Nematofauna bioindicadora de la calidad del suelo, en un bosque, un monocultivo y un agroecosistema ganadero en el municipio de sincelejo, departamento de sucre, colombia.

ÁREA DE MEDIO AMBIENTE
NEMATOFAUNA BIOINDICADORA DE LA CALIDAD DEL SUELO, EN UN
BOSQUE, UN MONOCULTIVO Y UN AGROECOSISTEMA GANADERO EN EL
MUNICIPIO DE SINCELEJO, DEPARTAMENTO DE SUCRE, COLOMBIA.
Tesis para optar al grado de:
MAGÍSTER EN GESTIÓN & AUDITORÍAS AMBIENTALES
Presentado por:
JAIME FERNANDO MERCADO ORDÓÑEZ
COMAMGA606115
Director:
ANN RODRIGUEZ
SINCELEJO – SUCRE, COLOMBIA
AGOSTO 3 DE 2013
7

AGRADECIMIENTOS:
A Dios.
A mis viejos y demás familiares.
A mi tutora Ann Rodriguez por dirigir mi trabajo final.
Al Biólogo Santiago Ruíz por sus valiosas sugerencias.
Al Auxiliar de suelos José Gregorio Arrieta, por los análisis fisicoquímicos
de los suelo.
Al ingeniero Agrícola Antonio Tovar Ortega por sugerencias sobre los
suelos.
Al laboratorio de Cultivos de Tejidos Vegetales de la Universidad de Sucre, y
su director Javier Beltran Herrera por permitir el acceso para hacer mis
ensayos.
A las Auxiliares de laboratorio Rocío Payarez y Saray Romero por permitirme
su acceso para usar algunos equipos.
Al profesor German Bertel Palencia por permitirme el acceso a su finca como
sitio de estudio, y al señor Parmenio, por permitirme también su acceso.
A todos los que hicieron posible la realización de este trabajo.
i

COMPROMISO DE AUTOR
Yo, Jaime Fernando Mercado Ordóñez con célula de identidad 92545901 y
alumno del programa académico Máster en Gestión & Auditorías
Ambientales, declaro que:
El contenido del presente documento es un reflejo de mi trabajo personal y
manifiesto que ante cualquier notificación de plagio, copia o falta a la fuente
original, soy responsable directo legal, económico y administrativo sin
afectar al Director del trabajo, a la Universidad y a cuantas instituciones
hayan colaborado en dicho trabajo, asumiendo las consecuencias derivadas
de tales prácticas.
Firma: ___________________________
ii

Sincelejo, Agosto 3 de 2013.
Fundación Universitaria Iberoamericana
Funiber
Dirección Académica
Presente
Por este medio autorizo la publicación electrónica de la versión aprobada de mi
Proyecto Final bajo el título NEMATOFAUNA BIOINDICADORA DE LA CALIDAD DEL
SUELO, EN UN BOSQUE, UN MONOCULTIVO Y UN AGROECOSISTEMA GANADERO
EN EL MUNICIPIO DE SINCELEJO, DEPARTAMENTO DE SUCRE, COLOMBIA en el
campus virtual y en otros espacios de divulgación electrónica de esta Institución.
Informo los datos para la descripción del trabajo:
Título: NEMATOFAUNA BIOINDICADORA DE LA CALIDAD DEL SUELO, EN UN BOSQUE, UN
MONOCULTIVO Y UN AGROECOSISTEMA GANADERO EN EL MUNICIPIO DE SINCELEJO,
DEPARTAMENTO DE SUCRE, COLOMBIA.
Autor: Jaime Fernando Mercado Ordóñez – Ann Rodriguez (Director)
Resumen Se estudió la nematofauna del suelo de tres sitios de de los cuales uno es un
sitio no perturbado y dos son sitios perturbados (un monocultivo de Yuca & un
Potrero “potrero-palmar” con presencia de pasto colosuana (Bothriochloa
pertusa) y palma amarga (Sabal mauritiformis)). Se comparó la diversidad,
índice de madurez y se correlacionó con la humedad del suelo.
Programa Maestría en Gestión & Auditorías Ambientales.
Palabras
clave
Nemátodos, bioindicadores, suelos, humedad.
Contacto jfmo100@mail.com, jfmojfmo@hotmail.com
Atentamente,
______________________________
iii

RESUMEN
Se estudió la nematofauna del suelo de tres sitios de de los cuales uno es un sitio
no perturbado (ambiente natural – relicto boscoso) y dos son sitios perturbados
(un monocultivo de Yuca (Manihot sculenta Crantz) & un Potrero “potrero-palmar”
con presencia de pasto colosuana (Bothriochloa pertusa) y palma amarga (Sabal
mauritiformis)). Se obtuvieron en total 16985 individuos que pertenecen a 35
géneros y uno no determinado, 25 familias, 16 superfamilias, 12 subórdenes, 8
órdenes y agrupados en 5 gremios tróficos (fitofagos, bacterívoros, micófagos,
predadores y omnívoros), obtenidos mediante el método de flotación en azúcar de
Jenkins (1964) modificado por Siller (1995). El sitio de Ambiente natural (relicto
boscoso) fué el que presentó mayor diversidad según la diversidad de
Shannon-Weaver (H`=2,193) y mayor equidad (Heip=0,392), mientras que el
monocultivo de Yuca (Manihot sculenta Crantz) fué el de mayor dominancia de
Simpson (λ=0,2931) y riqueza (Margalef=3,517). La diversidad trófica para todos
los sitios de estudio si mostró variación durante las épocas de sequía y lluvia; la
diversidad de Shannon-Weaver en función de las épocas de sequía y lluvia,
demostró cambios significativos en el ambiente natural y el monocultivo de Yuca
(Manihot sculenta Crantz); siendo el sitio de Potrero-palmar el que no expresó
cambios en su diversidad debido a la textura del suelo de éste (franco arcilloso) y
su compactación por la constante práctica ganadera. El índice de madurez de
Yeates (1994), indicó que el ambiente natural (relicto boscoso) posee un suelo de
buena calidad (IM=3,66), mientras que el Potrero-palmar fue el que expresó menor
índice de madurez (IM=3,1) indicando que es un suelo expuesto a constantes
agentes perturbadores causado por el pisoteo del ganado. Todos los géneros de
nematodos encontrados demostraron afinidad con la humedad edáfica (humedad
gravimétrica del suelo) excepto para el género Rotylenchulus que mostró un
iv

comportamiento atípico en comparación a los demás géneros en función a la
humedad edáfica y por su gran capacidad adaptativa en las épocas secas.
Palabras claves: Nemátodos, bioindicadores, suelos, humedad.
v

ABSTRACT
Soil nematofauna was studied in three localities, one of which is a human non
intervened (natural environment - relict forest), and two are human intervened a
cassava (Manihot sculenta Crantz) monocrop, and a grassland "grass-palm", with
presence of “Colosuana grass” (Bothriochloa pertusa) and “savannah palm” (Sabal
mauritiformis). A total number of 16985 nematodes were collected, belonging to 35
genera and 1 indeterminate, 25 families, 16 superfamilies, 12 suborders, 8 orders
and grouped into 5 trophic guilds (plant parasites, microvivores, fungivores,
predators, and omnivores). They were isolated by the Jenkins (1964) Sugar
Flotation Method as modified by Siller (1995). The non intervened locality (relict
forest) according to the Shannon-Weaver diversity index (H' = 2.193), presented
the highest diversity and greater equity index (Heip = 0.392); while the cassava
monocrop (Manihot sculenta Crantz) showed a Simpson´s Dominance index higher
(λ = 0.2931) and a richness index (Margalef = 3,517). The trophic diversity for all
three localities showed variation among the dry and wet season; the
Shannon-Weaver diversity in terms of dry and wet periods showed significant
changes in the natural environment and the cassava monocrop (Manihot sculenta
Crantz); and contrarily “grass-palm” locality showed no changes in diversity, due to
their soil texture (clay loam) and the cattle´s soil compaction. The Yeates Maturity
index indicated that the natural environment (relict forest) has a good quality soil
(IM = 3.66), while the “grass-palm” resulted in the lowest expressed maturity index
(MI = 3.1); indicating that its soil is exposed to constant disturbance agents as
those caused by trampling. All nematodes found showed affinity with soil moisture
(gravimetric soil moisture) except for the genus Rotylenchulus, which showed an
atypical behavior when compared to other genres because of the soil moisture,
and for its highly adaptation to the dry season.
Keywords: Nematodes, bioindicators, soils, moisture.
vi

ÍNDICE DE CONTENIDO
1 INTRODUCCIÓN...................................................................................................1
2 MARCO TEÓRICO................................................................................................3
2.1 GENERALIDADES SOBRE LOS NEMÁTODOS...........................................3
2.2 TAXONOMIA. ................................................................................................3
2.3 ESTRUCTURA GENERAL Y MORFOLOGIA................................................4
2.3.1 ANATOMIA..............................................................................................5
2.3.1.1 Estilete: ...........................................................................................5
2.3.1.2 Cutícula: ..........................................................................................5
2.3.1.3 Esófago: ..........................................................................................5
2.3.1.4 Fasmidio: .........................................................................................6
2.3.1.5 Anfidios: ..........................................................................................6
2.3.1.6 Sistema digestivo: ...........................................................................6
2.3.1.7 Sistema nervioso: ...........................................................................7
2.3.1.8 Sistema excretor: ..........................................................................7
2.3.1.9 Sistema reproductor: .......................................................................8
2.3.2 CICLO DE VIDA DE LOS NEMÁTODOS...............................................8
2.3.3 NIVELES TRÓFICOS..............................................................................9
2.3.3.1 Fitoparásitos: ...................................................................................9
2.3.3.2 Bacterívoros: .................................................................................10
2.3.3.3 Fungívoros:....................................................................................11
2.3.3.4 Predadores: ...................................................................................11
2.3.3.5 Omnívoros: ....................................................................................11
2.3.3.6 Predador-omnívoro: ......................................................................12
2.3.4 NEMÁTODOS DEL SUELO..................................................................13
vii

2.3.4.1 EFECTO DE LA TEXTURA Y ESTRUCTURA DEL SUELO
SOBRE LOS NEMÁTODOS.......................................................................14
2.3.4.1.1 Tipo de suelo: ........................................................................14
2.3.4.1.2 Vegetación: ............................................................................14
2.3.4.1.3 Efecto del pH: ........................................................................14
2.3.4.1.4 Temperatura: .........................................................................15
2.3.4.1.5 Humedad: ..............................................................................15
2.3.4.1.6 Efecto de la incorporación de enmiendas: ............................15
2.3.5 NEMÁTODOS COMO BIOINCADORES AMBIENTALES....................16
2.3.5.1 Calidad del suelo...........................................................................17
2.3.5.1.1 Índice de madurez (I M). ........................................................18
2.3.5.2 Índices ecológicos como indicadores de biodiversidad.................18
2.3.5.2.1 Índices de diversidad de Shannon y Wiener. ........................19
2.3.5.3 nemátodos en el suelo de un bosque............................................19
2.3.5.4 nemátodos en los cultivos..............................................................20
2.3.5.5 nemátodos en agro-ecosistemas...................................................21
3 DISEÑO METODOLÓGICO................................................................................22
3.1 LOCALIZACIÓN DE LOS SITIOS DE ESTUDIO:........................................22
3.1.1 Potrero-Palmar: ....................................................................................24
3.1.2 Monocultivo: .........................................................................................24
3.1.3 Ambiente Natural: .................................................................................25
3.1.4 Muestreo................................................................................................26
3.1.5 Manejo de las muestras:.......................................................................27
3.2 PROCESAMIENTO DE LAS MUESTRAS Y ANALISIS:.............................28
viii

3.2.1 Extracción de los nemátodos:...............................................................28
3.2.2 Muerte y fijación:...................................................................................28
3.2.3 Conteo, separación e identificación......................................................29
3.2.4 Montaje de Placas Permanentes:.........................................................29
3.2.5 Toma de muestras de suelo para análisis fisicoquímico:.....................30
3.2.5.1 Caracterización:.............................................................................30
3.2.5.2 Humedad edáfica:..........................................................................31
3.3 PROCESAMIENTO DE DATOS..................................................................32
3.3.1 Diversidad alfa (α):................................................................................32
3.3.2 Índices calculados para la comunidad de nemátodos:.........................32
3.3.3 Índice de Madurez Total de Yeates (1994) (IM=∑vi*fi):........................32
4 RESULTADOS.....................................................................................................34
4.1 Humedad del suelo:......................................................................................34
4.2 Composición taxonómica y abundancia:......................................................35
4.3 Composición de la diversidad funcional:......................................................39
4.3.1 Potrero-palmar:.....................................................................................41
4.3.2 Bosque (Ambiente Natural):..................................................................42
4.3.3 Monocultivo de Yuca (Manihot sculenta Crantz):.................................43
4.4 Diversidad alfa (α):.......................................................................................45
4.4.1 Curva acumulatoria por géneros:..........................................................45
4.4.1.1 Agroecosistema de Potrero – palmar:...........................................45
4.4.1.2 Ambiente natural (Bosque):...........................................................45
4.4.1.3 Monocultivo de Yuca (Manihot sculenta Crantz):.........................46
4.5 Índices de diversidad:...................................................................................47
4.6 Relación de la diversidad de nemátodos por estaciones:............................48
ix

4.6.1 Ambiente natural:..................................................................................48
4.6.2 Potrero-palmar:.....................................................................................49
4.7 Respuesta de los nemátodos en relación a la humedad del suelo.............51
4.7.1 Ambiente natural (Bosque):..................................................................51
4.7.2 Potrero – Palmar :.................................................................................53
4.1 Índice de Madurez (Yeates, 1994)...............................................................58
5 ANALISIS DE RESULTADOS.............................................................................59
5.1 Humedad del suelo:......................................................................................59
5.2 Composición taxonómica y abundancia:......................................................59
5.3 Composición de la diversidad funcional:......................................................60
5.4 Diversidad alfa (α): ......................................................................................60
5.4.1 Curva acumulatoria por géneros: .........................................................60
5.4.2 Índices de diversidad: ..........................................................................61
5.5 Relación de la diversidad de nemátodos por estaciones:............................62
5.5.1 Ambiente natural:..................................................................................62
5.5.2 Potrero-palmar:.....................................................................................62
5.6 Respuesta de los nemátodos en relación a la humedad del suelo.............63
5.6.1 Ambiente natural (fragmento arbóreo boscoso):..................................63
5.6.2 Potrero-palmar:.....................................................................................64
5.7 Índice de Madurez (Yeates, 1994)...............................................................65
x

6 CONCLUSIONES GENERALES.........................................................................67
7 RECOMENDACIONES........................................................................................69
8 BIBLIOGRAFÍA ...................................................................................................70
ANEXOS..................................................................................................................80
xi

ÍNDICE DE TABLAS
Tabla 1: Clasificación moderna de los nemátodos según De Ley & Blaxter (2002).
...................................................................................................................................4
Tabla 2: Medidas para la determinación taxonómica..............................................30
Tabla 3: Índices calculados para estudiar el comportamiento de la comunidad de
nemátodos en el suelo.............................................................................................32
Tabla 4: % de humedad de los sitios de estudio en función a la fecha de muestreo.
.................................................................................................................................34
Tabla 5: N° de individuos obtenidos por sitio y estaciónalidad...............................37
Tabla 6: Clasificación taxonómica de los géneros encontrados de acuerdo a la
clasificación a De Ley & Blaxter (2002). .................................................................38
Tabla 7: Clasificación por habito alimentario de los géneros de nemátodos acorde
al trabajo de Yeates et al (1993)..............................................................................40
Tabla 8: Distribución de los nemátodos por gremios tróficos..................................41
Tabla 9: Distribución de los nemátodos por gremios tróficos en Potrero - Palmar.42
Tabla 10: Distribución de los nemátodos por gremios tróficos en Bosque (Ambiente
natural).....................................................................................................................43
Tabla 11: Distribución de los nematodos por gremios tróficos en monocultivo de
Yuca (Manihot sculenta Cratz)................................................................................44
Tabla 12: Comparación de la diversidad de los sitios de estudio...........................48
xii

ÍNDICE DE ILUSTRACIONES
Ilustración 1: Clasificación de los nemátodos según su estructura bucal (Ugarte &
Zaborski, s. f.)............................................................................................................7
Ilustración 2: Sucesión en las comunidades de nemátodos en relación a los radios
de C:N en suelos enriquecidos con materia orgánica (Wang & McSorley, 2005).. 13
Ilustración 3: Localización de los sitios de estudio..................................................23
Ilustración 4: Sitio de Potrero-Palmar......................................................................24
Ilustración 5: Sitio de Monocultivo de Yuca (Manihot sculenta Crantz)..................25
Ilustración 6: Sitio de Bosque (fragmento de un Bosque Seco Tropical Bs-T).......25
Ilustración 7: Modelo para el muestreo de suelo al azar (Divoire, s.f.)...................26
Ilustración 8: Barrenas utilizadas para el muestreo de suelos................................27
Ilustración 9: Montaje permanente en parafina y glicerina anhidra (Ryss, 2003)...30
Ilustración 10: % de humedad de los sitios de estudio en función a la fecha de
muestreo..................................................................................................................35
Ilustración 11: Rangos por número de individuos de los géneros encontrados.....39
Ilustración 12: Distribución porcentual de los gremios tróficos de los nematodos
por estaciones..........................................................................................................41
Ilustración 13: Distribución porcentual de los nematodos por gremios tróficos en el
Potrero - Palmar.......................................................................................................42
Bosque (Ambiente natural)......................................................................................43
Monocultivo de Yuca (Manihot sculenta Crantz).....................................................44
Ilustración 16: Curva acumulatoria por géneros aleatorizada 100 veces por el
software Estimates 6.0b del sitio de potrero - palmar.............................................45
software Estimates 6.0b del sitio de Bosque (ambiente natural)............................46
xiii

software Estimates 6.0b del sitio de Monocultivo de Yuca (Manihot sculenta
Crantz).....................................................................................................................47
Ilustración 19: Comparación de la diversidad de los sitios de estudio....................48
Ilustración 20: Diversidad en relación a las estaciones en el Ambiente natural.....49
Ilustración 21: Diversidad en relación a las estaciones en el Potrero-palmar........50
Ilustración 22: Diversidad en relación a las estaciones en el Monocultivo de Yuca.
.................................................................................................................................51
Ilustración 23: Regresión lineal de los nemátodos del suelo en relación al % de
humedad del suelo en el sitio de ambiente natural (Bosque).................................52
humedad del suelo en el sitio de Potrero -Palmar...................................................54
humedad del suelo en el sitio de Monocultivo de Yuca (Manihot sculenta Crantz).
.................................................................................................................................56
Ilustración 26: Análisis de redundancia “RDA” (análisis de ordenación) de los
géneros de nematodos encontrados en respuesta al % de humedad del suelo,
realizado con el software R versión 1.15.1..............................................................57
Ilustración 27: Índice de madurez total de los sitios de estudio..............................58
xiv

ÍNDICE DE ANEXOS
Anexo C: Determinación de la humedad edáfica....................................................82
Anexo D. Valores CP de las diferentes familias de nemátodos según Bongers
(1990) (tomado de Divoire s.f.)................................................................................83
Anexo E: Valores del porcentaje de humedad gravimétrica (% H.E.).....................84
Anexo F: N° de individuos por muestreo en los sitios de estudio...........................85
Anexo G: Valores arrojados por el software EstimateS 6.0b (Colwell, 2000) del los
diferentes estimadores y aleatorizados 100 veces..................................................86
Anexo H: Fotografías de algunos géneros de nemátodos encontrados en los
diferentes sitios de estudio......................................................................................87
Anexo I: Caracterización fisicoquímica del suelo del ambiente natural..................88
Anexo J: Caracterización fisicoquímica del suelo del Potrero-Palmar....................89
Anexo K: Caracterización fisicoquímica del suelo del Monocultivo de yuca (M.
sculenta)...................................................................................................................90
xv

1 INTRODUCCIÓN.
Entre la fauna del suelo los nemátodos poseen atributos potencialmente útiles como
indicadores sensibles para comprender el funcionamiento de los ecosistemas como
por ejemplo su gran diversidad en el suelo, su participación en diferentes niveles de
la red trófica y la sensibilidad de sus poblaciones para reflejar cambios en la
estructura trófica (Wasilewska, 1991). El conocimiento sobre la diversidad y ecología
de los nemátodos ha crecido significativamente, ellos son usados cada vez mas
como indicadores de las áreas de biodiversidad y sostenibilidad. Los nemátodos del
suelo exhiben atributos que pueden ser usados como bioindicadores; la abundancia
poblacional, diversidad de taxa se encuentran en un alto número en comparación con
otros organismos presentes en la capa superficial del suelo, son fáciles de muestrear
e identificar, representan un grupo tropicalmente heterogéneo, diversidad en
estrategias de vida y hábitos alimenticios, ciclos de vida cortos ,pueden ser
muestreados en todas las estaciones y su respuesta a un disturbio ambiental es casi
inmediata; así mismo cuando la mayor parte de la fauna ha desaparecido, pueden
estar presentes en el suelo. Por estas características han sido ampliamente
utilizados para evaluar la calidad del agua dulce, marina, y ecosistemas terrestres. La
evaluación e interpretación de la abundancia y función de la estructura de la
comunidad de nemátodos del suelo ofrecen una medida in situ de los factores
disruptivos de la dinámica del suelo; como resultado hay mucho interés en la
comunidad de nemátodos del suelo como un indicador de la calidad del suelo,
biodiversidad, perturbación y complejidad de un ecosistema o productividad o
sostenibilidad agrícola (McSorley & Frederick, 1996). Pasos preliminares han sido
tomados hacia el desarrollo de un sistema bioindicador para evaluar el suelo y
caracterizar la composición de la nematofauna (A. M. T. Bongers, de Goede, &
Kappers, 1989). Además la significativa capacidad de identificación de los taxas o
grupos funcionales, ofrece a los nemátodos del suelo un gran potencial para ser
usados como indicadores de la biodiversidad y evaluar el impacto sobre el uso del
suelo. Debido a que en el departamento de Sucre se han realizado pocos estudios
1

tendientes a conocer la composición nematológica del suelo y teniendo en cuenta
que en él es posible encontrar suelos intervenidos con prácticas agrícolas y suelos
no perturbados presentes en los remanentes de bosque seco tropical; es viable
adelantar un estudio dirigido a comparar la nematofauna presente en estos sistemas
con el fin de hacer una aproximación a la calidad de los suelos y contribuir al
conocimiento de la diversidad y distribución de nemátodos en el departamento.
2

2 MARCO TEÓRICO.
2.1 GENERALIDADES SOBRE LOS NEMÁTODOS.
Los nemátodos son organismos invertebrados evolutivamente exitoso,
diversos y abundantes en sistemas acuáticos y edáficos (Sánchez, 1978) son
quizás los animales multicelulares más numerosos pueden ser encontrados en
casi todos los ambientes, desde calidad primaveras hasta el helado ártico y
antártico, muchos son parásitos dañinos de las plantas y animales; incluyendo
los humanos, son también benéficos en suelos de agricultura, muchos y varios
géneros de nemátodos son antagonistas y ayudan al control de organismos
que causan importantes enfermedades a las plantas (Agrios, 2005) se estima
que existen aproximadamente un millón de especies de nemátodos, de estas
la mayoría (500 mil especies) son nemátodos edáficos de los que se conoce
menos del 3% (14786 especies) 4105 nemátodos fitoparasitos y 10684 de
vida libre (Desgarennes, Sánchez-Nava, Peña-Santiago, & Carrión, 2009). Los
del suelo son muy pequeños (0.3-5.0 mm) estos animales parecidos a un
gusano son muy abundantes (comúnmente un millón por mt2
) y diversos
(comúnmente más de 30 taxas) en todo el suelo (G. W. Yeates, 1979) ellos
pueden ser encontrados en cualquier ambiente bajo todas las condiciones
climáticas y hábitat que varían desde pristimo a sumamente contaminados
(Tom Bongers & Ferris, 1999).
2.2 TAXONOMIA.
Existen discrepancias entre los especialistas en la clasificación taxonómica de
los nemátodos; sin embargo, una de las mas aceptadas en la actualidad es
aquella que los integra en un Phylum separado, correspondiendo a este al
Phylum Nematoda, el cual integra las clases: Enoplea y Chromadorea tres
subclases (Enoplida, Dorylaimida & Chromadorida ), y 17 órdenes (Enoplida,
Triplonchida, Dorylaimida, Mermithida, Mononchida, Dioctophymatida,
Trichinellida, Isolaimda, Muspiceida, Marimermithida, Rhabditida, Plectida,
3

Araeolaimida, Monhysteria, Desmodorida, Desmoscolecida & Chromadorida )
(De Ley & Blaxter, 2002) (Tabla 1):
2.3 ESTRUCTURA GENERAL Y MORFOLOGIA.
Los nemátodos se caracterizan por tener un cuerpo cilíndrico alargado y
cubierto por una cutícula quitinosa, la cual a veces esta estriado u
ornamentada. Generalmente el cuerpo de los nemátodos pude variar desde
cilíndrico a fusiforme. Algunos nemátodos parásitos de plantas tienen forma
de pera, limón, riñón o sacos, poseen simetría bilateral y carecen de
apéndices articulares (Luc, Hunt, & Machon, 1990).
La parte anterior del cuerpo puede terminar en punta o permanecer casi
cilíndrica como en Mononchus. En géneros como Alaimus la cabeza presenta
una terminación puntada que empieza en el cuello. La anchura del cuerpo
puede ser menos del 1% de su longitud como en Ecphyadophora, o en otros
hasta 15% como en Criconema.
Las muchas formas de los nemátodos son también variables en sus
respectivas características a tal punto que no se puede hacer una descripción
única de ellos sin tener en cuenta las excepciones (Sánchez, 1978).
4
Tabla 1: Clasificación moderna de los nemátodos según De
Ley & Blaxter (2002).
Filum Nematoda
Clase Enoplea Chromadorea
Subclase Enoplia Dorylaimia Chromadoria
Orden
Enoplida Dorylaimida Rhabditida
Triplonchida Mermithida Plectida
Mononchida Araeolaimida
Dioctophymatida Monhysterida
Trichinellida Desmodorida
Isolaimida Desmoscolecida
Muspiceida Chromadorida
Marimermithida

2.3.1 ANATOMIA.
Los nemátodos constan de:
2.3.1.1 Estilete:
Los nemátodos fitoparasitos poseen un estilete que es una especie de lanza
solida y afilada usada para la alimentación. Los músculos mueven el estilete
hacia dentro y hacia afuera permitiendo al nematodo pinchar las células de las
plantas una vez que las células son abiertas los nemátodos vacíen el
contenido de esta.
2.3.1.2 Cutícula:
El cuerpo de los nemátodos esta recubierto por una cutícula incolora, que
presenta estrías o marcas cuticulares; esta cutícula es removida cuando los
nemátodos pasan a través de etapas juveniles sucesivas. La cutícula es
producida por la hipodermis, que se extiende por la cavidad del cuerpo,
inmediatamente bajo la cutícula como cuatro cordones que separan cuatro
bandas de músculos longitudinales (Hirschmann, 1960). De hecho, parte
importante de los caracteres taxonómicos utilizados para la identificación de
las diferentes taxas se basan en aspectos de la cutícula (Magunacelaya &
Dagnino, 1999).
2.3.1.3 Esófago:
Es un tubo donde el alimento se mueve desde la cabeza hacia el intestino.
Unas glándulas vacían su contenido dentro del esófago para ayudar a la
digestión. El bulbo medio es un musculo circular el cual bombea el alimento a
través del esófago. En el centro del bulbo medio se encuentra una válvula que
permite que el contenido se mueva del estilete al intestino. La glándula más
grande de los nemátodos es la glándula esofágica, esta glándula esta formada
por células grandes con núcleos grandes y son empleadas para liberar
sustancias que ayudan con la alimentación y la digestión (Chitwood, s. f.).
5

2.3.1.4 Fasmidio:
Pares de estos órganos están localizados en los campos laterales, sobre la
cola de secernentea. Desde ellos diminutos conductos conducen a glándulas
encajadas en las cuerdas laterales. En unas pocas excepciones los fasmidios
no se encuentran localizados en la cola.
2.3.1.5 Anfidios:
Es una de las características mas importante para el diagnostico de
nemátodos .este par de órganos localizados lateralmente en la cabeza o en la
parte anterior del cuello, se encuentra en una gran variedad de formas
semejantes a unos poros diminutivos, circulares en forma de gancho, en forma
de estribo, en forma de espiral. Estas formas variadas son simplemente las
manifestaciones cuticulares del sistema total anfidial (Sánchez, 1978).
2.3.1.6 Sistema digestivo:
El sistema digestivo corresponde estructuralmente a un tubo interno que se
inicia en la abertura bucal y finaliza en el ano en las hembras y juveniles y en
la cloaca en los machos (Agrios, 2005). Southey (1978) & Luc et al. (1990),
indican que el aparato digestivo es casi rectilíneo, raramente ondulado; éste
se extiende entre la abertura oral (antero terminal) y la abertura anal
(subterminal). Comprende un estomodeo (boca, cavidad bucal y faringe), un
mesenterón (intestino medio) y un proctodeo (intestino terminal, que puede ser
el recto o la cloaca). El estomodeo finaliza en la unión con el intestino donde
se ubica una válvula esófago intestinal. La forma y estructura de la cavidad
bucal es particularmente importantes para la identificación de las especies de
nemátodos (Ilustración 1), ya que en algunos grupos el estoma se modifica y
el estilete toma la forma de una aguja para adecuarse a ciertos tipos de
alimentos (Luc et al., 1990; McSorley, 1999). Según Hickman et al (1994), los
detalles estructurales de la cavidad bucal están relacionados con los hábitos
alimentarios y son importantes en la identificación de las especies. La cavidad
bucal puede ser un tubo estrecho o un espacio oval o con forma de taza.
6

Cuando la cavidad bucal está muy especializada, puede dividirse en una
cámara anterior, cerrada por los labios; un prostoma largo, y un telostoma
(McSorley, 1999).
2.3.1.7 Sistema nervioso:
Es básicamente el mismo en todos los géneros esta constituido por un anillo
nervioso; compuesto de fibras con unas pocas ganglios celulares localizado
alrededor del esófago y cuatro cordones nerviosos, dos dirigido anteriormente
y dos hacia el extremo posterior (Chitwood, s. f.).
2.3.1.8 Sistema excretor:
Bird et al (1998), señalan que en nemátodos se presentan dos tipos de
sistemas excretores: uno glandular y uno constituido por canales excretores
(conductos acuíferos). El glandular es un tipo de excreción encontrado en
muchas especies de vida libre, marina y acuática y generalmente se considera
una característica primitiva. Luc et al, (1990), señalan que la forma de
excreción de los nemátodos es a través del mecanismos de difusión, por el
cual eliminan amonio, a través de la pared corporal. Carecen de protonefridios
y unos pocos nemátodos carecen de cualquier sistema de excreción. La
7
Ilustración 1: Clasificación de los nemátodos según su estructura bucal,
(a) Bacterívoros, (b) Fungívoros, (c) Fitófagos (d) Predadores y (e)
Omnívoros (Ugarte & Zaborski, s. f.).

osmorregulación, la regulación iónica y, quizás, la excreción de otros
desechos, se asocian generalmente con estructuras especializadas
particulares: una célula o células glandulares excretoras (glándula ventral),
sistema de canales excretores (conductos acuíferos), o ambos (Perry &
Wright, 1998).
2.3.1.9 Sistema reproductor:
Los nemátodos son de sexos separados habiendo machos y hembras, por lo
común los machos son más pequeños que las hembras. Los machos poseen
un testículo, espermaducto, espicula seminal y un conducto eyaculador
muscular que desemboca en la cloaca, donde desemboca el ano. Algunos
poseen una bursa copulatriz o espícula que le sirve para sujetar a la hembra
durante la copulación.las hembras poseen uno o dos ovarios, oviductos de 1-4
úteros que se continúan con la vagina para desembocar al exterior a través de
la vulva localizada en diferentes. lugares del cuerpo, dependiendo del orden a
que pertenezca (Chitwood, s. f.).
2.3.2 CICLO DE VIDA DE LOS NEMÁTODOS.
El huevo que se encuentra protegido por una cutícula de quitina, da origen a
una larva o juvenil, la cual mudará cuatro veces la cutícula hasta convertirse
en adulto (Poiner, 1979).
El desarrollo hasta adulto de los nemátodos, se encuentra íntimamente ligado
con el proceso de muda de la cutícula que permite el crecimiento corporal. En
la mayoría de las especies de nemátodos ocurren cuatro mudas después de la
eclosión (Magunacelaya & Dagnino, 1999).
Durante el ciclo de desarrollo, en la mayoría de los especies de nemátodos,
los individuos de ambos sexos se mantienen como vermes cilíndricos, aún
cuando existen especies que presentan diformismo sexual (Agrios, 2005).
8

2.3.3 NIVELES TRÓFICOS.
Los nemátodos se alimentan de una amplia gama de organismos; la más
reciente revisión de grupos alimenticios. Yeates et al (1993) acepta los
siguientes grupos: fitoparásitos, fungívoros, bacterivoros, ingestión de
sustratos (especialmente sobre el cual crece las bacterias), depredación de
protozoos y animales del suelo (rotíferos y otros nemátodos), los que se
alimentan de eucariotas unicelulares (diatomeas y otras algas), omnívoros
principalmente de la subfamilia Dorylaminae. Debido a la variación en los
tipos de alimentos la nematofauna del suelo interactúa con otros organismos
del suelo (Cares & Huang, s. f.). De esta manera ocupan diversas posiciones
en cadenas tróficas e intervienen en la estructura y organización funcional
edáfica (Neher, 2001). Ocupan posiciones en la red trófica del suelo como
consumidores primarios, secundarios y terciarios (Wasilewska, 2004).
2.3.3.1 Fitoparásitos:
Se alimentan de material vegetal, siendo estos organismos los más conocidos
a causa del daño que ocasionan algunas especies a los cultivos; casi ninguna
planta cultivada escapa al ataque de una o mas especies de estos organismos
que debilitan su crecimiento y reducen sus rendimientos. Debido a su grado de
parasitismo rara vez ocasiona por si solo la muerte de la planta afectada. Este
comportamiento unido al hecho al que el ataque va dirigido principalmente a
las raíces, hacen que el daño que ocasionan pase en ocasiones desapercibido
(Tarté & Pinochet, 1981). Al alimentarse del tejido vegetal el nemátodo
produce daños mecánicos que en contados casos son de importancia. Sin
embargo, la secreción de sustancias inyectadas al vegetal contenidas en la
saliva, son la principal causa de daños debido a las reacciones que
desencadenan en las células (Agrios, 2005). En la época de mayor cantidad
de agua en el suelo los fitoparásitos son más abundantes en los primeros
estratos (Gobbi & Brugni, 1996). El grupo puede dividirse en los siguientes
seis grupos:
9

• Parásitos sedentarios: (Por ejemplo, las hembras de
Heterodera, Globodera, Meloidogyne, Verutus, Sphaeronema).
• Endoparásitos migratorios: (por ejemplo, Pratylenchidae,
algunos Anguinidae).
• Semiendoparasitos: (por ejemplo, Hoplolaimidae,
Telotylenchus).
• Ectoparásitos: (por ejemplo, Dolichodoridae, Cephalenchus,
Criconematidae, Hemicycliophoridae, Paratylenchidae, Trichodoridae,
Pungentus, Longidoridae); de las células epidérmicas y alimentadores
pelos radicales (por ejemplo, Tylenchidae, Psilenchidae, Atylenchidae),
de algas, líquenes (componente de algas u hongos), o bien de
comederos musgo que se alimentan por la perforación (por ejemplo,
Tylenchus, Laimaphelenchus, Anguinidae).
2.3.3.2 Bacterívoros:
Se encuentran principalmente en ambientes ricos en sustancias orgánicas en
descomposición participando del proceso de desintegración de restos, por lo
que se les conoce como saprófito o eusaprobios. No presentan estiletes, pero
si un estoma tubular y espaciosa por donde ingieren el alimento; algunos
aunque no atacan directamente las plantas pueden ser portadores de esporas
de hongos fitopatogenos y células bacteriales en su sistema digestivo (Volcy,
1998). La naturaleza exacta de su alimento es poco conocida, se encuentran
casos donde probablemente se alimentan de cuerpos de bacterias vivas, de
tejidos muertos sobrantes y de productos de actividad bacteriana (Swisher,
1999). Entre la fauna del suelo, nemátodos bacterívoros son participantes
clave en los procesos del suelo. Lo más importante, mejorar las tasas de ciclo
de los nutrientes a través de la alimentación sobre los microbios, la excreción
de nutrientes lábiles, y transporte de propágulos microbianos (Freckman,
1988; Hunt et al., 1987). Robertson & Freckman (1995) encontraron que la
10

abundancia de nemátodos bacterívoros mostraron un alto grado de
variabilidad espacial a través de un agro-ecosistema.
2.3.3.3 Fungívoros:
Los nemátodos Fungivoros regulan el tamaño y función de poblaciones de
hongos y bacterias del suelo (Ingham, Trofymow, Ingham, & Coleman, 1985;
Poll et al., 2007). Están involucrados indirectamente en la descomposición y
minerilazión del nitrógeno debido a su interacción con la microflora (D. A.
Neher & Lee Campbell, 1994; Deborah A. Neher, 2001). Poseen un pequeño
estomatoestilete u odontoestilete, con el que perforan las paredes miceliales
de los hogos, inyectan enzimas hidrolíticas y succionan el citoplasma de la
célula de los hongos (Yeates, Bongers, De Goede, Freckman, & Georgieva,
1993).
2.3.3.4 Predadores:
Algunas especies de nemátodos se alimentan de invertebrados como los
protozoos, nemátodos, rotíferos, hongos, algas y bacterias (Volcy, 1998).
Algunos perforan la pared del cuerpo de la víctima y succionan los fluidos
otros son ingestores que tragan la presa. De estos los más representativos
son aquellos de los subórdenes Mononchida y Dorylaimida.
2.3.3.5 Omnívoros:
Aunque algunos nemátodos parecen normalmente alimentarse de una amplia
gama de alimentos en particular, (la combinación tipos de alimentos) esta
mejor restringido el uso de este termino a (algunos Dorylaimidos) cuando sea
posible, los nemátodos deben clasificarse en los tipos de 1-5 un procedimiento
similar fue utilizado por Petersen et al (1984), además este grupo en los
sistemas de producción de cultivo tienen un efecto considerable sobre la red
11

trófica, por controlar la composición de la microfauna del suelo, así también
como el reservorio de fuentes orgánicas disponibles (Bello & López-Fando,
1993).
2.3.3.6 Predador-omnívoro:
Los nemátodos depredadores se alientan de otros grupos funcionales de
nemátodos y de invertebrados, mientras que los nemátodos omnívoros
incorporan fuentes de alimentación variada que incluyen organismos de
origen animal y vegetal (Yeates et al., 1993). En la sucesión de las
comunidades de nemátodos durante la descomposición de materia orgánica
con una mezcla de los radios de C: N, las poblaciones de nemátodos
bacterívoros con enriquecimiento oportunista (gremio Ba2) aumentan a un
ritmo más lento. Los nemátodos fungívoros aumentan gradualmente ya que
los residuos de C: N llegan a ser más abundantes, pero aumentan más
rápidamente en los suelos modificados con mayor liberación de C: N y
materiales más complejos. Estos a su vez son remplazados por persistentes
(CP 3-5) que abarcan la mayoría de omnívoros y depredadores (Wang &
McSorley, 2005) (Ilustración 2).
12

2.3.4 NEMÁTODOS DEL SUELO.
Los nemátodos son uno de los componentes más importantes del suelo su
actividad regula el tamaño y función de hongos y poblaciones de bacterias en
el suelo, composición de comunidades de plantas, niveles de carbón y
nitrógeno (Biederman & Boutton, 2009). Los nemátodos son de interés
particular porque ellos son la mesofauna más numerosa del suelo, ocupan
todos los niveles tróficos de los consumidores dentro de la cadena alimenticia
del suelo y la estructura de su comunidad puede proporcionar ideas
importantes en cuanto a muchos aspectos de cómo funciona el ecosistema
(Ruiter et al., 2005). Su abundancia en suelos está asociada con el contenido
de humedad y la disponibilidad de fuentes de alimentos, intervienen en
procesos de descomposición de la materia orgánica, mineralización y ciclaje
de nutrientes (Lenz & Eisenbeis, 2000). Y sus poblaciones se pueden
correlacionar con estados sucesionales de la vegetación probablemente
como respuesta a cambios físicos y químicos ocurridos en el suelo (Thornton
& Matlack, 2002). La diversidad de género y especies de nemátodos del suelo,
hacen que se consideren como organismos cosmopolitas de este medio, y por
13
Ilustración 2: Sucesión en las comunidades de
nemátodos en relación a los radios de C:N en
suelos enriquecidos con materia orgánica (Wang &
McSorley, 2005).

ellos son variadas también las relaciones que hay entre estos y los demás
organismos del suelo encontrándose prácticamente todos tipos de relaciones
dadas entre seres vivos, como son: cooperación, competencia, neutralismo,
comensalismo, antagonismo, mutualismo, parasitismo, predación (Dos
Santos, Ferraz, & Muchovej, 1992; Garzón Valencia Julián & Varón de
Agudelo Francia, 1995; Montoya, 2001; Volcy, 1998).
2.3.4.1 EFECTO DE LA TEXTURA Y ESTRUCTURA DEL SUELO SOBRE
LOS NEMÁTODOS.
La gran variedad de animales del suelo producen la descomposición de
sustancias orgánicas de este. La contribución de estos organismos a la
producción orgánica de respiración del suelo, es generalmente minúscula en
comparación a la actividad de bacterias del suelo y organismos fungosos, pero
son significativas (Tate, 2000). El mismo autor señala que tanto los protozoos,
nemátodos y microartrópodos, en su conjunto contribuyen a un 40 % de el
nitrógeno mineralizado.
2.3.4.1.1 Tipo de suelo:
Los suelos livianos (arenosos) pueden albergar más nemátodos que suelos
pesados lo cual es debido a los poros mas grandes entre las partículas del
suelo, que a su vez facilitan el movimiento.
2.3.4.1.2 Vegetación:
La dominancia de una especie de nemátodos o la reducción de una de ellas,
esta altamente relacionada con la comunidad de plantas en un área
determinada (A Van der wal, 1994).
2.3.4.1.3 Efecto del pH:
Según Sasser & Jenking (1960), los factores químicos naturales, como
aquellos asociados con la composición del medio, en los cuales se incluye el
14

pH, afectan la distribución de los nemátodos; así, por ejemplo pH demasiado
ácidos reducen poblaciones de animales del suelo. La acidez del suelo influye
en el desarrollo de la planta y por ello indirectamente a los nemátodos que se
alimentan en ella (A Van der wal, 1994).
2.3.4.1.4 Temperatura:
La curva de temperatura óptima de varias especies de nemátodos es
diferente, por lo cual se puede esperar la ocurrencia de distintas especies en
suelos con varios regímenes de temperatura.
2.3.4.1.5 Humedad:
La dinámica poblacional de los nemátodos depende del agua en el suelo y la
fluctuación de humedad debida a la lluvia o al agua de riego, este es uno de
los factores principales que influyen en el aumento de las poblaciones, lo
contrario sucede cuando el suelo está seco ya que puede disminuir la
frecuencia de aparición (Freckman, 1988). Cada nemátodo exige unos niveles
propios de humedad para su supervivencia.
2.3.4.1.6 Efecto de la incorporación de enmiendas:
Una enmienda orgánica es cualquier material de origen orgánico que se añade
al suelo. Entre estos materiales se pueden incluir las compostas, los residuos
de cosechas anteriores, estiércol animal, desperdicios agroindustriales y
municipales, entre otros (Chavarria-Carvajal, 1997). Normalmente la
incorporación de enmiendas orgánicas al suelo y la descomposición de sus
componentes contribuyen al buen desarrollo de la planta y en consecuencia a
tolerar el ataque de nemátodos. Asimismo, las enmiendas orgánicas
contribuyen a la producción de compuestos tóxicos y proporciona las
condiciones adecuadas para el desarrollo de nemátodos predadores y
microorganismos biocontroladores (Franco, González, & Matos, 1993).
Además, Stirling (1991), señala que la materia orgánica produce un efecto
15

tóxico sobre los nemátodos fitoparásitos. El estiércol de bovino fue el primer
producto orgánico en emplearse con fines de restaurar la fertilidad de los
suelos agrícolas. Sin embargo, se ha encontrado que tanto el estiércol como
otras fuentes de materia orgánica también tienen influencia sobre los
patógenos del suelo, ya que al incorporarlos propician el desarrollo de una
flora y fauna microbiana antagónica a microorganismos patógenos habitantes
del suelo (Hue & Sobieszczyk, 1999). Aunque los fertilizantes químicos
ejercen poca o ninguna influencia en las poblaciones de nemátodos, la adición
de abonos orgánicos fomenta la multiplicación de las especies bacteriófagas.
2.3.5 NEMÁTODOS COMO BIOINCADORES AMBIENTALES.
El conocimiento sobre la diversidad y ecología de los nemátodos ha crecido
significativamente, ellos son usados cada vez mas como indicadores de las
áreas de biodiversidad y sostenibilidad (LI, Jiang, Liang, Wang, & Jiang,
2009).
Los nemátodos del suelo exhiben atributos que pueden ser usados como
bioindicadores: abundancia poblacional, diversidad de taxa se encuentran en
un alto número en comparación con otros organismos presentes en la capa
superficial del suelo, son fáciles de muestrear e identificar, representan un
grupo tropicalmente heterogéneo, diversidad en estrategias de vida y hábitos
alimenticios, ciclos de vida cortos ,pueden ser muestreados en todas las
estaciones y su respuesta a un disturbio ambiental es casi inmediata; así
mismo cuando la mayor parte de la fauna ha desaparecido, pueden estar
presentes en el suelo. Por estas características han sido ampliamente
utilizados para evaluar la calidad del agua dulce, marina, y ecosistemas
terrestres. La evaluación e interpretación de la abundancia y función de la
estructura de la comunidad de nemátodos del suelo ofrecen una medida in
situ de los factores disruptivos de la dinámica del suelo (Tom Bongers &
Ferris, 1999); como resultado hay mucho interés en la comunidad de
16

nemátodos del suelo como un indicador de la calidad del suelo, biodiversidad,
perturbación y complejidad de un ecosistema o productividad o sostenibilidad
agrícola (McSorley & Frederick, 1996). Pasos preliminares han sido tomados
hacia el desarrollo de un sistema bioindicador para evaluar el suelo y
caracterizar la composición de la nematofauna (A. M. T. Bongers et al., 1989).
Además la significativa capacidad de identificación de los taxas o grupos
funcionales, ofrece a los nemátodos del suelo un gran potencial para ser
usados como indicadores de la biodiversidad y evaluar el impacto sobre el uso
del suelo (Yeates & Bongers, 1999).
Según Norton (1978), la materia orgánica del suelo es importante ya que
retiene agua, y sirve de sustrato para los nemátodos, los cuales junto a otros
microorganismos la descomponen transformándola en humus.
La estructura de la comunidad de los nemátodos ha sido exitosamente usada
para evaluar prácticas agrícolas, prácticas de silvicultura, prácticas de
reforestación, minería, contaminación del aire y por metales pesados
(Pavao-Zuckerman & Coleman, 2007).
Se han comparado las comunidades de nemátodos en agroecosistemas
variando el nivel de intervención humana, demostrando el potencial de los
nemátodos como bioindicadores para monitorear el estado de suelos
agrícolas (Wu, Chen, & Tsay, 2010).
2.3.5.1 Calidad del suelo.
Desde una perspectiva ecológica y según sus características adaptativas y de
comportamiento como estrategias r – k las familias de nemátodos pueden ser
ordenados en una escala como colonizadores “c” (que corresponde a
estrategias tipo r) y persistentes “p” (que corresponde a estrategias tipo k) y
17

aquellas con comportamiento intermedio (Tom Bongers & Ferris, 1999). La
relativa abundancia de un grupo de nemátodos en el suelo puede estar
influenciada por las características climáticas, tipo de suelos, patrones de
manejo y uso del suelo, en cada localidad, país o región y cultivo; las
condiciones tienden a ser muy heterogéneas (Bertsch, 1998; Yeates, 2003).
ESCALA c – p (colonizadores – persistentes). La escala c – p asigna un valor
de 1 a 5 a cada familia respectivamente según dichas condiciones, el análisis
de los grupos tróficos y el valor c-p asignado permite calcular el índice de
madurez; el cual se utiliza como un indicador holístico del estado general del
suelo como ecosistema (Tom Bongers, 1990).
2.3.5.1.1 Índice de madurez (I M).
Es propuesto como un valor semicuantitativo el cual indica la condición de un
ecosistema basado en la composición de la “comunidad de nemátodos”. El
índice de madurez se basa en el principio de que distintos taxones presentan
diferente sensibilidad al estrés, un valor bajo de IM indica un ambiente mas
perturbado y un valor alto lo contrario (Tom Bongers & Ferris, 1999). El índice
de madurez es calculado como el peso promedio de los valores individuales
c-p: I.M.= ∑
n
v(i)∗ f (i)i=1 , Donde v(i) es el valor c – p del taxón i y f (i)
la frecuencia de un taxón en la muestra. Como las familias están compuestas
de géneros relacionados más o menos quienes dirigen a mostrar similitudes
morfológicas así como ecológicas, ellos deben ocupar un nicho bien definido o
zona adaptativa (T. Bongers & Yeates, 1988).
2.3.5.2 Índices ecológicos como indicadores de biodiversidad.
Las comunidades ecológicas difieren en cuanto al número de especies que las
incluyen, y una de las áreas de investigación en que hay mayor actividad
18

actualmente en la ecología de comunidades, es el estudio de la riqueza o
diversidad de especies (Daniel, 2010). Inicialmente se propusieron índices
simples de abundancia, proporciones de nemátodos por grupo trófico, luego
se desarrollaron los índices de diversidad y posteriormente se desarrolló para
evaluar la respuesta de las poblaciones de nemátodos a los cambios
ambientales un índice de madurez (IM), el cual se planteó para los nemátodos
terrestres (Deborah A. Neher, 2001).
2.3.5.2.1 Índices de diversidad de Shannon y Wiener.
Según Daniel (2010), el concepto de diversidad de especies se basa en la
suposición de que ellas interactúen unas con otras y con el medio, y que esas
interacciones se expresan a través del número de especies presentes y sus
abundancias relativas. La diversidad, por consiguiente, es formada a través de
dos componentes: el número de especies presentes, la riqueza y la
abundancia relativa de estas, llamada en general regularidad, equidad o
uniformidad, siendo el índice de Shannon y Wiener, el que contempla esos
dos componentes. Según Wolda (1983), entre los índices de diversidad no
paramétricos, el de Shannon y Wiener ha sido el más usado para medir la
diversidad de la entomofauna. Su función principal es medir la riqueza de un
área determinada con respecto a otra. Su uso se recomienda en muestras
aleatorias extraídas de una gran comunidad en que se conoce el número total
de especies y combina la riqueza con la abundancia.
2.3.5.3 nemátodos en el suelo de un bosque.
En los bosques tropicales todas las plantas se encuentran estrechamente
relacionadas con los microorganismos del lugar, comprender la ecología de
esta interacción resulta esencial para entender el funcionamiento de los
bosques tropicales y logra su manejo eficaz. Un nemátodo puede por ejemplo,
19

beneficiar a una planta hospedera aportando nutrientes y defendiéndolas de
pestes o perjudicándola mermando su crecimiento (Manuel R Guariguata,
Guariguata, & Adler, 2002). Otra labor fundamental que llevan a cabo los
nemátodos es la descomposición del material vegetal, sin la cual no podría
darse el ciclaje de nutrientes.
La proporción de cada grupo trófico en la rizosfera de bosque varia en
distintas comunidades boscosas. Por otro lado los pocos trabajos realizados
en ambientes naturales enfatizan la importancia del rol de estos organismos
en la economía del suelo. Popovici (1984) menciona la necesidad de obtener
más información detallada sobre los nemátodos dada su importancia como
organismos edáficos.
2.3.5.4 nemátodos en los cultivos.
El conocimiento de la nematofauna en suelos y la de cultivos es escasa y los
estudios están enfocados principalmente a la detección y evaluación de
nemátodos fitoparasitos (Montes-Belmont, 2002). Sin embargo se conoce que
la población de algunos grandes nemátodos esta marcadamente reducida por
el cultivo de los suelos (Oostenbrink, 1964). La fenología de los cultivos sobre
sale como uno de los factores que más contribuyen a las fluctuaciones de los
nemátodos en la medida que afectan la concentración de oxigeno, la actividad
de las bacterias, hongos en el suelo y la propia actividad de los nemátodos
(Volcy, 1998).
Para el cultivo de la yuca el cual es uno de los de mayor importancia
económica del Departamento de Sucre; no se han adelantado estudios
referentes al registro de nemátodos que causasen daños a dicho cultivo, sin
embargo se tiene conocimiento que los nemátodos de mayor importancia en el
cultivo de la yuca (Manihot esculenta) son los agalladores del género
Meloidogyne, representados por M. incognita y M. javanica. Otros,
20

frecuentemente encontrados en la rizósfera del cultivo son: P. brachyurus,
Helicotylenchus sp. y R. reniformis. M. incognita es considerado como el más
patogénico en el cultivo y ha sido detectado en muchos países productores de
yuca. Los señalamientos de daños causados por el nemátodo son variados.
Se han probado varias formas o mecanismos de control. El uso de cultivares
resistentes es el método más práctico y económico para controlar a los
nemátodos. Otro método de control es la utilización de nematicidas;
aplicaciones de aldicarb, carbofuran y bunema, antes de la siembra,
incrementan el rendimiento. Estudios realizados, indican que aldicarb y
ethoprop son más efectivos en el control del nemátodo que carbofuran y
Sincocin. Es oportuno señalar que de cultivarse la yuca como monocultivo, M.
incognita puede convertirse en un factor muy limitante (Crozzoli & Hidalgo,
1992).
2.3.5.5 nemátodos en agro-ecosistemas.
Los agro-ecosistemas están generalmente caracterizados por disturbios
periódicos tales como labranzas, uso de pesticidas y fertilizantes que impiden
la sucesión natural del sistema (Tom Bongers & Bongers, 1998). En años
recientes se han llevado a cabo diversos estudios para comprender la
dinámica y respuesta de la comunidad de nemátodos a distintas prácticas de
manejo (Forge, Hogue, Neilsen, & Neilsen, 2003; Lenz & Eisenbeis, 1998; D.
A. Neher, 1999; Porazinska, Duncan, McSorley, & Graham, 1999).
La nematofauna comprende especies nativas que pueden sobrevivir a la
agricultura, especies que pueden ser introducidas por actividades humanas y
especies que llegan por dispersión natural. La diferencia entre especies de
nemátodos en ecosistemas naturales y en agroecosistemas se refleja también
en el número de grupos tróficos presentes en el suelo (Tom Bongers &
Bongers, 1998; Yeates et al., 1993).
21

3 DISEÑO METODOLÓGICO.
3.1 LOCALIZACIÓN DE LOS SITIOS DE ESTUDIO:
El estudio se realizó en el corregimiento de Segovia perteneciente al municipio de
Sampués, departamento de Sucre, en las fincas: “la Juliana” y “Marylinga”, ubicadas
a los margenes derecho e izquierdo de la de la vía que conduce desde sincelejo a
segóvia ; ecológicamente ubicada en la formación vegetal del Bosque húmedo
premontano bh-PM transición cálida (Holdridge, 1967), los sitios de estudio se
escogieron de acuerdo al criterio de sus prácticas agrícolas y pecuarias, y un
ambiente natural donde no se practica ninguna actividad antrópica (Ilustración 3):
22

23
Ilustración 3: Localización de los sitios de estudio.

3.1.1 Potrero-Palmar:
(9°15'23.33” Norte y 75°22'31.96” Oeste; Finca: “La Juliana”; área=0,2061
ha.).
Sitio donde se practica la actividad ganadera doble propósito, plantada con
Pasto Colosuana (Bothriochloa pertusa (L) A. Camus) y cultivada con palma
amarga (Sabal mauritiformis) (Ilustración 4).
3.1.2 Monocultivo:
(9°15'37.34” Norte y 75°22'01.18” Oeste; Finca: “Marylinga”; área=0,0122 ha.).
Sitio donde se estableció un monocultivo de Yuca (Manihot sculenta Crantz)
(Ilustración 5).
24
Ilustración 4: Sitio de Potrero-Palmar.

3.1.3 Ambiente Natural:
(9°12'29.43” Norte y 75°22'38.68” Oeste; Finca:”La Juliana”; área=0,1385 ha.).
Relicto Boscoso preservado por muchos años, que es un remanente del
Bosque Seco Tropical (Bs-T) de la región (Ilustración 6).
25
Ilustración 6: Sitio de Bosque (fragmento de un Bosque
Seco Tropical Bs-T).
Ilustración 5: Sitio de Monocultivo de Yuca (Manihot
sculenta Crantz).

3.1.4 Muestreo.
Los muestreos se realizaron mediante transeptos que fueron establecidos al
azar; en los cuales se obtuvieron submuestras de los suelos de cada área
colectados de manera aleatoria, mediante el método de muestreo sistemático
radial (Divoire, s. f.) (Ilustración 7). Estos muestreos sistemáticos se realizaron
quincenalmente durante los periodo de lluvia y de sequía (desde principios de
diciembre de 2012 hasta mediados de mayo de 2013).
Las muestras de suelo fueron una profundidad de 20 cm, mediante un barreno
(de 3 cm de diámetro y 30 cm de largo) (Ilustración 8). Se tomaron 12
submuestras cada una equivalente a 200gr aproximadamente. Luego se
mezcló, obteniéndose una muestra de 2,4kg aproximadamente.
26
Ilustración 7: Modelo para el muestreo de suelo al
azar (Divoire, s.f.).

3.1.5 Manejo de las muestras:
De cada agroecosistema se mezclaron las submuestras hasta conformar una
muestra homogénea, a partir de la cual se toma una muestras de 0.50 kg para
el análisis de la composición de la comunidad de la nematofauna; Para su
transporte hasta el laboratorio, se depositaron en bolsas plásticas, que se
cerraron para evitar la deshidratación del suelo; simultáneamente se rotularon
teniendo en cuenta el sitio de donde fueron tomadas y la correspondiente
fecha y el número de cada una de ellas (Kleynhans, 1999). Las cuáles se
llevaron se procesaron en el laboratorio de Cultivos de tejidos vegetales –
sección Nematología de la Universidad de Sucre y se dejaron almacenadas
por 24 horas a 4°C en un refrigerador, hasta proceder al procesamiento de las
muestras para la extracción de los nemátodos.
27
Ilustración 8: Barrenas utilizadas para el
muestreo de suelos.

3.2 PROCESAMIENTO DE LAS MUESTRAS Y ANALISIS:
3.2.1 Extracción de los nemátodos:
Los nemátodos fueron extraídos usando el método de flotación en azúcar de
Jenkins (1964) modificado por Siller (1995), con los siguientes pasos:
– Cada una de las muestras de suelo se depositó en un balde,
agregándole 5 litros de agua, con el propósito de homogenizarlas, para facilitar
el proceso de la extracción de los nemátodos, se dejó reposar por 3 minutos
para sedimentar las partículas mas pesadas.
– Después la suspensión se tamizo en un sistema de tamices de 1mm,
100μ y 63μ de ojo de malla. Luego se procedió a recolectar los nemátodos, a
partir de cada uno de los dos últimos tamices.
– El tamizado, se centrifugó en tubos de 100 cm3
, a 5,000 rpm durante 5
minutos, eliminando el sobrenadante.
– Al sedimentado de cada tubo se le agregó una solución de sacarosa
500 g/l, agitándolos y luego se sometieron a una nueva centrifugación 5,000
rpm, durante 1 a 1.5 min.
– El sobrenadante con los nemátodos se pasó por el tamiz de 63 μ. De
inmediato, se procedió a hacer un lavado eliminando el azúcar. Seguidamente
se depositaron los nemátodos en viales de vidrio de 10mL para proceder a la
fijación para posteriormente realizar el conteo e identificación taxonómica a
través de un microscopio.
3.2.2 Muerte y fijación:
Se procedió a la muerte y fijación de los especímenes sumergiendo el vial en
un recipiente con agua caliente (90ºC) por 30 segundos, y luego se le agregó
un volumen igual a la suspensión de nemátodos una solución fijadora de 6%
formalina-2% glicerina (solución Golden para fijación de nemátodos), se dejó
28

reposar y se redujo al volumen hasta un volumen de 5mL, dejándose
preservados en esta solución indefinidamente hasta proceder al conteo y
montaje de láminas en glicerina por el método de Ryss (2003) y Seinhorst
(1959).
3.2.3 Conteo, separación e identificación
Para el conteo se tomó del vial 1 ml de la suspensión, se contó con la ayuda
de una cámara cuenta nemátodos, en un microscopio compuesto Leica
DM500, se repitió el procedimiento dos veces y el promedio de los conteos se
multiplicaron por 5 para obtener el número total estimado de nemátodos
presentes en el muestreo.
Los aumento de 40X y 100X se utilizó para el conteo, mientras que el de 400X
y 1000X se utilizó para la identificación a nivel de género, mediante las claves
taxonómicas propuestas por Mai et al, (1996) y Tarjan (1977), y de esta forma,
se confirmaron los correspondientes géneros presente en las muestras.
3.2.4 Montaje de Placas Permanentes:
Se tomaron aproximadamente 100 nemátodos al azar y procedió a realizar el
montaje de placas permanentes en glicerina anhídrida por el método
propuesto por Ryss (2003) y Seinhorst (1959). Para así ser transferidas a un
porta objetos, al cual se le colocó la laminilla sellada con parafina por el
método propuesto por Ryss (2003) (Ilustración 9) y por último se rotuló la
placa con el número, fecha y zona de colecta. Luego se observó a magnitudes
de 400X y 1000X y se les realizó mediciones de los individuos a través de un
micrómetro ocular de los siguientes parámetros (De Man, 1884) (Tabla 2):
29

3.2.5 Toma de muestras de suelo para análisis fisicoquímico:
3.2.5.1 Caracterización:
Para los análisis de suelo, se tuvo en cuenta los procedimiento de campo que
utilizado por el laboratorio de suelo de la Universidad de Sucre, según el cual,
las muestras se tomaron teniendo en cuenta el modelo de tres líneas que
adquieren la forma de la letra (N). Para los dos agroecosistema (Monocultivo
de yuca y potrero-palmar) y el ambiente natural (fragmento boscoso), se
muestrearon al profundidades de 0 a 30 cm, se sustrajo una muestra de 2 kg y
30
Ilustración 9: Montaje
permanente en parafina y
glicerina anhidra (Ryss, 2003).
Tabla 2: Medidas para la determinación taxonómica.
Mediciones en los nematodos
L
a
Longitud total / longitud del esófago
V Posición de la vulva / longitud total (expresado en porcentajes)
Longitud cola / anchura corporal a nivel del ano
Longitud total del nematodo (µm)
Lontitud total / anchura máxima
b
c Logitud total / longitud cola
c'

se depositaron en baldes limpios, las muestras se llevaron al laboratorio de
análisis de suelos y aguas (LASA) de la Universidad de Sucre, para las
correspondientes pruebas físicas y químicas.
3.2.5.2 Humedad edáfica:
Se realizó quincenalmente paralelo al muestreo de los nemátodos donde se
tomó aproximadamente un volumen de suelo de 150gr; se traslado
rápidamente al laboratorio para tomar el peso húmedo (en un recipiente
metálico previamente pesado) de la muestra, luego se sometió a secado en un
horno a 105°C por 24 horas; se dejó reposar hasta enfriar a temperatura
ambiente (sellado herméticamente para evitar absorber la humedad
atmosférica), se pesó nuevamente para obtener el peso seco y se determino
el porcentaje de humedad por la siguiente formula (Núñez, 1996; Sánchez
Iznaga, Herrera Suárez, Recarey Morfa, López Bravo, & González Cueto,
2010) :
%H.E.=
(B−C)
(C−A)
∗100
Donde:
A = Peso del recipiente metálico sin la muestra de suelo.
B = Peso del recipiente metálico con la muestra húmeda.
C = Peso del recipiente metálico con la muestra seca después de someterla
a 105°C por 24h.
31

3.3 PROCESAMIENTO DE DATOS.
3.3.1 Diversidad alfa (α):
La diversidad alfa (α) de la comunidad de la nematofauna, se estimó con base
en la cuantificación del número de individuos de cada uno de los géneros,
presente entre los hábitat estudiados.
3.3.2 Índices calculados para la comunidad de nemátodos:
Los índices calculados para esta investigación, se hicieron a partir de las
ecuaciones que propuso Yeates, et al. (1993) (Tabla 3):
3.3.3 Índice de Madurez Total de Yeates (1994) (IM=∑vi*fi):
El cálculo del índice de madurez se determinó teniendo en cuenta la
frecuencia relativa de cada género, los valores c-p asignado y el análisis de
los grupos tróficos de la comunidad de nemátodos bajo estudio (Leguizamo &
Parada, 2008), los cual se utilizaron como un indicador holístico del estado
general del suelo de los agroecosistemas de robledal y pastizal. Para ello se
utilizo la siguiente formula:
32
Tabla 3: Índices calculados para estudiar el
comportamiento de la comunidad de nemátodos en el
suelo.
ÍNDICES FÓRMULAS
Índice de Madurez total (IM))
Índice Riqueza de Margalef
Bootstrap
Chao 2
Diversidad (Shannon-Weiner)
Dominancia (Simpson)
(S −1)/ ln(N )
S +∑(1− p j)n
S +(L2
/2M)
−∑ Pi ln(Pi )
∑(Pi
2
)
I.M.=∑ vi∗f i

I.M.= ∑
n
vi∗ f i
Dónde:
vi = frecuencia relativa del género.
f i = valor del c-p para el género.
33

4 RESULTADOS.
4.1 Humedad del suelo:
A partir del mes de diciembre del 2012 hasta principios del mes de marzo del 2013
(época de baja precipitación o sequía), se observó un decrecimiento de la humedad
edáfica (% de humedad gravimétrica); mientras que a mediados del mes de marzo
hasta mediados del mes de mayo (época de alta precipitación o de lluvia), la
humedad edáfica aumentó gradualmente. El agroecosistema que más presentó un
mayor porcentaje de humedad fue el de “potrero – palmar”; mientras el
agroecosistema que expresó un menor porcentaje de humedad fue el monocultivo de
yuca (Manihot sculenta Crantz) (Tabla 4 e Ilustración 10):
34
Tabla 4: % de humedad de los sitios de estudio en función
a la fecha de muestreo.
%H.E.
Fecha Bosque Potrero-palmar Monocultivo
02/12/12 33,79 33,6 23,35
18/12/12 10,14 20,58 16,27
08/01/13 11,31 17,82 11,63
27/01/13 10,21 13,76 9,7
17/02/13 11,06 14,26 7,37
03/03/13 12,89 17,55 4,55
17/03/13 20,41 32,41 14,06
31/03/13 19,9 22,46 9,61
14/04/13 14,68 20,05 8,19
28/04/13 17,71 24,24 10,79
12/05/13 22,64 31,78 15,3

4.2 Composición taxonómica y abundancia:
Se obtuvieron un total de 16985 individuos (Tabla 5), comprendidos en 32 géneros y
un espécimen no determinado; 20 familias (Cyatholaimidae, Actinolaimida,
Dorylaimidae, Longidoridae, Qudsianematidae, Alaimidae, Monhysteridae,
Anatonchidae, Mononchidae, Mylonchulidae, Plectidae, Aphelenchoididae,
Aphelenchidae, Tylenchulidae, Tylenchulidae, Criconematoidae, Tylenchidae,
Panagrolaimidae, Prismatolaimidae y Tripylidae); 16 superfamilias (Chromadorina,
Dorylaimoidea, Alaimoidea, Ironoidea, Monhysteroidea, Mononchoidea, Plectoidea,
Rhabditoidea, Aphelenchoidea, Criconematoidea, Tylenchoidea, Cephaloboidea,
Panagrolaimoidea, Diphterophoroidea, Prismatolaimoidea y Tripyloidea); 9
subordenes (Chromadorina, Dorylaimina, Alaimina, Ironina, Monhysterina,
Mononchina, Plectina, Rhabditina y Tylenchina); y 7 órdenes (Chromadoria,
Dorylaimida, Enoplida, Monhysterida, Mononchida, Plectida y Rhabditida) (Tabla 6).
35
Ilustración 10: % de humedad de los sitios de estudio en función a la fecha de
muestreo.
02/12/12 02/02/13 02/04/13
0
5
10
15
20
25
30
35
40
% de humedad edáfica
(Humedad gravimétrica)
Bosque
Potrero-palmar
Monocultivo
Fecha de colecta
%dehumedad

El agroecosistema de Potrero-palmar la cual su especie predominante es la “Palma
amarga” (Sabal mauritiformis), presentó un mayor número de individuos con un total
de 7134, mientras que el ambiente natural fue el que presentó menor número de
individuos con un total de 3117 (Tabla 5) (ver fotografías de algunos géneros en el
anexo H).
36

37
Tabla 5: N° de individuos obtenidos por sitio y estaciónalidad.
Sitio Potrero - Palmar Bosque Monocultivo
Taxón Época Sequía Lluvia Sequía Lluvia Sequía Lluvia TOTAL
Psilenchus 28 88 37 3 3 0 159
Rotylenchulus 3 43 102 24 1872 1120 3164
Rhabditis 13 23 31 86 0 24 177
Criconemella 721 107 11 0 36 213 1088
Criconema 69 24 3 0 3 162 261
Xiphinema 3 0 409 496 8 21 937
C.f. Dorylaiminae 1054 1274 540 341 1236 743 5188
Tylenchus 102 1008 123 57 5 8 1303
Monhystera 5 13 23 0 13 0 54
Helicotylenchus 95 1937 129 192 334 190 2877
Alaimus 3 5 3 10 0 10 31
Acrobeles 79 76 45 34 51 11 296
Aphelenchoides 20 25 0 10 3 0 58
Anphidelus 0 13 81 24 96 36 250
Panagrolaimus 25 49 11 16 9 34 144
Actinolaimus 3 0 3 0 6 6 18
Aphelenchus 0 3 29 18 18 6 74
Tripyla 8 3 0 0 8 3 22
Encephalobus 27 8 8 3 0 10 56
Cephalobus 3 21 11 21 3 0 59
Pratylenchus 13 13 0 0 38 26 90
Tylocephalus 3 0 0 0 0 0 3
Discolaimus 0 0 13 5 23 3 44
Plectus 0 0 48 13 0 5 66
Discocriconemella 0 0 3 0 0 3 6
Prismatolaimus 0 10 3 0 6 6 25
Mylonchulus 20 47 0 0 52 28 147
Prionchulus 31 16 0 0 23 64 134
Paratylenchus 0 0 13 0 0 0 13
Iotonchus 0 0 16 8 0 0 24
N.D. Panagrolaimus 0 0 8 3 104 3 118
Acromadora 0 0 0 0 33 0 33
Ironus 0 0 14 3 0 10 27
Gracilacus 0 0 0 30 3 0 33
N.D.3 0 0 0 0 0 3 3
Trichodorus 0 0 0 3 0 0 3
Total por estación 2328 4806 1717 1400 3986 2748
16985
Total por Sitio 7134 3117 6734

El mayor número de individuos fue representado con el género C.f. Dorylaimus*
de
la familia Dorylaiminae con un número de individuos de 5188, seguido con 3164
individuos del genero Rotylenchulus y 2877 individuos del género Helicotylenchus
(Ilustración 11).
* Género no determinado de la familia Dorylaiminae.
38
Tabla 6: Clasificación taxonómica de los géneros encontrados de acuerdo a la clasificación a
De Ley & Blaxter (2002).
Orden Suborden Infraorden Superfamilia Familia Subfamilia Género
Chromadoria Chromadorina Chromadorina Cyatholaimidae Achromadora
Dorylaimida Dorylaimina Dorylaimoidea
Actinolaimidae Actinolaiminae Actinolaimus
Dorylaimidae Dorylaiminae C.f. Dorylaiminae*
Longidoridae Xiphineminae Xiphinema
Qudsianematidae Discolaimus
Enoplida
Alaimina Alaimoidea Alaimidae
Alaimus
Amphidelus
Ironina Ironoidea Ironidae Ironus
Monhysterida Monhysterina Monhysteroidea Monhysteridae Monhystera
Mononchida Mononchina Mononchoidea
Anatonchidae Iotonchus
Mononchidae Prionchulus
Mylonchulidae Mylonchulus
Plectida Plectina Plectoidea Plectidae
Wilsonematinae Tylocephalus
Plectinae Plectus
Rhabditida
Rhabditina Rhabditomorpha Rhabditoidea Rhabditidae Rhabditis
Tylenchina
Tylenchomorpha
Aphelenchoidea
Aphelenchoididae Aphelenchoides
Aphelenchidae Aphelenchus
Criconematoidea
Tylenchulidae Paratylenchinae Paratylenchus
Tylenchulidae Paratylenchinae Gracilacus
Criconematoidae
Discocriconemella
Criconemella
Criconema
Tylenchoidea
Hoplolaimidae
Rotylenchulus
Helicotylenchus
Pratylenchidae Pratylenchinae Pratylenchus
Tylenchidae
Boleodorinae Psilenchus
Tylenchinae Tylenchus
Cephalobomorpha Cephaloboidea Cephalobidae
Acrobeles
Encephalobus
Cephalobus
Panagrolaimorpha panagrolaimoidea Panagrolaimidae
Panagrolaimus
N.D. Panagrolaiminae
Triplonchida
Diphterophorina Diphterophoroidea Trichodoridae Trichodorus
Tobrilina Prismatolaimoidea Prismatolaimidae Prismatolaimus
Tripylina Tripyloidea Tripylidae Tripyla
No determinado No determinado No determinado No determinado No determinado No determinado N.D. 3

4.3 Composición de la diversidad funcional:
Los nemátodos se agruparon en 5 gremios tróficos basados en la información de
Yeates et al (1993), que son fitófagos o fitoparásitos (que se alimentan de las raíces
de las plantas), micófagos o fungívoros (que se alimentan de micelios de hongos que
se encuentran en los suelos), bacterívoros (que se alimentan de las bacterias en el
suelos cuando hay descomposición de la materia orgánica), predadores (que se
alimentan de otros nemátodos y algunos pueden optar por canibalismo, actúan como
control biológico) y omnívoros (pueden actuar como predador, bacterívoro, fitófago,
etc.) (Tabla 7).
39
Ilustración 11: Rangos por número de individuos de los
géneros encontrados.

El gremio fitófago fue el que siempre se mantuvo en mayor proporción a los demás
gremios alimenticios, tanto en las épocas de sequía (con un 51% correspondiendo a
4098 individuos) como en las épocas de lluvia (con un 63% correspondiendo a 5677
individuos), que en total siempre mantuvo su mayor proporción en relación a los
demás gremios alimenticios (Tabla 8 e Ilustración 12).
40
Tabla 7: Clasificación por habito alimentario de los géneros de
nemátodos acorde al trabajo de Yeates et al (1993).
Gremio alimenticio Género Referencia
Bacterívoros
Rhabditis Dujardin, 1845
Alaimus de Man, 1880
Acrobeles Linstow, 1877
Amphidelus Thorne, 1939
Panagrolaimus
Encephalobus Steiner, 1963
Cephalobus
Tylocephalus Crossman, 1933
Plectus
Prismatolaimus de Man, 1880
N.D. Panagrolaiminae
Acromadora Cobb, 1913
N.D.3
Fitófagos
Rotylenchulus
Criconemella De Grisse & Loof, 1965
Criconema Hofmänner & Menzel, 1914
Xiphinema Cobb, 1913
Tylenchus Bastian, 1865
Helicotylenchus
Pratylenchus Filipjev, 1936
Discocriconemella De Grisse & Loof, 1965
Paratylenchus
Gracilacus Raski, 1962
Trichodorus
Micófagos
Psilenchus
Aphelenchoides Fischer, 1894
Aphelenchus
Omnívoros
Dorylaiminae de Man, 1876
Discolaimus
Predadores
Monhystera Bastian, 1865
Actinolaimus Menzel & Micol. in Micol., 1925
Tripyla
Mylonchulus
Prionchulus
Iotonchus
Ironus Bastian, 1865
Fuchs, 1930
Bastian, 1865
Bastian, 1865
Linford &Oliveira, 1940
Steiner, 1945
Micoletzky, 1922
Cobb, 1913
De Man, 1921
Bastian, 1865
Cobb, 1913
Bastian, 1865
(Cobb, 1916) Pennak, 1953
(Cobb, 1916) Wu and Hoeppli, 1929
(Cobb, 1916) Altherr, 1950

4.3.1 Potrero-palmar:
Durante la época de sequía el gremio de los omnívoros estuvo en mayor
representación con 1054 número de individuos (correspondiendo a un 45%); en tanto
que en la época de lluvia, los fitófagos tuvieron la mayor representatividad con 3132
individuos (correspondiendo a un 65%) (Ilustración 13 y Tabla 9).
41
Tabla 8: Distribución de los nemátodos por gremios tróficos.
Gremio Sequía Lluvia En Total
Bacterívoro 704 557 1261
Fitófago 4098 5677 9775
Micófago 138 153 291
Omnívoro 2866 2366 5232
Predador 225 201 426
Ilustración 12: Distribución porcentual de los gremios tróficos de los nematodos por estaciones.
Sequía Lluvia En Total
0%
20%
40%
60%
80%
100%
9% 6% 7%
51% 63% 58%
2%
2%
2%
36%
26% 31%
3% 2% 3%
Distribución porcentual
(Habitos alimentícios)
Predador
Omnívoro
Micófago
Fitófago
Bacterívoro

4.3.2 Bosque (Ambiente Natural):
La mayor representatividad siempre la tuvieron los del gremio fitófagos, tanto para
los meses de sequía (un 46% con 793 individuos), como los de lluvia (un 57% con
802 individuos) (Ilustración 14 y Tabla 10).
42
Tabla 9: Distribución de los nemátodos
por gremios tróficos en Potrero - Palmar.
Potrero - palmar
Gremio Sequía Lluvia
Bacterívoro 153 205
Fitófago 1006 3132
Micófago 48 116
Omnívoro 1054 1274
Predador 67 79
Ilustración 13: Distribución porcentual de los nematodos por gremios tróficos
en el Potrero - Palmar.
Sequía Lluvia
0%
20%
40%
60%
80%
100%
7% 4%
43%
65%
2%
2%45%
27%
3% 2%
Potrero - Palmar
(Gremios alimentícios)
Predador
Omnívoro
Micófago
Fitófago
Bacterívoro

4.3.3 Monocultivo de Yuca (Manihot sculenta Crantz):
Los nemátodos perteneciente al gremio de los fitófagos fue el más representativo
tanto en los meses de sequía (un 58% con 2299 individuos), como también ocurrió
en los meses lluviosos (un 63% con 1743 individuos) (Ilustración 15 y Tabla 11).
43
Tabla 10: Distribución de los nemátodos
por gremios tróficos en Bosque (Ambiente
natural).
Bosque (A. natural)
Fitófago 793 802
Micófago 66 31
Omnívoro 553 346
Predador 56 11
Ilustración 14: Distribución porcentual de los nematodos por gremios tróficos en
el Bosque (Ambiente natural).
Sequía Lluvia
0%
20%
40%
60%
80%
100%
15% 15%
46% 57%
4%
2%
32% 25%
3% 1%
Ambiente Natural (Bosque)
(Gremios alimentícios)
Predador
Omnívoro
Micófago
Fitófago
Bacterívoro

44
Tabla 11: Distribución de los nematodos
por gremios tróficos en monocultivo de
Yuca (Manihot sculenta Cratz).
Monocultivo
Fitófago 2299 1743
Micófago 24 6
Omnívoro 1259 746
Predador 102 111
Ilustración 15: Distribución porcentual de los nematodos por gremios tróficos en
el Monocultivo de Yuca (Manihot sculenta Crantz).
Sequía Lluvia
0%
20%
40%
60%
80%
100%
8% 5%
58% 63%
1% 0%
32% 27%
3% 4%
Monocultivo de Yuca (M. sculenta)
(Gremios tróficos)
Predador
Omnívoro
Micófago
Fitófago
Bacterívoro

4.4 Diversidad alfa (α):
4.4.1 Curva acumulatoria por géneros:
4.4.1.1 Agroecosistema de Potrero – palmar:
En los diferentes estimadores (ACE, ICE, Chao1, Chao2, Jackniffe1, Jackniffe2 y
Bootstrap), se calculó que sobrepasó a más del 100% de los géneros acumulados
encontrados es este sitio de estudio (Ilustración 16 y Anexo G), por lo que se dice
que es un inventario altamente confiable.
4.4.1.2 Ambiente natural (Bosque):
Al igual que el agroecosistema de Potrero – palmar, en los diferentes estimadores
(ACE, ICE, Chao1, Chao2, Jackniffe1, Jackniffe2 y Bootstrap), se pudo calculares
valores que sobrepasan al 100%, por lo que se dice que es un inventario altamente
confiable (Ilustración 17 y Anexo G).
45
software Estimates 6.0b del sitio de potrero - palmar.
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
0
20
40
60
80
100
Curva acumulatoria por géneros
(Potrero-Palmar)
Sobs
ACE
ICE
Chao1
Chao2
Jack1
Jack2
Bootstrap
N° de colecta
N°detaxas

4.4.1.3 Monocultivo de Yuca (Manihot sculenta Crantz):
En éste sitio también se alcanzó un porcentaje mayor del 100% de lo inventariado
calculados por los diferentes estimadores (ACE, ICE, Chao1, Chao2, Jackniffe1,
Jackniffe2 y Bootstrap), por lo que también es un inventario bastante confiable
(Ilustración 18 y Anexo G).
46
Ilustración 17: Curva acumulatoria por géneros aleatorizada 100 veces por el software
Estimates 6.0b del sitio de Bosque (ambiente natural).
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
0
20
40
60
80
100
(Ambiente natural)
Sobs
ACE
ICE
Chao1
Chao2
Jack1
Jack2
Bootstrap
N° de colecta
N°detaxas

4.5 Índices de diversidad:
El agroecosistema de monocultivo fué el que mayormente, fue el que presentó un
valor mayor en la dominancia (0,2931) y una mayor riqueza (3,517 según la riqueza
de Margalef).
El Sitio de Bosque (Ambiente natural), es donde se obtuvo una mayor diversidad de
Shannon-Weaver (2,193), una mayor equidad entre la distribución de los géneros
(0,3092 según la equidad de Heip “Evennes_e^H/S”) (Tabla 12 y Ilustración 19).
47
software Estimates 6.0b del sitio de Monocultivo de Yuca (Manihot sculenta
Crantz).
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
0
20
40
60
80
100
(Monocultivo de Yuca)
Sobs
ACE
ICE
Chao1
Chao2
Jack1
Jack2
Bootstrap
N° de colecta
N°detaxas

4.6 Relación de la diversidad de nemátodos por estaciones:
4.6.1 Ambiente natural:
Levemente disminuyó la diversidad de Shannon-weaver de manera significativa
según el test de Hutcheson (1970), la equidad de Heip y la riqueza de Margaleff en
la época lluviosa (Ilustración 20). El único parametro que tuvo un aumento como
caso contrario a los demás fue la dominancia de Simpson ya que es un índice de
función inversa a los demás (Ilustración 20).
48
Tabla 12: Comparación de la diversidad de los sitios de estudio.
Sitio Potrero – Palmar Bosque Monocultivo
0,2266 0,1843 0,2931
1,817 2,193 1,727
0,2461 0,3092 0,1757
2,705 3,481 3,517
Dominance_D
Shannon_H
Evenness_e^H/S
Margalef
Ilustración 19: Comparación de la diversidad de los sitios de estudio.
Potrero – Palmar
Bosque
Monocultivo
0 0,5 1 1,5 2 2,5 3 3,5 4
Índices de diversidad
Dominance_D
Shannon_H
Evenness_e^H/S
Margalef
Valores de índices
Sitios

El comportamiento de los nemátodos del suelo en éste sitio según la lluvia no fue tan
relevante según los diferentes índices como la diversidad de Shannon-Weaver que
significativamente no mostró diferencias en sequía y lluvia, excepto par la riqueza
que tuvo un cambio muy pequeño entre la sequía y lluvia (Ilustración 21).
49
Ilustración 20: Diversidad en relación a las estaciones en el Ambiente natural.
Sequía_
Lluvia
0 0,5 1 1,5 2 2,5 3 3,5 4
0,18
0,21
2,24
2
0,36
0,34
3,36
2,9
Ambiente natural
(Diversidad en relación a las estaciones)
Dominance_D
Shannon_H
Evenness_e^H/S
Margalef
Épocas
a
b

El comportamiento de la diversidad de los nemátodos del suelo fue inverso a la
diversidad de los anteriores sitios expuestos, donde aumentaron los valores de los
índices de diversidad en las epocas lluviosas, como la diversidad de Shannon –
Weaver de manera significativa según el test de Hutcheson (1970), donde solamente
la dominancia de Simpson disminuyó, porque en la época seca predominó mucho el
género Rotylenchulus (hasta 1872 individuos) (Tabla 5 y Ilustración 22).
50
Ilustración 21: Diversidad en relación a las estaciones en el Potrero-palmar.
Sequía
Lluvia
0 0,5 1 1,5 2 2,5 3
0,31
0,28
1,64
1,61
0,24
0,23
2,71
2,48
Potrero -Palmar
Dominance_D
Shannon_H
Evenness_e^H/S
Margalef
Épocas
a
a

4.7 Respuesta de los nemátodos en relación a la humedad del suelo.
4.7.1 Ambiente natural (Bosque):
En este sitio la respuesta de los nemátodos en relación al porcentaje de humedad del
suelo es muy bajo, excepto para la equidad vs % de humedad donde hay una leve
correlación del 48,68% (Ilustración 23).
51
Ilustración 22: Diversidad en relación a las estaciones en el Monocultivo de Yuca.
Sequía
Lluvia
0 0,5 1 1,5 2 2,5 3 3,5
0,33
0,25
1,55
1,83
0,19
0,24
2,9
3,16
Monocultivo de Yuca
Dominance_D
Shannon_H
Evenness_e^H/S
Margalef
Épocas
a
b

Ilustración 23: Regresión lineal de los nemátodos del suelo en relación al % de humedad del suelo en
el sitio de ambiente natural (Bosque).
52
1,3 1,4 1,5 1,6 1,7 1,8 1,9 2 2,1 2,2 2,3
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Shannon vs %HE
r=0,229996728
Div. Shannon
%dehumedad
0,35 0,4 0,45 0,5 0,55 0,6 0,65 0,7 0,75
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Equidad vs %HE
r=0,48681674
Equidad de Heip
%dehumedad
1 1,2 1,4 1,6 1,8 2 2,2 2,4 2,6 2,8
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Riqueza vs %HE
r=-0,01771649
Riqueza de Margalef
%dehumedad
0 100 200 300 400 500 600
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Ind. vs %HE
r=-0,19237802
N° de individuos
%humedad
0,1 0,15 0,2 0,25 0,3 0,35 0,4
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Dom vs %HE
r=-0,32933467
Dominancia
%dehumedad

4.7.2 Potrero – Palmar :
suelo es un poco mas alto que el en sitio de bosque (ambiente natural), donde en los
índices de dominancia de Simpson y la diversidad de Shannon-Weaver tuvo mayor
respuesta a la humedad (62,02% en la dominancia y un 49,29% en la diversidad de
Shannon-Weaver (Ilustración 24).
53

el sitio de Potrero -Palmar.
54
0,22 0,240,260,28 0,3 0,32 0,34 0,360,38 0,4
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Dominancia vs %HE
r=-0,62026766
Dominancia de Simpson
%dehumedad
1,2 1,3 1,4 1,5 1,6 1,7 1,8
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Shannon vs %HE
r=0,49292558
Diversidad de Shannon-Weaver
%dehumedad
0,25 0,3 0,35 0,4 0,45 0,5 0,55
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Equidad vs %HE
r=0,333150411
Equidad de Heip
%dehumedad
1 1,2 1,4 1,6 1,8 2 2,2 2,4
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Riqueza vs %HE
r=0,21354992
Riqueza de Margalef
%dehumedad
0 500 1000 1500 2000 2500
0
5
10
15
20
25
30
35
40
N° Ind vs %HE
r=0,029600183
N° de Individuos
%dehumedad

suelo es un poco mas alto que el en sitio de bosque (ambiente natural), donde en los
índices de dominancia de Simpson y la diversidad de Shannon-Weaver tuvo mayor
respuesta a la humedad (62,02% en la dominancia y un 49,29% en la diversidad de
Shannon-Weaver (Ilustración 25).
55

el sitio de Monocultivo de Yuca (Manihot sculenta Crantz).
56
0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7
0
5
10
15
20
25
Dominancia vs %HE
r=0,116630661
Dominancia de Simpson
%dehumedad
0,8 1 1,2 1,4 1,6 1,8 2
0
5
10
15
20
25
Shannon vs %HE
r=-0,04359902
Diversidad de Shannon-weaver
%dehumedad
0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6
0
5
10
15
20
25
Equidad vs %HE
r=-0,0751952
Equidad de Heip
%dehumedad
1,2 1,4 1,6 1,8 2 2,2 2,4 2,6 2,8
0
5
10
15
20
25
Riqueza vs %HE
r=0,126954126
Riqueza de Margalef
%dehumedad
0 500 1000 1500 2000
0
5
10
15
20
25
N° ind vs %HE
r=-0,47318776
N° de individuos
%dehumedad

Generalmente los géneros de nemátodos encontrados respondieron de manera
positiva al porcentaje de humedad edáfica (humedad gravimétrica), caso que no
ocurrió con el género Rotylenchulus que mostró un comportamiento atípico al resto
de los demás géneros de manera negativa al porcentaje de humedad como lo
muestra el análisis de ordenamiento RDA (análisis de redundancia) (Ilustración 26).
57
Ilustración 26: Análisis de redundancia “RDA” (análisis de ordenación) de
los géneros de nematodos encontrados en respuesta al % de humedad del
suelo, realizado con el software R versión 1.15.1.

4.1 Índice de Madurez (Yeates, 1994).
El sitio de ambiente natural (fragmento arbóreo) fue el que mayormente expresó el
valor más alto del índice de madurez con 3,66, mientras que el de menor valor del
índice lo expresó el agroecosistema de Potrero-palmar (Ilustración 27).
58
Ilustración 27: Índice de madurez total de los sitios de estudio.
Ambiente Natural Potrero-Palmar Monocultivo-yuca
2,8
3
3,2
3,4
3,6
3,8 3,66
3,1
3,29
Índice de Maduréz Total
(I.M.)
Sitios
I.M.

5 ANALISIS DE RESULTADOS.
5.1 Humedad del suelo:
En el agroecosistema de Potrero-palmar siempre se mantuvo mayor la humedad del
suelo debido a que es de textura franco arcillosa (Anexo J) y protegida de las
solarizaciones por la uniforme cobertura de pasto colosuana (Bothriochloa pertusa
(L) A. Camus), caso contrario al del monocultivo de Yuca (Manihot sculenta Crantz),
que siendo de textura arenosa, presenta una alta macroporosidad donde el agua
drena fácilmente. Además en las prácticas tradicionales de monocultivos de la región
donde se pone en práctica la eliminación de la vegetación arvense y la quema antes
del sembrado, la mayor parte del suelo se encuentra expuesta a las intensas
solarizaciones favoreciendo así a una mayor evapotranspiración del agua
higroscópica contenida en el suelo.
5.2 Composición taxonómica y abundancia:
Debido a la practica de los monocultivos los géneros fitófagos tienen una mayor
proliferación convirtiéndose así en plagas, ya que al eliminar la diversidad que existe
en la vegetación arvense, se desequilibra la diversidad en las comunidades de los
nemátodos del suelo y otros organismos edafológicos que puedes actuar como
control biológico de los nemátodos fitófagos. Por eso se dio una mayor proliferación
del género Rotylenchulus (con 1872 individuos en sequía y 1120 individuos en lluvia)
(Tabla 5) es de mayor importancia económica en muchos cultivares produciéndoles
perdidas de mayor relevancia. nemátodos fitófagos como el género Rotylenchulus, y
otro géneros fitófafos como Meloidogyne y Helicotylenchus (Castaño Zapata, 2009;
Hernández, Castillo, Ocampo, & Wyckhuys, 2011; Lozano Tovar, Rozo Wilches,
Nataly Quiroga Rojas, & Lozano, 2008), favorece el incremento del uso de
59

agroquímicos, lo que ocasiona perjuicios de la salud humana y daños al medio
ambiente (Guerrero & Hoyos, 2011; Villegas, Ocampo, & Castillo, 2011).
5.3 Composición de la diversidad funcional:
En agroecosistemas como los monocultivos siempre se ve afectado por la ata
proliferación de los nemátodos fitófagos hasta alcanzar magnitudes de plagas y esto
es debido a que se rompe este equilibrio de éste pequeño ecosistema edáfico al
eliminar la diversidad de la vegetación del suelo. En suelo donde hay diversidad de la
vegetación, se mantienen en proporciones casi equilibradas los demás gremios
alimenticios de la nematofauna del suelo, en donde algunos como la presencia de
predadores y omnívoros que según Rodriguez-Kabana (1987), actúan como
antagonistas de los fitófagos, regulando así la poblaciones de éstos.
5.4 Diversidad alfa (α):
5.4.1 Curva acumulatoria por géneros:
Los porcentajes de los estimadores que dieron un valor entre 100% a >100% (anexo
G) nos reveló que se realizó un inventario de éstos organismo bastante confiable,
porque según Jimenez – Valverde (2001) considera un inventario bastante fiable
cuando los estimadores sobrepasen un 70% porque según los estimado por la
ecuación de Clench (Dato no publicado), después de sobrepasar éste porcentaje, la
diversidad alcanza una estabilidad; y según Villarreal et al (2004) considera que un
inventario es bastante fiable cuando sobrepasen valores de un 85%.
60

5.4.2 Índices de diversidad:
La mayor riqueza de especímenes según el índice de Margaleff (3,481 en el sitio de
Ambiente natural (Bosque) y 3,517 en el sitio de Monocultivo de Yuca (Manihot
sculenta Crantz)) (Ilustración 19 y Tabla 12), es debido a que el suelo en estos sitio
son de textura franca arenosa y arenosa franca (Anexo I & K). El gremio de los
fitófago de los nemátodos del suelo expresó su mayor predominio en estos tipos de
suelo (Ilustración 14 y 15), concordando con los trabajos de (Olabiyi, Olayiwola, &
Oyediran, 2009) en el suroeste de Nigeria que demostró que la mayor riqueza de los
nematodo fitoparásitos o fitófagos se da más en suelos de textura arenosa. Además
según Alejandro Esquivel (1996), los suelos arenosos presentan las mejores
condiciones para el movimiento de los nemátodos. Por el contrario en los suelos con
altos contenidos de arcilla o de textura muy gruesa inhiben el movimiento de los
nemátodos. Por esto la menor riqueza expresada por el sitio de potrero-palmar
(Ilustración 19 y Tabla 12) es debido a que el suelo de éste sitio de estudio es de
naturaleza arcillosa y con un grado de compactación mayor, dada por la practica del
pastoreo del ganado. Por eso es importante la la estructura y textura del suelo sobre
los nemátodos fitófagos y según Wallace (1958) hay un tamaño óptimo de partícula
para el movimiento de cada especie de nematodo. Aparentemente el tamaño del
poro afecta la facilidad con la que los nemátodos del suelo puedan desplazarse a
través de este. A diferencia de las raíces de las plantas, los nemátodos no pueden
ejercer una suficiente presión para forzar y pasar entre las partículas de los
agregados del suelo (Stirling, 1991), en éste sentido el movimiento de los nemátodos
en el suelo están relacionado con el diámetro de los poros, el diámetro del nematodo
y la cantidad de agua en el espacio poroso (Esquivel, 1996). Un nematodo no puede
moverse entre las partículas del suelo cuando el diámetro de los poros es menor que
el ancho del cuerpo del nematodo (Washington, 1978). En cuanto al contenido de
humedad del suelo, durante la época lluviosa el gremio fitófago aumentó (Ilustración
13, 14 y 15), esto es favorecido por la cantidad de agua entre los poros de las
partículas del suelo, donde pueden haber aumentado su movilidad a través de este.
61

5.5 Relación de la diversidad de nemátodos por estaciones:
5.5.1 Ambiente natural:
La disminución de la diversidad de la nematofauna en es debido a la presencia de la
materia orgánica, que en presencia de humedad, ésta comienza a descomponerse
por acción de las bacterias celulolíticas que degradan los restos vegetales, de esta
forma disminuye el pH de los suelos tornándolos de naturaleza ácida que afecta de
manera directa e indirecta las poblaciones de los nemátodos fitófagos (Don C.
Norton, 1989). Además los suelos saturados también constituyen una limitante para
los nemátodos, muchas especies se ven afectada debido a que decrece el contenido
de oxígeno, por lo tanto bajo condiciones saturadas se producen sustancias tóxicas
como ácido butírico, ácido propiónico y sulfuro de hidrógeno que son letales
(Esquivel, 1996).
La diversidad de la nematofauna en las diferentes épocas no expresó cambios
significativos, debido a que la composición y textura del suelo es de naturaleza
franco arcillosa (ver anexo J); la fuerza de cohesión entre las partículas es mayor
entre si en comparación a otros tipos de suelo y por que el tamaño de los poros
impide le movimiento de lo nemátodos y otros organismos edáficos, retardando las
funciones que estos cumplen en los ciclos biológicos de estos, por lo tanto no hubo
variación significativa entre las dos épocas muestreadas.
62

Nematofauna bioindicadora de la calidad del suelo, en un bosque, un monocultivo y un agroecosistema ganadero en el municipio de sincelejo, departamento de sucre, colombia.

Nematofauna bioindicadora de la calidad del suelo, en un bosque, un monocultivo y un agroecosistema ganadero en el municipio de sincelejo, departamento de sucre, colombia.

Recomendados

Recomendados

Más contenido relacionado

La actualidad más candente

La actualidad más candente (19)

Similar a Nematofauna bioindicadora de la calidad del suelo, en un bosque, un monocultivo y un agroecosistema ganadero en el municipio de sincelejo, departamento de sucre, colombia.

Similar a Nematofauna bioindicadora de la calidad del suelo, en un bosque, un monocultivo y un agroecosistema ganadero en el municipio de sincelejo, departamento de sucre, colombia. (20)

Último

Último (20)

Nematofauna bioindicadora de la calidad del suelo, en un bosque, un monocultivo y un agroecosistema ganadero en el municipio de sincelejo, departamento de sucre, colombia.