio (Comunidad de Madrid) las especies más abundantes son
Berberomeloe majalis y Physomeloe corallifer (Figura 8), conocidas comúnmente como
“aceiteras”, entre otros muchos nombres populares (García Paris y Buckley, 2016).
Figura 8. Ejemplares adultos de B. majalis (arriba) y P. corallifer (abajo).
Su carácter tóxico se debe a que sintetizan un metabolito secundario
denominado cantaridina. Este compuesto (3,6-epoxi-dimetilciclohexano-1,2-
anhídridodicarboxílico) presenta un mecanismo de acción que actúa a distintos niveles
(Whitman et al., 2017). Por un lado, inhibe la proteasa fosfatasa 1 (PP1) y 2 (PP2A),
liberando proteasas séricas que rompen las uniones intercelulares e inhiben la mitosis
(Li et al., 2010); por otro lado, inhibe la fosfodiesterasa tipo 5 (PDE5) y la estimula los

22
receptores beta, lo que tiene un efecto de contracción sobre el miocardio y la
vasculatura.
Se considera que el principal motivo del consumo de meloides por parte de la
avutarda es para reducir su carga parasitaria, ya que se ha demostrado que su
consumo presenta actividad contra los helmintos gastrointestinales que parasitan de
manera natural a esta ave (Tabla 2); (Bravo et al., 2014). En cualquier caso, esta
actividad no es constante, ya que existe una variación muy amplia en la concentración
de cantaridina en los meloides a nivel intra e interespecífico, detectándose variaciones
de entre 0,04-30,3 mg entre individuos (Ghoneim, 2013).
Debido al sistema de apareamiento en lek de las avutardas, sólo una pequeña
proporción de los machos adultos logra aparearse con la mayor parte de las hembras,
lo cual requiere por su parte una actividad sexual sostenida durante el cortejo y
apareamiento. Esto explicaría que los machos ingieran una mayor cantidad de
escarabajos meloides que las hembras (tanto en valor absoluto como relativo al
dimorfismo sexual del peso corporal), de manera que se beneficiarían de la propiedad
vigorizante sexual y antiparasitaria de la cantaridina. Las hembras, por su parte,
seleccionan preferentemente a los machos de mayor peso y edad, es decir, los que
presentarían más tolerancia a los efectos tóxicos del compuesto.
Según el artículo publicado por Heneberg en 2016, el consumo de meloides por
los machos de avutarda estaría también justificado como una manera de incrementar
su líbido y estimular sus genitales previamente al coito, debido a la vasoconstricción
que provoca la cantaridina que puede resultar a su vez en congestión uretral y
priapismo, es decir, una erección mantenida (Knapp et al., 1998). En cualquier caso,
este trabajo se centra exclusivamente en la potencial actividad antiparasitaria de
diversos alimentos presentes en la dieta de la avutarda.
Por otro lado, en la avutarda también se han descrito efectos negativos por el
consumo de escarabajos meloides, ya que un número excesivo, puede ser letal. Se ha
estimado la dosis letal media de la cantaridina en avutarda como la contenida en 5
meloides (Sánchez-Barbudo et al., 2012). En un estudio se describen los hallazgos de
necropsia de una avutarda encontrada muerta en el campo, que presentaba lesiones
como necrosis hemorrágica de la mucosa gastrointestinal (Figura 9).
A pesar del carácter potencialmente letal de la cantaridina en la avutarda, los
casos de mortalidad en la especie debido al consumo de meloides parecen ser
excepcionales, debido a que son ingeridos en poca cantidad, casi siempre un sólo
individuo (Bravo et al., 2016). El consumo de escarabajos meloides por parte de la
avutarda representa, por tanto, un riesgo debido a su carácter altamente tóxico, por lo
que debe limitar su ingesta.

23
Figura 9. Necrosis hemorrágica en la mucosa (izqda.) y ejemplar de aceitera adulto (drcha.) hallado en el
estómago durante la necropsia de un macho adulto de avutarda.
Para demostrar esta hipótesis, Bravo y colaboradores publicaron un artículo en
2014 en el que se describió la presencia de restos de aceitera (B. majalis) en una
muestra de 212 excrementos de avutarda. Estos restos se detectaron en un 34% (72)
del total. Concretamente, el 29% (62) contenían restos procedentes de una sola
aceitera, mientras que las muestras que contenían restos de más individuos (2 o 3)
representaban tan sólo el 2-3% del total. Además, se detectó un consumo de aceiteras
claramente mayor por parte de machos de avutarda tanto en biomasa relativa como
en número de individuos (Figura 10). Teniendo en cuenta el valor nutricional que
potencialmente puede reportar el consumo de aceiteras, este bajo nivel de consumo
podría explicarse por el efecto tóxico de la cantaridina que contienen, como ya se ha
indicado previamente. Por tanto, estos datos apoyarían la hipótesis del
comportamiento de automedicación en la avutarda (Bravo et al., 2014).
Figura 10. Nivel de consumo de aceiteras (por sexos) observado en la población de estudio de
avutarda en relación a la biomasa total (izqda.) y la abundancia (drcha.) de los invertebrados
muestreados en transectos de campo en los años 2006 y 2007. Fuente: Bravo et al., 2014.

24
Otro hallazgo interesante es la aparente capacidad de la avutarda de almacenar
cantaridina en su organismo para prolongar su efecto antiparasitario después de la
ingestión de los meloides. En otro estudio realizado por Bravo y colaboradores en 2014
se investigó la presencia de cantaridina en una muestra de 25 carcasas de avutarda,
detectándose este compuesto en el 28% (7) de las mismas, tanto en primavera como
en invierno, y en proporción similar en ambos sexos (machos, 21%; hembras, 36%).
Dado que las aceiteras no se encuentran disponibles en el medio natural en invierno,
este hallazgo sugiere que las avutardas son capaces de almacenar la cantaridina en su
organismo durante meses. Esto puede explicarse por el carácter lipofílico del
compuesto, que puede atravesar el epitelio gastrointestinal y acumularse en el hígado,
desde donde puede ser liberado lentamente (Bailey et al., 1998). En cualquier caso,
por el momento no existen estudios que lo hayan demostrado experimentalmente en
esta especie.

25
2.2.4 Automedicación en otros animales
Aunque la investigación sobre la automedicación en animales es un campo
reciente y en el que no abundan referencias en la bibliografía, se han publicado
algunos artículos en los que describe este comportamiento y que han sido revisados
durante la elaboración de este trabajo. Como resultado de esta revisión, en el Anexo 1
se ha incluido una tabla en la que se han recopilado estos ejemplos, y que se describen
a continuación:
 Vertebrados:
Comenzando por los rumiantes, se ha descrito la automedicación por consumo
de diversas plantas con metabolitos secundarios en individuos con cargas parasitarias
altas (Villalba et al., 2014). En un estudio realizado con ovejas, cabras y ciervos se
describió que la concentración mínima de taninos que debía contener el alimento
consumido para presentar un efecto antihelmíntico era del 3-4% (30-40 g de taninos
por kg de materia seca); véase Hoste y colaboradores, 2006.
En el caso de los primates, se ha observado un comportamiento peculiar con
fines de automedicación denominado “anting”, que consiste en el uso a nivel tópico
(por frotamiento) de hormigas. En un artículo se describe el uso como ixocida de
hormigas carpinteras (Camponotus rufipes) por monos capuchinos de cabeza dura
(Cebus apella) en cautividad dentro del Parque Ecológico Tieté de São Paulo en Brasil
(Verderane et al., 2007). Se observó que los individuos estudiados frotaban contra su
piel estas hormigas, que contienen altas concentraciones de ácido fórmico, de una
manera significativamente más frecuente durante los meses de incidencia estacional
de ninfas de la garrapata Amblyomma cajennense. En otro artículo también se ha
descrito el uso de otros artrópodos (miriápodos) con el mismo fin por lemures pardos
de frente roja (Eulemur rufifrons), una especie perteneciente al grupo de los prosimios,
cercano al orden de los primates (Peckre et al., 2018).
En aves silvestres también se ha observado la automedicación. En un reciente
artículo se investiga la presencia de diversos protozoos (Plasmodium, Haemoproteus,
Leucocytozoon y Trypanosoma) en 19 especies de psittaciformes dentro de una amplia
variedad de hábitats (Masello et al., 2018). Se encontraron estos hemoparásitos en tan
sólo 2 de las 19 especies de aves muestreadas. Todas las especies que consumían al
menos un alimento con presencia de metabolitos bioactivos estaban libres de
hemoparásitos, mientras que las especies infectadas no consumían alimentos con
estos metabolitos. Por otro lado, el comportamiento de “anting” descrito en primates
también se ha observado en aves, especialmente en paseriformes (Morozov, 2015).
En el grupo de los anfibios también se conocen casos de automedicación. Un
ejemplo curioso es el de las ranas de la familia Dendrobatidae, utilizadas
tradicionalmente por los indios de Sudamérica para elaborar el curare con el que
impregnan sus flechas. Los ejemplares silvestres producen una toxina muy potente
denominada batracotoxina, presente en su superficie dérmica que, sin embargo, los

26
que son criados en cautividad no poseen. Este hecho singular se ha asociado a la dieta,
por lo que se piensa que la toxina es adquirida mediante el consumo de ciertos
artrópodos, cuya especie se desconoce por el momento (Daly et al., 2002).
 Invertebrados:
En este grupo, la automedicación merece una mención aparte por sus
implicaciones, especialmente en los himenópteros o insectos coloniales.
Entre los casos descritos en este grupo, destaca el uso de resinas vegetales con
propiedades antimicrobianas por las abejas melíferas (Apis mellifera) para fabricar
propóleo. En un artículo se comprobó que el estado sanitario de las colonias que
tenían un mayor acceso a este recurso era mejor que el de las que tenían un acceso
limitado (Simone-Finstrom y Spivak, 2010). Otro ejemplo es el de las hormigas de la
madera (Formica paralugubris), que usan la resina de varias especies de coníferas para
prevenir el crecimiento microbiano en sus colonias (Castella et al., 2008).
Existen estudios que sugieren que este comportamiento en las abejas puede
ser un mecanismo evolutivo con el objetivo de hacer frente a los patógenos que
afectan a la colonia sin necesidad de invertir recursos energéticos costosos en un
sistema inmunitario celular o humoral. Por ejemplo, el análisis del genoma de las
abejas melíferas ha mostrado la ausencia de numerosos genes relacionados con la
inmunidad que sí están presentes en otros insectos, lo que quedaría compensado por
el uso de propóleo con fines medicinales (Greischar y Koskella, 2007). Por ello, en este
caso estaríamos hablando de automedicación inmunopromotora.
A pesar de que en la mayoría de casos los individuos se benefician
directamente de los efectos medicinales del producto que usan, en ocasiones este
beneficio es indirecto, puesto que no repercutiría en ellos, si no en su prole. Este
comportamiento se podría denominar como automedicación intergeneracional (De
Roode et al., 2013), que puede usarse tanto de manera profiláctica como terapéutica.
Por ejemplo, se ha observado que la mosca de la fruta (Drosophila melanogaster) pone
sus huevos preferentemente en fruta con un alto contenido en etanol cuando detecta
la presencia de avispas parasitarias que puedan poner en peligro su puesta, por lo que
estaríamos ante un uso profiláctico de este compuesto (Kacsoh y Lynch, 2013). Otro
ejemplo es el de la mariposa monarca (Danaus plexippus), que pone sus huevos en
plantas del género de las asclepias (también denominados algodoncillos) cuando
sufren un alto nivel de parasitación. Estas plantas se caracterizan por producir un látex
con efecto antiparasitario, por lo que en este caso estaríamos ante un uso terapéutico
de este producto (Lefèore et al., 2010).

27
2.3 ESPACIOS NATURALES PROTEGIDOS
El interés de estudiar la automedicación en el contexto de la gestión de
Espacios Naturales Protegidos (ENP) reside en ilustrar acerca de la existencia de
elementos con potencial medicinal para la fauna que habita en esas áreas. Uno de los
objetivos de la investigación en este campo sería investigar las interrelaciones entre la
especie animal de estudio (la avutarda en este caso) y los alimentos con potencial
medicinal que consume. Uno de los mayores problemas actuales en los ENP es la
pérdida de biodiversidad, especialmente acusada en los ecosistemas agrarios. Esto
supone un riesgo para la conservación de la farmacopea natural disponible en los ENP,
cuyo uso medicinal por parte de la fauna que habita en estas áreas se encuentra en
una fase inicial de estudio (Bravo et al., 2014; González-Coloma et al., 2012).
Por tanto, es necesario identificar y caracterizar de modo preciso las áreas de
importancia (como los SAVN) para los elementos naturales con potencial medicinal con
el fin de incluirlas dentro de los ENP (como la Red Natura 2000), y de este modo
fomentar las prácticas agrícolas sostenibles que ayuden a conservarlos.
2.3.1 Efectos de la intensificación sobre la biodiversidad en los ecosistemas agrarios
Se necesitan sistemas agrícolas cada vez más eficientes para alimentar a una
población humana en crecimiento, lo que ha dado lugar al desarrollo de un modelo
productivo cada vez más intensivo. Sin embargo, el modelo actual de intensificación
agrícola, a pesar de sus altos rendimientos, también ha resultado en una serie de
consecuencias negativas, entre las que destacan: la acusada pérdida de biodiversidad y
de funciones ecológicas de las especies que habitan en estos ecosistemas; la
simplificación del paisaje (cada vez menos heterogéneo); y la degradación de los
servicios ecosistémicos de los que depende la agricultura (Landis, 2017).
Uno de los factores más importantes asociados a la pérdida de biodiversidad es
la disminución generalizada de las poblaciones de aves comunes en la UE (con un valor
medio anual = -0,45%), diferenciando un grado mucho más acusado en aquellas
especies ligadas a medios agrarios (-1,41%) frente a las forestales (-0,27%) (Figura 11).
En el caso concreto de las aves ligadas a medios agrarios, la progresión anual en sus
poblaciones es muy variable entre los distintos Estados Miembros (EEMM) de la UE:
mientras que en tres de ellos existe un ligero aumento, en la mayoría se observa un
descenso en un grado variable (Figura 12).

28
NOTA: El valor 100 del índice está considerado para el último año del periodo (2015)
Figura 11. Índices de la progresión de las poblaciones de las aves comunes y ligadas a medios
agrarios y forestales en la UE (para 26 EEMM) entre 1990-2015. Fuente: BirdLife y Eurostat.
NOTA: Esta gráfica está elaborada utilizando los indicadores que permiten evaluar los cambios medios
anuales en cada Estado Miembro independientemente del periodo estudiado mediante la siguiente
fórmula: (Yt/Yt0)1/t-t0)*
*Yt0: valor del indicador en el primer año de estudio; Yt: valor del indicador en el último año de estudio;
t0: primer año de estudio; t: último año de estudio.
Figura 12. Evolución anual de las poblaciones de las aves ligadas a medios agrarios en la UE
para cada Estado Miembro en diferentes periodos de tiempo (la evolución en España aparece
resaltada en rojo). Fuente: BirdLife y Eurostat (datos actualizados a fecha de diciembre de
2018).

29
La evolución de sus poblaciones presenta diferencias contrastadas en función
del grado de intensificación agraria: cuanto más acusado es éste, mayor es la
disminución de efectivos, pudiendo llegar a la desaparición de las especies más
sensibles, entre las que se encuentra la avutarda. Existen estudios que demuestran
que la intensificación agrícola provoca una disminución media del 68% en las especies
de aves esteparias que anidan en el suelo (como la avutarda), frente a un 17% en
aquellas que lo hacen en los setos o en lugares más elevados (Bas et al., 2009;
Jerrentrup et al., 2017). Entre los factores principales que determinan este grado de
intensificación destacan el mantenimiento de las rotaciones tradicionales, la dosis y
frecuencia de los tratamientos con plaguicidas, las modalidades de gestión del
barbecho y el calendario de prácticas agrícolas.
La intensificación agraria provoca a su vez una reducción en cantidad y
diversidad de las plantas arvenses (algunas de las cuales presentan metabolitos
secundarios con potencial medicinal), reduciendo la disponibilidad de alimento para la
avutarda y otras aves esteparias, y alterando las condiciones óptimas del paisaje para
estas especies (Magaña et al., 2010).
Este problema tiene un efecto directo sobre la evolución anual de las
poblaciones de las aves ligadas a medios agrarios en cada Estado Miembro de la UE, de
manera que mayor grado de intensificación, más negativa es la evolución de estas
poblaciones (Figuras 12 y 13).
Fuente: European
Environment Agency (EEA).
Consultado en enero de
2019.
Figura 13. Representación gráfica por colores de la intensidad agrícola en el mapa de la UE.

30
2.3.2 Importancia de los Sistemas de Alto Valor Natural sobre la avutarda común y otras
aves esteparias
Debido al grado de amenaza de las aves esteparias y al compromiso que las
actuales prácticas agrarias representan para ellas, es necesario contar con medidas de
protección que garanticen su conservación. Un concepto muy interesante ideado para
proteger la biodiversidad ligada a la agricultura en Europa es el de los Sistemas de Alto
Valor Natural (SAVN), que se basa en la evidencia científica de que la riqueza en biodi-
versidad disminuye a medida que se incrementa el grado de intensidad de las prácticas
agrarias o se produce su abandono (Benton et al., 2003).
Los SAVN se fundamentan en la combinación de usos óptimos del suelo
mediante prácticas agrarias de baja intensidad para conservar la biodiversidad en su
conjunto (no sólo determinadas especies y hábitats). En comparación con los sistemas
más intensivos, los SAVN presentan un menor rendimiento productivo, pero una
mayor importancia en términos de servicios ambientales generados (García-González
et al., 2008). Entre sus principales ventajas destacan: menor impacto en los ciclos
biogeoquímicos; mayor complejidad estructural, con paisajes en mosaico dinámico;
régimen de perturbación intermitente sobre el ecosistema, que da lugar a una alta
diversidad de especies silvestre y sus funciones ecológicas; amplia oferta de servicios
ecosistémicos (control biológico de plagas, polinización, conservación del suelo… etc.);
véase Oñate et al., 2007.
El SAVN de mayor interés como hábitat para la avutarda es la pseudo-estepa,
constituida por pastos, matorrales o cereales, y que se caracteriza por la escasez de
arbolado y una suave topografía. Su principal valor ambiental radica en las
comunidades de aves presentes, que se ven afectadas tanto por las tendencias hacia la
intensificación productiva como por el abandono de estos sistemas. Estas
comunidades están integradas por alrededor de 25 especies, entre las que se cuentan
la avutarda (Otis tarda), el sisón común (Tetrax tetrax), el aguilucho pálido (Circus
cyaneus), el aguilucho cenizo (Circus pygargus) y el cernícalo primilla (Falco naumanni).
Se estima que este tipo de sistemas constituyen alrededor del 20-25% de las
zonas rurales en la UE (Oñate et al., 2007). España es uno de los países de la UE donde
existe un mayor porcentaje de su superficie correspondiente a SAVN, pero a su vez
uno de los que ha sufrido un mayor grado de pérdida debido a la intensificación
agraria (Figura 14).

31
Figura 14. Representación gráfica
por colores del grado de pérdida de
SAVN debido a la intensificación
agrícola en el mapa de Europa.
Fuente: European Environment
Agency (EEA). Consultado en enero
de 2019.

32
2.3.3 Importancia de la Red Natura en la protección de los ecosistemas agrarios
Un instrumento clave para la protección de la biodiversidad en Europa es la Red
Natura 2000. Es una red de espacios, tanto terrestres como marinos, que tiene el
objetivo de asegurar la conservación a largo plazo de los hábitats y especies más
valiosa y amenazada en la UE. Con cerca del 18% de la superficie terrestre de la UE y
casi el 6% de la superficie marina, y extendiéndose a lo largo de los 28 EEMM de la UE,
representa la mayor área coordinada de áreas protegidas en el mundo. Fue creada en
1992 y está compuesta por espacios que cada Estado Miembro de la UE selecciona de
su territorio en base a criterios científicos y al objetivo de protección.
Los principales beneficios que ofrece la Red Natura son los siguientes: servicios
de abastecimiento especialmente importantes en las áreas rurales (recursos hídricos,
polinización…); mitigación del cambio climático y los desastres naturales; interés
recreativo y turístico importante; servicios ecosistémicos de regulación (captación de
carbono, control de la erosión…) y favorecimiento de la conservación de la
biodiversidad.
A nivel legislativo, la red está regulada por dos directivas de la UE, la de Hábitat
y la de Aves. Las figuras de protección que recogen son, respectivamente, los Lugares
de Interés Comunitario (LICs) y las Zonas de Especial Protección para la Aves (ZEPAs).
Su definición (según las correspondientes directivas) y la superficie terrestre de LICs y
ZEPAs por Comunidades Autónomas (CCAA) en España, está indicada en el Anexo 5.
Según el Barómetro de Natura 2000, actualmente España es el Estado Miembro
de la UE que más superficie aporta a la Red Natura (18% del total). A nivel nacional,
actualmente esta red ocupa más del 27% de la superficie terrestre del país (Figura 15),
de la que un 42% se corresponde con superficie agraria (Oñate et al., 2007).
Figura 15. Mapa de los Espacios Naturales Protegidos (LICs y ZEPAs) incluidos en la Red Natura
en España. Fuente: Web del MITECO (consultada en enero de 2019).

33
3. JUSTIFICACIÓN Y OBJETIVOS
El conocimiento de la ecología trófica de una especie permite evaluar las
relaciones entre su alimentación y su hábitat, por lo que tiene importancia en los
planes de conservación de dicha especie.
En este trabajo se ha escogido a la avutarda común (Otis t. tarda) como especie
de estudio por ser un ave amenazada autóctona de la península ibérica, con una
alimentación altamente condicionada a su hábitat, los ecosistemas agrarios. Este tipo
de ecosistema ha sufrido una alteración muy importante debido a la intensificación
agrícola creciente, que disminuye su heterogeneidad. Esto afecta de manera clave a la
dieta de la avutarda, que está condicionada por su comportamiento de
automedicación.
Según se ha explicado previamente, existe una relación positiva entre el
consumo de escarabajos meloides por parte de los machos adultos de avutarda
durante la época de reproducción y la selección sexual que realiza la hembra, si bien
aún no se ha medido la intensidad de dicha relación. Sin embargo, es posible que
existan más alimentos, tanto de naturaleza animal como vegetal, que presenten
metabolitos secundarios de los que la avutarda se beneficie, factor a considerar en los
programas de conservación de esta especie y de los espacios naturales donde habita.
Para estudiar esto, se ha analizado una selección de diversas especies de
plantas e insectos consumidos por esta ave con el objetivo de obtener extractos con
compuestos de interés en nuestro estudio. Una vez obtenidos estos datos, se pretende
analizarlos con los siguientes objetivos:
 Elaborar un estudio estadístico sobre la dieta de la avutarda que permita
seleccionar las muestras para nuestro estudio a partir de la base de datos utilizada
en un trabajo previo.
 Realizar bioensayos en laboratorio para obtener extractos de determinadas
especies de plantas presentes en la dieta de la avutarda y evaluar su actividad
antiparasitaria.
 Determinar la presencia de compuestos con potencial medicinal en distintos
grupos de coleópteros autóctonos de la península ibérica mediante análisis
cromatográfico en laboratorio.
 Discutir sobre cómo las características de los ecosistemas agrícolas y las medidas
agroambientales influyen en los niveles de biodiversidad y determinan la
disponibilidad de recursos, de hábitat y de alimentos con potencial medicinal en
aves esteparias.
 Identificar especies candidatas para investigaciones futuras que estudien en
profundidad el potencial medicinal de alimentos presentes de la dieta de la
avutarda mediante las pruebas de laboratorio previamente descritas.

34
4. MATERIAL Y MÉTODOS
El trabajo requirió analizar datos previos y realizar análisis de laboratorio según el
siguiente esquema:
Estudio estadístico de la dieta de la
avutarda
Trabajo de laboratorio
Muestras vegetales
(PLANTAS)
Muestras animales
(INSECTOS)
Figura 16. Esquema de Material y métodos *DCM: diclorometano

35
4.1 Estudio estadístico de la dieta de la avutarda común
La parte estadística de este estudio se realizó en el departamento de Ecología
Evolutiva del Museo Nacional de Ciencias Naturales de Madrid (MNCN), bajo la guía y
supervisión del Dr. Luis Miguel Bautista, co-tutor de este Trabajo de Máster. En primer
lugar, se procedió a informatizar en una tabla de Excel el registro de datos de la dieta
de la avutarda para su posterior análisis estadístico utilizando el programa “JMP”. Los
datos se obtuvieron a partir de un estudio realizado por Lane y colaboradores en 1999,
en el que se utilizó una muestra de 449 excrementos de una población de avutarda en
la Reserva Natural de las lagunas de Villafáfila (Zamora), una de las zonas con mayor
presencia de esta especie. Las muestras fueron colectadas de manera mensual entre
agosto de 1987 y julio de 1988 para evaluar la composición de la dieta a lo largo de
todo el año (Lane et al., 1999).
En el estudio de Lane y colaboradores (1999) se observa un patrón de consumo
de P. rhoeas y E. plantagineum no proporcional en relación a su abundancia estacional
en la población de estudio de avutarda (Figura 17). A lo largo del año se observa un
pico de consumo de ambas plantas entre los meses de abril y mayo, muy superior a su
abundancia en el medio, por lo que podría corresponderse con un uso medicinal.
Figura 17. Consumo de Papaver rhoeas (izqda.) y Echium plantagineum (drcha.) por la
población de estudio de avutarda en relación a su abundancia estacional.
Leyenda: Consumo: puntos blancos; Abundancia: puntos negros.
Fuente: "Seasonal changes in diet and diet selection of great bustards (Otis t. tarda) in north-
west Spain" (Lane et al., 1999).

36
En el caso de las amapolas, se exploró estadísticamente si existía un sesgo
sexual en su consumo, para lo cual fue preciso asignar un sexo a cada uno de los 449
excrementos colectados en base al peso (mayor en machos que en hembras), valor
conocido gracias a un estudio posterior realizado con una población de avutarda de la
Comunidad de Madrid (Figura 18); véase Bravo et al., 2014.
Figura 18. Porcentaje de las muestras de excrementos de avutarda con restos de amapola
colectados en las poblaciones de Villafáfila (rojo) y la Comunidad de Madrid (azul) en relación
al peso (del que se infiere el sexo del individuo).
Dados los estudios previos que relacionan el consumo de escarabajos meloides
con la automedicación en esta especie (Bravo et al., 2014), y que la fecha del pico de
consumo coincide con la época de reproducción del ave, esto podría corresponderse
con un comportamiento de automedicación, posiblemente para disminuir la carga
parasitaria de los machos. Nuestra hipótesis es, por tanto, que P. rhoeas y E.
plantagineum pueden contener metabolitos secundarios con actividad antiparasitaria,
con un efecto similar (y complementario) al de la cantaridina, previamente descrito.
Estos datos han servido de referencia en este estudio para seleccionar ambas plantas
en este trabajo.

37
Selección de
consumo
Muestra de heces
colectadas en campo
Contenido de
las muestras
Estudio dieta avutarda
(Lane et al., 1999)
Plantas & Insectos
Selección de plantas con
potencial medicinal para
pruebas de laboratorio
Estimación de relación
tamaño muestra/sexo
(Bravo et al., 2012)
Referencias sobre
metabolitos
secundarios vegetales
Figura 19. Esquema del proceso de selección de plantas presentes en la dieta de la avutarda
para su posterior análisis en este trabajo.

38
4.2 Trabajo de laboratorio
Las pruebas de laboratorio de este estudio se realizaron con el apoyo del grupo
de bioplaguicidas del Instituto de Ciencias Agrarias del Consejo Superior de
Investigaciones Científicas (ICA-CSIC), a cargo de la Dra. Azucena González-Coloma y
bajo la guía y supervisión de la Dra. Viridiana Morales, co-tutora de este Trabajo de
Máster.
El objetivo de estas pruebas es la obtención de extractos orgánicos a partir del
material vegetal colectado y la evaluación de su actividad antiparasitaria sobre dos
organismos diana en condiciones de laboratorio.
a. Selección de las muestras vegetales.
Se seleccionaron 3 especies de plantas presentes en zonas de distribución de
avutarda en la Comunidad de Madrid incluidas en el artículo de Lane y colaboradores
(1999): Papaver rhoeas, Echium plantagineum y Chenopodium album (Figura 20). Los
motivos de selección fueron los datos del estudio estadístico previamente citado y la
presencia de metabolitos secundarios con un potencial efecto medicinal.
A continuación, se describen las particularidades específicas de estas plantas
con interés para nuestro estudio:
 Papaver rhoeas: planta de ciclo anual que florece de principio a final de la
primavera. Su ciclo de vida se adapta a la mayoría de los cultivos de cereales. Por
encontrarse frecuentemente en áreas de cultivo, se ha extendido con las zonas de
agricultura, es decir, han colonizado áreas con presencia de avutarda. La savia, los
pétalos y las cápsulas contienen rhoeadina, un alcaloide de efectos ligeramente
sedantes, cuyo consumo excesivo puede causar molestias intestinales y dolor de
estómago en humanos.
 Echium plantagineum: su época de floración se produce de febrero a julio. En
España se encuentra ampliamente extendida por todo el territorio. Esta especie
contiene, como todas las demás pertenecientes a este género, pequeñas
cantidades de un alcaloide tóxico llamado equiína.
 Chenopodium album: ampliamente distribuida en todo el mundo. Existe otra
especie de este género originaria de Sudamérica, el epazote (C. ambrosioides), al
que se da localmente un uso antiparasitario frente a varios protozoos (T. cruzi, P.
falciparium y L. amazonensis) (Gómez Castellanos, 2008), y que además contiene
ascaridol, un metabolito secundario con bioactividad contra el nematodo intestinal
Ascaris lumbricoides (Kato et al., 2008; Degenhardt et al., 2015).

39
Figura 20A. Papaver rhoeas. Flor (izqda.) y hoja (drcha.).
Figura 20B. Echium plantagineum (izqda.) y Chenopodium album (drcha.).

40
b. Colecta y secado de las muestras vegetales.
Una vez seleccionadas, los ejemplares de plantas que compusieron las
muestras del estudio se colectaron en diversas localizaciones de la Comunidad de
Madrid con presencia confirmada de avutarda por L. M. Bautista y el autor de este
trabajo.
A continuación, realizamos un secado de la muestra colocando el material
vegetal fresco en una estufa con una temperatura de 29ºC durante una semana. Con
las muestras de E. plantagineum y C. album se trabajó sólo con las hojas, mientras que
en el caso de P. rhoeas se trabajó por separado hojas y pétalos (Figura 21). Al cabo de
este tiempo se registró el peso del material vegetal seco (Tabla 3).
c. Obtención de extractos a partir de las muestras vegetales.
En este paso realizamos la extracción partir del material vegetal seco obtenido
utilizando un equipo Soxhlet, cuyo funcionamiento está descrito en el Anexo 3.
Primero se prepararon cartuchos de papel filtro con una cantidad de muestra
adecuada para la correcta difusión del disolvente a través del mismo. Como disolvente
se utilizaron 350 mL de etanol, lo cual nos permitió extraer toda la muestra y
compensar al mismo tiempo las pérdidas por evaporación durante el proceso. La
temperatura aplicada durante la extracción (que depende del tipo de disolvente) fue
de 65ºC. Por último, el extracto obtenido se concentró en el rota-evaporador y se
registró la cantidad resultante, realizándose este procedimiento con todas las
muestras vegetales (Figura 22).
d. Bioensayos.
Para los parásitos específicos de la avutarda (Tabla 2), descritos por Carlos
Martín y colaboradores y enviados mediante comunicación personal a L. M. Bautista,
no existen por el momento protocolos estandarizados de laboratorio, y su elaboración
requeriría una investigación que no es factible realizar en un Trabajo de Máster como
éste.
Por esta razón, para obtener resultados que se pudieran extrapolar a nuestra
especie de estudio, evaluamos la posible actividad antiparasitaria de nuestros
extractos vegetales mediante la realización de bioensayos con dos modelos biológicos:
garrapatas ixódidas y nematodos. Las técnicas de cultivo y experimentación de estos
modelos están ya establecidas y son de uso rutinario en la investigación de productos
bioplaguicidas.

41
La actividad ixocida se evaluó sobre larvas de garrapata en estadío L2 de la
especie Hyaloma lusitanicum siguiendo el protocolo de González-Coloma y
colaboradores (2012). A partir de los extractos vegetales obtenidos mediante la técnica
ya descrita, se prepararon muestras a una concentración de 20 μg/μL disueltas en
etanol. Se utiliza timol como control positivo a 10 μg/μL y etanol como lote blanco.
Posteriormente se añaden 50 μL, tanto de tratamiento como de los controles
por separado, a una matriz de 25 mg celulosa en un tubo eppendorf de 2 mL. Estas
muestras se colocan en una campana de extracción para que se evapore el disolvente
y después se agitan para homogenizarlas con la celulosa.
Por otro lado, se preparan tubos de ensayo con 20 larvas de garrapata cada uno,
sobre los que se vierten los 25 mg de celulosa con el tratamiento homogenizado. Se
deben preparar tres réplicas de cada tratamiento y controles. A continuación, tapamos
los tubos con algodón hidrófilo y los introducimos en una gradilla dentro de una estufa
durante 24 horas a una temperatura de 24ºC y 80% de humedad relativa. Transcurrido
este periodo se cuenta el número de larvas vivas y muertas en cada tubo y se calcula el
porcentaje de mortalidad tanto de extractos como de controles.
La actividad nematicida se evalúa sobre organismos juveniles de la especie
Meloidogyne javanica mediante la realización de un ensayo in vitro, siguiendo el
protocolo de González-Coloma y colaboradores (2012), que se describe a continuación:
Se preparan placas para 96 pocillos con cuatro réplicas para cada tratamiento,
además del control. Los pocillos colindantes se rellenan con agua destilada para evitar
la desecación. En cada pocillo se añaden 95 μl de la solución de agua con juveniles de
nematodos, y 5 μl del tratamiento a una concentración de 20 μl, para así obtener una
concentración final de tratamiento de 1 μg/μl. Los controles incluirán 95 μl de la
solución con nematodos y 5 μl del disolvente utilizado (DMSO + Tween 0.6%).
Una vez preparados los tratamientos y controles, se procede a sellar la placa
con parafilm para conservar la humedad y se envuelve con papel plata para
mantenerla en oscuridad. Después se incuba a 24ºC durante 72 horas y, pasado este
periodo, se realiza el recuento de nematodos muertos y vivos en un microscopio
estereoscópico. Los datos de actividad nematicida se presentan como porcentaje de
mortalidad de larvas de estadío 2 (Andrés, M. F. y colaboradores, 2012).

42
Figura 21A (izqda.) y 21B (drcha.). Muestras en seco de hojas y de pétalos de P. rhoeas.
Figura 22. Extracciones en equipo Soxhlet con etanol a partir de hojas (balón izqdo.) y pétalos
(balón drcho.) de P. rhoeas.

43
Colecta de plantas en campo
Secado en estufa
Extracción en equipo Soxhlet
Bioensayos
Extractos
Disgregado de la muestra
Actividad
ixocida
Actividad
nematicida
Figura 23. Esquema de las pruebas realizadas con las muestras vegetales

44
Al contrario que en las pruebas realizadas con los extractos obtenidos a partir
de las muestras vegetales, estas pruebas no consistieron en realizar bioensayos, ya que
en la bibliografía no hay apenas referencias a los metabolitos secundarios presentes en
insectos en los que se haya descrito un efecto antiparasitario, al contrario que en
plantas. Por esta razón, la metodología de esta parte se basa en determinar
compuestos orgánicos de interés que tengan un efecto medicinal potencial descrito en
animales, como es el caso de la cantaridina. Para lograr este objetivo, se empleó la
técnica de Cromatografía de Gases acoplada a Espectrometría de Masas (CG-EM),
indicada para la separación e identificación de compuestos orgánicos volátiles y semi-
volátiles.
a. Selección y colecta de las muestras de insectos.
Durante el desarrollo de este trabajo, se contó con la ayuda del Dr. Mario
García-Paris, especialista en coleópteros del Departamento de Biología Evolutiva del
MNCN. Dada la dificultad en la colección y conservación de muestras de insectos, la
selección de los ejemplares de coleópteros utilizados en este estudio se realizó de
manera aleatoria durante diversos transectos realizados en zonas compatibles con
hábitat de avutarda en la Comunidad de Madrid durante la época de reproducción de
la avutarda común (Marzo-Abril). Las especies o géneros seleccionados y su familia
correspondiente se indican en la Figura 24.
Entre los insectos que componen las muestras recogidas para este estudio, se
ha descrito la presencia de los siguientes metabolitos secundarios tóxicos:
 Heliotaurus sp. (fam. Tenebrionidae): hidroquinonas, con un efecto tóxico por
contacto directo (dermatitis) y por ingestión, provocando síntomas como náuseas,
vómitos, disnea, cianosis y convulsiones. Existen estudios experimentales donde se
ha demostrado su efecto citotóxico en hepatocitos en ratas por la ruptura de
enlaces tiol (S-H) en las proteínas (Nakagawa y Moldíust, 1992).
 Chrysolina bankii y Galeruca sp (fam. Chrysomelidae): alcaloides pirrolizidínicos,
incorporados a través de metabolitos secundarios presentes en las plantas que
componen su dieta (como las leguminosas). Se ha observado experimentalmente
su efecto hepatotóxico en herbívoros, alterando el metabolismo de la vitamina A
(Cheeke P. R., 1998).
 Hycleus scutellatus (fam. Meloidae): cantaridina, compuesto tóxico con efecto
antiparasitario demostrado, previamente descrito en este trabajo (Bravo et al.,
2014).

45
b. Obtención de extractos y análisis de las muestras de insectos.
Los insectos colectados en campo se fijaron en etanol al 80%. Posteriormente
Las muestras se filtraron y el etanol recuperado se concentró en un rotaevaporador. A
continuación, se molieron los insectos en un mortero con diclorometano. El material
resultante se filtró y el disolvente se concentró de nuevo en un rotaevaporador. Se
registraron las cantidades de extractos (Tabla 3). Aquellos obtenidos mediante el uso
de diclorometano, se analizaron por la técnica cromatográfica ya mencionada (CG-EM).
Figura 24. Insectos utilizados en nuestro estudio. Fuente: Wikimedia Commons.
1. Chrysolina bankii, fam. Chrysomelidae
2. Galeruca sp, fam. Chrysomelidae
3. Heliotaurus sp., fam. Tenebrionidae
4. Rhagonycha sp, fam. Cantharidae
5. Clytrini sp, fam. Clytrinae
6. Hycleus scutellatus, fam. Meloidae

46
Colecta de coleópteros en campo
Filtrado del etanol
Fijación de muestras en etanol
Insectos
Extracto de DCM
Disgregación en
mortero con DCM
Filtración del DCM
Restos de insectos
Análisis por CG-EM
Cromatogramas
Determinación de compuestos
orgánicos volátiles
Extracto etanólico
Rotaevaporador
Etanol filtrado
Figura 25. Esquema de las pruebas realizadas con las muestras de insectos.

47
5. RESULTADOS
5.1 Estudio estadístico de la dieta de la avutarda común
A partir de las muestras analizadas de excrementos de avutarda colectados en
Villafáfila, se determinó un peso medio de 4,76 g. Se establecieron los parámetros
biométricos medios de los excrementos de ambos sexos en base al estudio realizado
por Bravo y colaboradores (2014) en el que se colectaron muestras de individuos en la
Comunidad de Madrid. Con los datos del estudio realizado por Lane y colaboradores
(1999) con muestras de individuos colectadas en Villafáfila, se observó que aunque el
peso de los excrementos de macho es mayor que los de hembras, existe un intervalo
de ±2 g alrededor del peso medio de la especie en el que estos valores se solapan,
dificultando la determinación del sexo. Esto quiere decir que cuanto más se aleje el
peso del excremento analizado con respecto a este valor medio, podremos determinar
con mayor probabilidad el sexo del individuo correspondiente (Figura 26).
Figura 26. Relación entre el peso de los excrementos analizados y la probabilidad de que el
sexo de los individuos de avutarda sea hembra (machos, azul; hembras, rojo). El modelo de
clasificación logística del sexo fue significativo (Wald test W=34,6; P<0.001), así como los
coeficientes (constante: 2.39 0.26 y pendiente: -0.42 0.07, estima  error estándar).

48
Por ejemplo, podremos afirmar que un excremento de avutarda sería de
hembra (con una probabilidad del 90%) cuando su peso sea inferior a 1,5 g y de macho
cuando su peso sea superior a 11 g (Figura 27). La colecta de muestras en Villafáfila
(realizada con anterioridad a este trabajo) fue mensual, mientras que en Madrid se
colectaron cuatrimestralmente, lo cual dificulta bastante relacionar el consumo
diferencial de machos y hembras durante el cortejo y apareamiento entre ambas zonas.
Ésta es una de las razones por las que sólo se analizaron los datos del estudio de Lane y
colaboradores (1999).
Figura 27. Probabilidad estimada de que un excremento de avutarda recogido en Villafáfila con
un peso dado se corresponda con una hembra en función del peso seco total, lo que permite
inferir si el consumo de algunas plantas pudo diferir entre sexos durante el cortejo y
apareamiento. Los pesos negativos son inexistentes (la función no se aplica por debajo de 0).
Una vez que calculamos la función que nos permite correlacionar el peso de los
excrementos de nuestra muestra con el sexo del individuo (Figura 27), pudimos
observar las siguientes diferencias de consumo entre machos y hembras:
 P. rhoeas: las hembras consumieron amapolas en mayor proporción que los
machos. La presencia de amapola en los restos observados al microscopio fue del
11,4 2,86 % en 38 excrementos de hembras y del 4,57 1,71 % en 15 excrementos
de machos (Prueba de comparación robusta, Chi-cuadrado = 4.28, p=0.039).
 E. plantagineum: su consumo proporcional no difirió significativamente entre
machos y hembras. La presencia de viborera en los restos observados al
microscopio fue del 1,6 ±0,7% (media y error estándar) en 38 excrementos de
hembras y del 2,2 ±1,4% en 15 excrementos de machos (Prueba de comparación
robusta, Chi-cuadrado = 0,23, p=0,634).

49
A partir de los resultados obtenidos tras el estudio de la dieta de la avutarda
con los datos utilizados en el artículo de Lane y colaboradores (1999), se pueden
afirmar los siguientes puntos en referencia a las especies de plantas e insectos
seleccionados en este trabajo:
 El consumo de amapolas fue significativamente mayor en las hembras que en los
machos (aprox. el doble), sin embargo, el consumo no difirió entre sexos en el caso
de viboreras. En primavera (Marzo-Junio), durante el periodo reproductivo de la
avutarda, se detecta un mayor consumo de ambas plantas.
 En invierno (Diciembre-Marzo) hay una ausencia prácticamente total en el
consumo de insectos por parte de la avutarda, lo que se explica por su mínima
disponibilidad en el medio natural.
 Abril fue el único mes en el que se detectó un consumo de insectos de la familia
Meloidae por parte de la avutarda, lo que coincide con su época de reproducción.

50
5.2 Trabajo de laboratorio
En la Tabla 3 se muestra de manera conjunta los resultados correspondientes a
los puntos “a” (selección), “b” (colecta y secado) y “c” (obtención de extractos)
referidos a las muestras vegetales.
Tabla 3. Pesos de las muestras vegetales utilizadas, extractos obtenidos y rendimiento
Material vegetal M. fresca M. seca Extracto Rendimiento
Pétalos de P. rhoeas 70,35 g 22,5 g 8,6 g 12,22 %
Hojas de P. rhoeas 150 g 86 g 4,39 g 2,92 %
Hojas de E. plantagineum 100 g 22,5 g 2,76 g 2,76 %
Hojas de C. album 269 g 57,95 g 2,07 g 0,77 %
Rendimiento = extracto obtenido (g) / muestra fresca (g)
Bioensayos:
La actividad ixocida observada para nuestras muestras vegetales fue:
 P. rhoeas: para pétalos fue del 23,13% (mínimo: 5,26%, máximo 41%; N=3 réplicas
con 20 larvas cada una), y para hojas del 25%, con el mismo resultado en todas las
réplicas (mínimo: 25%, máximo 25%; N=3 réplicas).
 E. plantagineum: se observó una actividad del 30%, con el mismo resultado en
todas las réplicas (mínimo: 30%, máximo 30%; N=3 réplicas).
 C. album: no se pudo evaluar su actividad debido a que no se logró disponer de los
extractos en el momento de realizar los bioensayos. La causa fue un secado
insuficiente tras la colecta, que provocó el crecimiento de hongos que estropearon
la muestra para la obtención de extractos.
Por otro lado, no fue detectada actividad nematicida a un nivel significativo en
ninguno de los extractos vegetales a las dosis evaluadas y condiciones de laboratorio.

51
a. Selección y colecta de las muestras de insectos.
En el caso de las muestras de insectos analizadas, los resultados con las
cantidades de extracto obtenidas según el tipo de disolvente utilizado se indican en la
Tabla 4:
Tabla 4. Especies de insectos estudiadas y extractos obtenidos
Especie/género de insecto Extracto con etanol Extracto con diclorometano
Chrysolina bankii 3,7 mg 18,4 mg
Galeruca sp 2,7 mg 1,2 mg
Clytrini sp 3,3 mg 3,1 mg
Rhagonychia sp 2,7 mg 2,8 mg
Hycleus scutellatus 32,6 mg 19,8 mg
Heliotaurus sp 68,6 mg 42,6 mg
b. Obtención de extractos y análisis de las muestras de insectos.
Los extractos obtenidos con diclorometano se analizaron mediante la técnica
descrita de CG-EM. Como resultado se obtuvo una serie de cromatogramas mediante
los que se pudieron identificar los compuestos mayoritarios (Figura 28).
Figura 28. Compuestos volátiles mayoritarios identificados en los extractos de las muestras de
insectos mediante la técnica de CG-EM.

52
Dichos compuestos se corresponden con ésteres de ácidos grasos comunes en
insectos, que tienen una importante función celular (membrana) y estructural (en
tejidos y órganos), como el ácido palmítico (1) y el ácido esteárico (2). Otros
compuestos corresponden a moléculas volátiles implicadas en procesos de
comunicación química entre los insectos, como el nonanal (3) y el 1-Eicosanol (4).
En la muestra correspondiente a Hycleus scutellatus (fam. Meloidae), se
detectó la presencia de cantaridina (5), compuesto previamente reportado por su
actividad citotóxica, siendo además característico de esta familia (Figura 29).
Figura 29. Cromatograma del extracto de diclorometano obtenido a partir de la muestra
correspondiente a H. scutellatus. El pico señalado corresponde al compuesto cantaridina, con
un tiempo de retención (tR) de 16,07 minutos.
tR
Cantaridina (5)

53
6. DISCUSIÓN
A continuación, se realiza la discusión de los objetivos marcados al comienzo
del trabajo en base a los resultados de laboratorio y a la bibliografía consultada.
6.1 Discusión de los resultados de bioactividad de los extractos obtenidos a partir de las
muestras vegetales en base al estudio estadístico de la dieta de la avutarda
Como se ha indicado previamente, en este trabajo se informatizó la base de
datos utilizada por Lane y colaboradores en su artículo “Seasonal changes in diet and
diet selection of great bustards (Otis t. tarda) in north-west Spain” (1999), cuyos datos
originales y no publicados se reanalizaron en el trabajo estadístico de nuestro estudio
para explorar un posible sesgo sexual en el consumo de amapola y viborera.
A continuación, se discuten los resultados de bioactividad de los extractos
obtenidos a partir de cada una de las muestras vegetales de nuestro trabajo en base a
su presencia en la dieta de la avutarda (Anexo 2):
 Papaver rhoeas:
Se ha descrito la presencia de hasta 257 restos de esta planta en las muestras
de excrementos de avutarda colectados (con un pico en mayo). El consumo de esta
planta en avutarda está corroborado por observación directa en condiciones de campo
(Alonso y Bautista, comunicación personal).
Los resultados del estudio estadístico de la dieta de la avutarda demuestran
que las hembras consumen amapolas en mayor cantidad que los machos (aprox. el
doble), tal como se ha indicado anteriormente (Figura 18). Estos resultados son
contrarios a los esperados según nuestra hipótesis, lo que indica que posiblemente
esta planta no sea consumida con estos fines medicinales. Por el momento se
desconoce otra posible justificación para estos datos.
Los resultados de los bioensayos realizados con los extractos obtenidos de esta
planta muestran una efectividad ixocida media del 25%, lo que podría indicar que la
amapola fue seleccionada durante los meses del cortejo y apareamiento no sólo por
sus cualidades nutricionales, si no también por su efecto antiparasitario, a pesar de
que en este trabajo no haya sido posible demostrar esta hipótesis en condiciones de
campo.
Existen artículos donde se ha descrito el uso medicinal de P. rhoeas en otras
especies. En el caso de los humanos, se ha demostrado experimentalmente una
efectividad del 95,6% en extractos de raíces frescas de esta planta en el tratamiento de
las úlceras gástricas, y de hecho son usadas como remedio popular en Turquía (Gürbüz
et al., 2003). Quizás este efecto gastroprotector pudiera extrapolarse a la avutarda, de
manera que recurra a la automedicación con esta planta para paliar los efectos
ulcerantes de cantaridina presente en los meloides consumidos, como se ha descrito
previamente en este trabajo (Figura 9).

54
 Echium plantagineum:
Se ha descrito la presencia de hasta 107 restos de esta planta en las muestras
de excrementos de avutarda colectados (con un pico en abril). Aunque no están
descritos casos de intoxicación por dicha planta en esta ave, sí se han reportado casos
de intoxicación aguda en humanos por consumo de miel elaborada a partir de polen
procedente de estas plantas, con una alta concentración de alcaloides pirrolizidínicos
(Edgar et al., 2002).
Se ha observado que el ganado suele evitar su consumo, como ya se explicó
anteriormente, por lo que resulta sorprendente su consumo por la avutarda y su
selección positiva durante las semanas del cortejo y apareamiento. Al igual que en el
caso de la amapola, el resultado de la actividad ioxicida media del 30% en la viborera
observada en condiciones de laboratorio, indica un posible uso antiparasitario. Como
en el caso de la amapola, esto aún no ha podido confirmarse.
 Chenopodium album:
Se ha descrito la presencia de hasta 16 restos de esta planta en las muestras de
excrementos de avutarda colectados (con un pico en agosto). Este bajo consumo, a
pesar de ser una planta con amplia disponibilidad y ausencia de defensas físicas
propias de otras plantas que se encuentran en el hábitat de la avutarda, puede ser
debido a la presencia de algún metabolito secundario tóxico. Esto sugiere la posibilidad
de que presente cierta actividad antiparasitaria (al igual que su pariente C.
ambrosioides), pero al no haber realizado los bioensayos correspondientes en este
estudio, no se pudo confirmar ni descartar esta hipótesis.
Discusión del resultado global de los bioensayos realizados con los extractos vegetales:
Nuestros resultados muestran que dos de las especies vegetales seleccionadas
en este trabajo (P. rhoeas y E. plantagineum) alcanzaron el 25% y 30% de efectividad
ixocida respectivamente. Ambas son plantas abundantes en los entornos agrícolas en
España, por lo que no sería prioritario tomar medidas para su conservación con el fin
de asegurar su disponibilidad como parte de la farmacopea natural de la avutarda. En
cualquier caso, para ello sería necesario realizar más estudios del posible efecto
medicinal de la amapola en esta ave silvestre.
Por otro lado, a pesar de que los resultados obtenidos con nuestras muestras
no mostraron una efectividad nematicida importante, entre las referencias
consultadas de etnobotánica y de etnofarmacia sí existen estudios previos realizados
con C. album (Jabbar et al., 2007).
En el contexto de la fauna silvestre, incluso una actividad moderada como la
descrita en este trabajo sería suficiente para limitar la intensidad de estas infecciones.
La automedicación no pretendería, dentro de esta interpretación, la curación completa
del animal, si no la reducción o limitación de la carga de parásitos, de manera que

55
funciones vitales como la reproducción no se vean comprometidas. Por tanto, un nivel
de actividad antiparasitaria insuficiente en farmacología humana o veterinaria podría
ser significativo en un contexto ecológico, proporcionando una explicación para el
consumo de alimentos cuyos extractos muestren esta actividad.
En conclusión, nuestros resultados muestran el consumo de amapolas y
viboreras con un potencial uso medicinal en condiciones de campo por la avutarda, lo
que sugiere proseguir la investigación con estas plantas mediante estudios que
correlacionen su consumo y la prevalencia de parásitos en diferentes poblaciones de
avutardas.
Sugerencias para la optimización en resultados en futuros estudios similares:
Para optimizar la fiabilidad en la evaluación de la actividad antiparasitaria en los
extractos vegetales analizados, es conveniente aumentar el número de réplicas. La
cantidad utilizada en este trabajo (N=3) resulta claramente insuficiente, especialmente
cuando la actividad entre ellas es tan variable como en nuestro caso. Esto muestra la
necesidad de duplicar al menos este número en futuros estudios similares para estimar
la actividad de extractos de plantas con potencial antiparasitario. Dado que la
automedicación en las especies silvestres suele mostrar efectos moderados, debe
aplicarse un número de réplicas lo suficientemente amplio para obtener resultados
estadísticos que compensen esta amplia variabilidad.

56
6.2 Discusión de los resultados obtenidos en el análisis de los extractos elaborados a
partir de las muestras de insectos en base a las referencias bibliográficas
Como se ha descrito anteriormente, la utilización de diclorometano para la
obtención de extractos a partir de las muestras de insectos permitió la identificación
de compuestos de interés para nuestro estudio, entre los que destaca la cantaridina,
detectada en las muestras de Hycleus scutellatus, un coleóptero perteneciente a la
familia Meloidae que se encuentra ampliamente distribuido en España.
Los adultos de H. scutellatus se alimentan principalmente de flores de una
amplia gama de familias de plantas y pueden ser un problema cuando están presentes
en grandes densidades, debido a que en ocasiones se alimentan sobre los cultivos,
especialmente de leguminosas. Su distribución en España (Figura 30) coincide
parcialmente con la de la avutarda común, especialmente en la Comunidad de Madrid,
según el mapa de distribución a nivel nacional (Figura 4).
Nuestras muestras fueron recogidas a finales de mayo, durante la época de
reproducción de la avutarda, por lo que su consumo es compatible con un
comportamiento de automedicación. Además, el consumo de ejemplares de insectos
de la misma familia en esta fecha se ha descrito anteriormente en el artículo de Lane y
colaboradores (1999) sobre la dieta de la especie, lo que ayudaría a apoyar nuestra
hipótesis.
Figura 30. Mapa de la península ibérica con las citas de H. scutellatus. Cada punto equivale a
una cuadrícula UTM de 20x20 km. Fuente: Trotta-Moreu y García-Paris, 2001.

57
6.3 Factores que relacionan la gestión de los espacios naturales agrícolas y la
automedicación animal
Existen numerosos factores relacionados con los espacios naturales agrícolas
que pueden influir en la automedicación de los animales que habitan en ellos, lo que
tiene especial importancia en el caso de las especies protegidas como la avutarda.
Muchos de estos factores, que se describen a continuación, tienen un origen antrópico,
por lo que las prácticas agrícolas adoptadas en estas áreas tendrán una importancia
fundamental en el desarrollo del comportamiento de automedicación en estas
especies.
 Complejidad del paisaje agrícola
Es uno de los factores clave que determina los niveles de biodiversidad local, y
está asociado positivamente con la existencia de cultivos de rotativos de baja
intensidad. La riqueza de especies en este tipo de cultivos depende en gran medida de
la superficie forestal existente alrededor del área que ocupa, por lo que podemos
determinar que un paisaje heterogéneo favorece la biodiversidad (Figura 31); véase
Wretenberg et al., 2009.
Además, la heterogeneidad estructural de los ecosistemas agrícolas favorece la
conservación de la biodiversidad asociada, asegurando la disponibilidad de semillas,
plantas e invertebrados a lo largo de todo el año, lo que permite mantener una fuente
de alimentación constante para las aves esteparias como la avutarda (Vickery et al.,
2009). En definitiva, para conservar la biodiversidad es necesario mantener un paisaje
agrícola heterogéneo (“en mosaico”) a lo largo de todo el año (Fox and Mansen, 2001).
Figura 31.
Los niveles de biodiversidad en
los ecosistemas agrícolas están
fuertemente asociados a factores
como la complejidad del paisaje y
los usos del suelo.

58
 Usos del suelo:
Los usos del suelo a nivel local también juegan un papel importante dentro de
los criterios de selección del hábitat para las aves esteparias. En base a este factor se
ha observado que la avutarda selecciona el hábitat, por orden de preferencia, según
los siguientes tipos de uso del suelo: cultivos de leguminosas y cereales; barbechos;
campos arados o no cultivados (Alonso et al., 1990; Lane et al., 2001).
Según un artículo de Bautista y colaboradores (2017) que estudia la ecología
trófica en la avutarda, el tamaño del área de forrajeo o alimentación en la especie está
condicionada por el tipo de vegetación existente. En aquellas áreas donde el sustrato
está compuesto mayoritariamente por leguminosas, el área de forrajeo es menor. Esto
podría explicarse porque, al disponer de un recurso alimentario altamente nutritivo, la
necesidad de la avutarda de contar con una amplia área de campeo para alimentarse
se reduce. Por otro lado, el tamaño del área de campeo y las preferencias de sustrato
vegetal estarían condicionadas en mayor grado por factores ecológicos frente a
aquellos ligados al sexo en esta especie.
Como se ha comentado, el tipo de manejo agrícola tiene una gran importancia
para la conservación de la biodiversidad que albergan estos ecosistemas. Por ejemplo,
se ha comprobado que en los cultivos de tipo extensivo existe de manera general una
mayor densidad de artrópodos, lo que garantizaría una mayor disponibilidad de
alimento y de recursos con potencial nutracéutico. Por lo tanto, dentro de las medidas
agroambientales para la conservación de las aves esteparias se debería garantizar el
mantenimiento de los sistemas agrícolas tradicionales que permitan albergar especies
de plantas y artrópodos presentes en su dieta.
Otros factores importantes que influyen en la selección del hábitat en la
especie son la orografía del terreno (uniformidad y baja altitud), el nivel de
intensificación agrícola y la perturbación antrópica (Suárez-Seone et al., 2002). Entre
los elementos principales que determinan esta perturbación se encuentran el volumen
de tráfico rodado y la construcción de nuevas carreteras e infraestructuras (Sastre et
al., 2009; Bautista et al., 2004). Para determinar su impacto sobre las aves esteparias
se usan modelos especie-hábitat (Llusia y Oñate, 2005). Los resultados de los estudios
realizados durante los últimos años con estos modelos indican un proceso de
densificación de las poblaciones de avutardas debido a una selección de los hábitats
óptimos disponibles, que se han ido reduciendo principalmente por el aumento del
grado de perturbación humana (López-Jamar et al., 2004). Por tanto, sería necesario
aplicar restricciones en el desarrollo de infraestructuras que alteren los paisajes
agrícolas con el fin de conservar el hábitat de estas aves (López-Jamar et al., 2011).
A pesar de los criterios anteriormente descritos, se ha observado que la
avutarda presenta un alto grado de fidelidad por las áreas tradicionalmente ocupadas
por la especie, lo que condiciona en gran medida la selección de su hábitat, incluso
frente a otros factores como la disponibilidad de alimento. Por lo tanto, estas áreas

Automedicación en la avutarda común (Otis tarda). Importancia potencial en la conservación de la especie dentro de los espacios naturales protegidos de España

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