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                                          Impacto de la cirugía de la epilepsia infantil
                                          en el rendimiento intelectual
                                          Cecília Souza-Oliveira, Sara Escorsi-Rosset, Vera C. Terra, Marino Muxfeldt-Bianchin,
                                          Hélio R. Machado, Américo C. Sakamoto



         Servicio de Neurociencias        Introducción. La cirugía de la epilepsia podría ser una opción terapéutica muy prometedora para el control de las crisis en
          y Ciencias de la Conducta
(C. Souza-Oliveira, S. Escorsi-Rosset,
                                          pacientes con crisis refractarias que no responden a la medicación. Otro factor importante a favor de la opción quirúrgica
V.C. Terra, A.C. Sakamoto); Servicio      son los resultados cognitivos.
 de Neurocirugía (H.R. Machado);
 Facultad de Medicina de Ribeirão         Objetivo. Investigar la correlación entre los resultados tanto de las crisis como cognitivos tras la cirugía para tratar la epi-
 Preto; Universidad de São Paulo;         lepsia en una población pediátrica.
         Ribeirão Preto, SP, Brasil.
    Departamento de Neurología;           Pacientes y métodos. Se evaluó de manera retrospectiva a un total de 59 pacientes pediátricos antes y al menos seis me-
     Servicio de Medicina Interna;
                                          ses después de la cirugía mediante la tercera edición de la escala de inteligencia para niños de Wechsler (escala global,
Universidad Federal de Rio Grande
    do Sul; Porto Alegre, RS, Brasil      escala verbal y escala manipulativa). Se dividió a los pacientes en dos grupos en función de la presencia o ausencia de la
            (M. Muxfeldt-Bianchin).       mejoría del control de las crisis tras la cirugía. Los datos que se recogían de cada niño incluían: tipo de epilepsia, etiología,
                Correspondencia:          edad de comienzo de la epilepsia, duración de la epilepsia y frecuencia de las crisis.
       Dra. Cecília Souza Oliveira.
        Universidad de São Paulo.
                                          Resultados. Al comparar los datos mediante un análisis multivariado de la varianza se observaron diferencias significa-
       14048-900 Ribeirão Preto,          tivas en las escalas global, verbal y manipulativa preoperatorias (p = 0,01) con unos resultados mejores en el grupo con
                 São Paulo, Brasil.       reducción de las crisis que en el grupo sin reducción de las crisis. El grupo con mejoría de las crisis consiguió una mejoría
                             Fax:         significativa en la escala manipulativa (p = 0,01) y el grupo sin mejoría de las crisis obtuvo un empeoramiento significati-
                 +55 16 36330760.         vo en la escala verbal (p = 0,01).
                          E-mail:         Conclusiones. Nuestros resultados sugieren que el éxito de la cirugía para el tratamiento de la epilepsia en la infancia
          cecilia@rnp.fmrp.usp.br
                                          cuando se logra un control de las crisis podría conllevar también una mejoría en la escala manipulativa, mientras que la
  Aceptado tras revisión externa:         persistencia de las crisis podría empeorar la escala verbal.
                         19.07.11.
                                          Palabras clave. Cirugía. Crisis. Cognitivo. Epilepsia. Infantil. Inteligencia. Refractario.
           Cómo citar este artículo:
Souza-Oliveira C, Escorsi-Rosset S,
   Terra VC, Muxfeldt-Bianchin M,
Machado HR, Sakamoto AC. Impacto
                                          Introducción                                                           Los pacientes con epilepsia refractaria podrían
 de la cirugía de la epilepsia infantil
     en el rendimiento intelectual.                                                                          beneficiarse de la cirugía, aunque se precisan más
      Rev Neurol 2012; 54: 214-21.        La epilepsia es el trastorno neurológico infantil más              estudios que incluyan videoelectroencefalograma, re-
    © 2012 Revista de Neurología          habitual y su mayor incidencia se da durante el pri-               sonancia magnética estructural y funcional, así como
                                          mer año de vida de estos pacientes [1-3]. Se define                evaluación clínica, social, psiquiátrica y neuropsico-
          English version available
          at www.neurologia.com
                                          como un grupo de enfermedades crónicas del siste-                  lógica. En este contexto, la evaluación neuropsicoló-
                                          ma nervioso central que se caracterizan por crisis                 gica puede ser útil para definir el perfil cognitivo
                                          recurrentes y no provocadas, con diversas etiolo-                  básico, determinar las habilidades adaptativas de los
                                          gías y manifestaciones clínicas [4,5].                             niños, asesorar a padres y docentes en la compren-
                                             A pesar de los avances farmacológicos y del uso                 sión de la repercusión de la epilepsia sobre el intelec-
                                          adecuado de la medicación antiepiléptica, aproxi-                  to, proporcionar ayuda en la elaboración de progra-
                                          madamente un 25% de estos niños y adolescentes                     mas educativos individualizados o en la planificación
                                          padece crisis resistentes al tratamiento [6]. En estos             de la rehabilitación cognitiva, y, en algunos casos,
                                          casos el tratamiento quirúrgico de la epilepsia po-                contribuye a identificar la lateralización y localiza-
                                          dría ser una alternativa terapéutica prometedora                   ción de la disfunción cognitiva [11,12].
                                          para el control o la reducción de las crisis en pa-                    Desde un punto de vista neuropsicológico, la
                                          cientes con crisis focales o hemisféricas [7]. Nume-               mayoría de estudios indica que el riesgo de déficits
                                          rosos estudios indican que con el tratamiento qui-                 cognitivos aumenta en pacientes con epilepsia in-
                                          rúrgico de la epilepsia en niños se obtienen a me-                 fantil resistente al tratamiento, teniendo en cuenta
                                          nudo resultados satisfactorios, similares a los resul-             que en general se trata de pacientes con una eleva-
                                          tados conseguidos en adultos [8-10].                               da frecuencia de crisis, en tratamiento con dosis



214                                                                                                               www.neurologia.com  Rev Neurol 2012; 54 (4): 214-221
Impacto de la cirugía de la epilepsia infantil en el rendimiento intelectual




elevadas de medicación antiepiléptica (con frecuen-        tual grave que impidiese la correcta comprensión
cia varias medicaciones) y con una vida académica          de las pruebas que se debían realizar.
y social limitada [13,14].                                    La clasificación de los síndromes epilépticos se
   Otros factores, como la duración de la epilepsia,       realizó según la clasificación de Engel [21] y la etio-
la edad de comienzo de ésta, la frecuencia de las          logía probable se definió teniendo en cuenta los ha-
crisis, el uso de monoterapia o politerapia y la etio-     llazgos de las imágenes de resonancia magnética.
logía subyacente parecen contribuir a los déficits         Los datos demográficos y clínicos que se recogieron
cognitivos [15-17].                                        de cada niño incluían síndrome epiléptico, etiología
   Existen pruebas de que la presencia de crisis a lo      de la epilepsia, localización de la cirugía (temporal
largo del tiempo tiene efectos deletéreos significati-     o extratemporal), medicación antiepiléptica (uso de
vos sobre los procesos cognitivos, hecho que tiene         monoterapia o politerapia), edad de comienzo de la
una especial relevancia en los niños [4,18].               epilepsia (edad del niño al tener la primera crisis),
   Además del impacto sobre la reducción o des-            duración de la epilepsia (período entre la primera
aparición de las crisis tras la cirugía de la epilepsia,   crisis y la fecha de la evaluación neuropsicológica
otro factor importante a favor de la opción quirúr-        prequirúrgica), frecuencia de las crisis (diarias o
gica son los resultados cognitivos. Por lo tanto, al       bien semanales, mensuales…), edad del niño en el
plantearse el abordaje quirúrgico, también se deben        momento de la evaluación neuropsicológica y tiem-
tomar en consideración aspectos del desarrollo mo-         po de reevaluación (período entre el día de la ciru-
tor, cognitivo y conductual, dado que con frecuen-         gía y el día de la evaluación neuropsicológica post­
cia los niños llevan a cabo actividades que requie-        operatoria).
ren tareas cognitivas y de aprendizaje [19].
   Sin embargo, a pesar de la relevancia de la ciru-       Evaluación cognitiva
gía de la epilepsia, se observó que existen pocos es-
tudios que relacionen los resultados en la reducción       La evaluación cognitiva se iniciaba mediante una en-
de las crisis y los resultados cognitivos, especial-       trevista clínica con los responsables del niño sobre
mente en la población infantil [20]. El objetivo de        temas relacionados con la escuela, el rendimiento
este estudio era investigar la relación entre los re-      académico, las quejas cognitivas, aspectos conduc-
sultados sobre las crisis y los resultados cognitivos      tuales y psicosociales y algunos temas relacionados
tras el tratamiento quirúrgico de la epilepsia en la       con la epilepsia (edad de inicio, duración de ésta, fre-
población pediátrica.                                      cuencia de las crisis y medicación antiepiléptica).
                                                              Tras la entrevista clínica, en función de la edad y
                                                           el perfil cognitivo del niño, un neuropsicólogo ex-
Pacientes y métodos                                        perimentado realizaba con los padres un test de
                                                           conducta adaptativa o realizaba una evaluación
Muestra                                                    neuropsicológica completa con el paciente. La ba-
                                                           tería de pruebas neuropsicológicas incluía un test
Se analizaron retrospectivamente 59 pacientes pe-          completo del cociente intelectual (CI), una prueba
diátricos con edades comprendidas entre los 6 y los        de memoria verbal (inmediata y a los 30 minutos),
16 años, afectos de una epilepsia médicamente in-          una prueba de memoria no verbal (inmediata y a
tratable, que habían sido sometidos a cirugía resec-       los 30 minutos), fluidez verbal y semántica, capaci-
tiva para el tratamiento de ésta entre marzo del           dad denominativa, tests de atención, funciones eje-
2005 y enero del 2010. Se evaluaron en el Hospital         cutivas y organización visuoperceptiva.
das Clínicas de Ribeirão Preto, de la Universidad de          En este estudio se sometió a todos los niños a
São Paulo, en Brasil, mediante las pruebas diagnós-        dos evaluaciones neuropsicológicas: la primera an-
ticas descritas previamente, aprobadas por el Co-          tes de la cirugía y la segunda como mínimo seis me-
mité Ético de la institución. La evaluación prequi-        ses después de la intervención. Se analizaron los
rúgica incluía una revisión detallada de la historia       datos de rendimiento intelectual de los pacientes
clínica y una exploración neurológica, monitoriza-         antes y después del tratamiento quirúrgico de la
ción mediante videoelectroencefalograma, así como          epilepsia de la siguiente manera: se calculó el CI
pruebas de neuroimagen estructural y funcional y           aplicando la tercera edición de escala de inteligen-
tests neuropsicológicos. Los motivos de exclusión          cia para niños de Wechsler (WISC-III), un escala
del estudio de niños afectos de epilepsia fueron dé-       de tests de inteligencia estandarizada adaptada para
ficits visuales, auditivos o cognitivos graves, tras-      niños brasileños con edades comprendidas entre
tornos psiquiátricos graves y discapacidad intelec-        los 6 años y los 6 años y 11 meses. La WISC-III pro-



www.neurologia.com  Rev Neurol 2012; 54 (4): 214-221                                                                                                215
C. Souza-Oliveira, et al




                           porciona una medida estandarizada de la inteligen-        En este estudio, los pacientes se dividieron en dos
                           cia cognitiva actual –escala global (CIEG), verbal        grupos en función de la mejoría o no del control de
                           (CIV) y manipulativa (CIM)–. Las pruebas de la            las crisis tras la cirugía:
                           WISC-III se organizan en dos grupos: pruebas ver-         –	 Grupo 1: pacientes clasificados como Engel I o
                           bales y pruebas manipulativas. Los resultados de             II, considerados dentro del grupo con mejoría de
                           los niños en estas pruebas proporcionan tres medi-           las crisis.
                           das compuestas: CIV (suma ponderada de las pun-           –	 Grupo 2: pacientes clasificados como Engel III o
                           taciones de las pruebas verbales), CIM (suma pon-            IV, considerados dentro del grupo sin mejoría de
                           derada de las puntaciones de las pruebas manipula-           las crisis.
                           tivas) y CIEG (suma ponderada de las puntaciones
                           de las pruebas verbales y manipulativas). El resulta-     La clasificación de Engel se realizó por lo menos
                           do ponderado en función de la edad del paciente se        seis meses después de la cirugía y se actualizó du-
                           obtiene a partir del resultado numérico de cada           rante las visitas del equipo médico.
                           prueba. A su vez, la suma de los resultados ponde-
                           rados se convierte en valores de CI siguiendo las         Análisis de los datos
                           reglas del manual de la prueba. El CIV está com-
                           puesto por seis subpruebas: información, semejan-         Se analizaron las variables demográficas categóri-
                           zas, aritmética, vocabulario, comprensión y dígitos.      cas mediante el test de la chi al cuadrado. Las varia-
                           El CIM está compuesto por siete subpruebas: figu-         bles numéricas se analizaron mediante una prueba
                           ras incompletas, claves, figuras desordenadas, cons-      t de Student para muestras independientes. Para
                           trucción con cubos, ensamblaje de objetos, búsque-        comparar las evaluaciones neuropsicológicas pre-
                           da de símbolos y laberintos (estas dos últimas son        quirúrgicas y posquirúrgicas en ambos grupos, se
                           suplementarias). Cualitativamente, los CIEG, CIV y        utilizó un modelo de regresión lineal (análisis mul-
                           CIM se clasifican en nivel superior (CI ≥ 110), nivel     tivariado de la varianza) con efectos mixtos (efectos
                           normal (CI entre 90 y 109), nivel inferior (CI entre      fijos y aleatorios), dado que las respuestas estaban
                           80 y 89), nivel límite (CI entre 70 y 79) y discapaci-    agrupadas (mediciones repetidas para el mismo in-
                           dades cognitivas (CI ≤ 69), según los estándares de       dividuo). Para el ajuste del modelo se utilizó el pro-
                           la WISC-III.                                              grama SAS v. 9.0.


                           Medición de los resultados                                Resultados
                           El método usado para determinar la efectividad de         Datos demográficos y clínicos
                           la cirugía fue la presencia de crisis postoperatorias
                           según la clasificación de Engel [21]:                     Los datos de los pacientes están recogidos en la
                           –	 Clase I: remisión completa de las crisis tras la ci-   tabla I. La muestra estaba formada por 59 pacien-
                              rugía o bien presencia de crisis parciales simples     tes. En términos generales, el 78% de los pacientes
                              no incapacitantes durante por lo menos dos años,       quedó libre de crisis epilépticas o experimentó
                              o bien presencia de crisis tonicoclónicas desen-       una mejoría sustancial tras la cirugía (grupo 1),
                              cadenadas por la retirada de la medicación anti­       mientras que el 22% de los pacientes operados no
                              epiléptica.                                            obtuvo una reducción significativa de la frecuen-
                           –	 Clase II: escasas crisis incapacitantes tras la in-    cia de las crisis (grupo 2). Un 70% del total de pa-
                              tervención, o bien por lo menos en los últimos         cientes eran varones. La edad media antes de la
                              dos años, o bien la presencia de crisis exclusiva-     cirugía era de 10,6 ± 2,82 años, con edades com-
                              mente nocturnas.                                       prendidas entre los 6 y los 16 años, mientras que
                           –	 Clase III: mejoría significativa de más del 75% en     la edad media de los pacientes tras la cirugía era
                              la reducción de la frecuencia de las crisis cuan-      de 12,08 ± 2,70 años con el mismo rango de eda-
                              do se compara con la situación preoperatoria, o        des que en la evaluación prequirúrgica. La media
                              bien largos períodos libres de crisis durante más      de edad del comienzo de la epilepsia era de 53,4 ±
                              de la mitad del período de seguimiento, pero no        47,88 meses en la muestra total, con edades com-
                              durante menos de dos años.                             prendidas entre 1 y 186 meses; la media de dura-
                           –	 Clase IV: reducción no significativa, ausencia de      ción de la epilepsia era de 77,20 ± 47,27 meses, en
                              cambios en la frecuencia de las crisis o incluso       un rango de entre 4 y 189 meses. Un 80% del gru-
                              empeoramiento.                                         po 1 y un 84,6% del grupo 2 estaban polimedica-



216                                                                                      www.neurologia.com  Rev Neurol 2012; 54 (4): 214-221
Impacto de la cirugía de la epilepsia infantil en el rendimiento intelectual




dos con fármacos antiepilépticos antes de la inter-
vención quirúrgica.                                        Tabla I. Información clínica y demográfica del grupo 1 y el grupo 2.
    Teniendo en cuenta el número de fármacos an-
tiepilépticos postoperatorios, el grupo 2 contaba                                                                 Grupo 1 (n = 46)   Grupo 2 (n = 13)    p
con un número mayor (y estadísticamente signifi-
cativo) de pacientes sometidos a politerapia que el        Sexo (varón/mujer)                                           33/13              8/5          0,48
grupo 1 (p = 0,04). Tras la cirugía, el 74% de los pa-
                                                           Edad del paciente en el momento de la                                                        0,44
cientes del grupo 1 y todos los pacientes del grupo        evaluación neuropsicológica preoperatoria (años)
                                                                                                                    10,90 ± 2,56       9,80 ± 3,57
2 usaban politerapia. Con respecto a la frecuencia
de las crisis, había una diferencia significativa (p =     Edad del paciente en el momento de la
                                                                                                                    12,30 ± 2,54      11,46 ± 3,26
                                                                                                                                                        0,31
0,04) entre el grupo 1 y el grupo 2. El 52% de los         evaluación neuropsicológica postoperatoria (años)
pacientes del grupo 1 sufría una crisis diaria antes
                                                           Comienzo de la epilepsia (meses)                        54,97 ± 49,09     47,69 ± 44,70      0,32
de la intervención quirúrgica y un 48% padecía cri-
sis semanales o mensuales. En el grupo 2, un 84,6%         Duración de la epilepsia (meses)                        77,32 ± 50,83      76,76 ± 33,33     0,12
de los pacientes sufría crisis diarias antes de la ciru-
gía y un 15,4% las padecía semanal o mensualmen-           Frecuencia de crisis antes de la cirugía
te. En el total de la muestra, se realizaron reseccio-     	       Diarias                                               24                 11
                                                                                                                                                        0,04
nes temporales y extratemporales en 30 (51%) y 29          	       Otras                                                 22                 2
(49%) pacientes, respectivamente. Al analizar la lo-
calización de la cirugía, el 93% de los pacientes (n =     Tratamiento médico preoperatorio
29) que se sometieron a una resección del lóbulo           	       Monoterapia                                            9                 2
                                                                                                                                                        0,73
temporal y el 63% de los pacientes (n = 19) que se             	   Politerapia                                           37                 11
sometieron a una resección extratemporal presen-
taron una mejoría de las crisis (p = 0,00). No se ha-      Tratamiento médico postoperatorio
llaron diferencias estadísticamente significativas en-         	   Monoterapia                                           12                 0
                                                                                                                                                        0,04
tre los grupos por lo que respecta al sexo, la edad de     	       Politerapia                                           34                13
la evaluación neuropsicológica prequirúrgica y pos-
quirúrgica, el inicio de la epilepsia, la duración de la   Tiempo entre evaluaciones (meses)                        10,74 ± 7,10      10,46 ± 7,48      0,81
epilepsia o el número de fármacos antiepilépticos en
la evaluación anterior y posterior a la cirugía.           Localización de la cirugía
    La correlación entre el desarrollo cognitivo y la      	       Temporal                                              27                 2
                                                                                                                                                        0,00
evolución de las crisis tras la cirugía se evaluó me-      	       Extratemporal                                         19                 11
diante dos tipos de análisis: en primer lugar se com-
pararon los valores del CIEG, CIV y CIM en los
grupos 1 y 2 por separado y, a continuación, se
compararon los resultados del CIEG, CIV y CIM              del grupo 1 eran superiores a los valores de la eva-
entre los grupos 1 y 2, cuyos resultados se muestran       luación preoperatoria. A su vez, se apreció una dife-
en la tabla II.                                            rencia significativa entre los valores preoperatorios
                                                           y postoperatorios del CIV en el grupo 2 (p < 0,01).
Rendimiento intelectual preoperatorio                      Los valores del CIV en el grupo 2 tras la interven-
y postoperatorio en cada grupo                             ción eran inferiores a los resultados preoperatorios.

Cuando se examinaron los datos para verificar los          Rendimiento intelectual
efectos del control de las crisis tras la cirugía en las   entre los grupos 1 y 2
capacidades cognitivas de cada grupo por separado
mediante el test de inteligencia, se observó que la        Cuando se examinaron los datos con el fin de com-
prueba t de Student para muestras independientes           parar los resultados medios del CIEG, CIV y CIM
no revelaba ningún efecto de la cirugía sobre el           del grupo 1 en relación con el grupo 2, se observó
CIEG del grupo 1, el CIEG del grupo 2, el CIM del          que en el grupo 1 se daban unos resultados signifi-
grupo 2 y el CIV del grupo 1. Asimismo, se observó         cativamente mejores en el test de inteligencia (CIEG,
que había diferencias estadísticamente significativas      CIV y CIM) al compararlos con los del grupo 2,
entre los valores del CIM del grupo 1 en las evalua-       tanto en la evaluación prequirúrgica como en la
ciones neuropsicológicas antes y después de la ciru-       evaluación realizada tras la intervención (p < 0,05),
gía (p = 0,01). Los valores postoperatorios del CIM        como se muestra en la tabla II.



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C. Souza-Oliveira, et al




                           Discusión                                                 dos similares a los que se hallan en la literatura mé-
                                                                                     dica. En la muestra de Zentner et al [27], en el 68,3%
                           Se comparó el rendimiento intelectual entre dos           de los pacientes con resección extratemporal las
                           grupos de pacientes pediátricos con epilepsia que         crisis remitieron por completo, mientras que en el
                           se parearon según los resultados sobre las crisis: el     estudio de Srikijvilaikul et al [28], un 92% de los pa-
                           grupo 1 con Engel I y II, y el grupo 2 con Engel III y    cientes logró una reducción de las crisis tras la ciru-
                           IV. Se sometió a todos los pacientes a evaluación         gía temporal. En el estudio de Gilliam et al [29], las
                           neuropsicológica antes y por lo menos seis meses          crisis epilépticas remitieron por completo en el 72%
                           después de la intervención quirúrgica para estable-       de los niños sometidos a cirugía temporal y en el
                           cer el perfil base cognitivo antes de la intervención,    60% de aquellos a los que se les realizó la resección
                           proporcionar una medida objetiva de los cambios           quirúrgica extratemporal. Según los autores, el ín-
                           cognitivos y ayudar a padres y docentes a compren-        dice de curación obtenido en las resecciones extra-
                           der las repercusiones de la epilepsia.                    temporales era similar al que se observaba en la ci-
                               A partir de los resultados obtenidos, se puede        rugía realizada a adultos. Por su parte, Téllez-Zen-
                           concluir que los valores medios preoperatorios del        teno et al [11] recogen que los resultados de las re-
                           CIEG, el CIM y el CIV del grupo 1 eran superiores a       secciones extratemporales no son tan satisfactorios,
                           los del grupo 2. Aquellos pacientes que tras la ciru-     con la posibilidad de déficits secundarios teniendo
                           gía presentaron una desaparición o una reducción          en cuenta la coincidencia de la región epileptógena
                           significativa de las crisis mostraban unos mejores        y las áreas corticales del lenguaje.
                           resultados cognitivos antes de la intervención qui-           Este estudio reveló que los valores del CIEG, el
                           rúrgica. Gleissner et al [20] confirmaban estos ha-       CIV y el CIM del grupo 2 tras la cirugía eran com-
                           llazgos en un estudio que investigaba la relación en-     patibles con una discapacidad cognitiva leve. Las
                           tre el CI preoperatorio y el control de las crisis tras   discapacidades cognitivas resultantes de la epilep-
                           el tratamiento quirúrgico de la epilepsia en tres gru-    sia están descritas en diversos estudios [30-33]. En
                           pos de pacientes divididos en función de las cifras       el estudio de Amano et al [34] se halló un retraso
                           del CI, y llegaron a la conclusión de que un elevado      mental grave en el 72,2% de los pacientes epilépti-
                           porcentaje de niños dejaba de padecer crisis epilép-      cos, de los cuales un 61,5% padecía una epilepsia
                           ticas en el grupo que obtenía mejores resultados de       intratable. Según Hermann et al [2], una discapaci-
                           CI antes de la intervención quirúrgica. De todos          dad cognitiva más difusa se relaciona con el efecto
                           modos, los autores sostienen que una mejor conser-        neurobiológico del comienzo temprano de las cri-
                           vación del intelecto no puede considerarse aislada-       sis, largos períodos de exposición a éstas y el uso
                           mente como un factor de buen pronóstico. Otros            prolongado de fármacos antiepilépticos. Es más, es-
                           estudios han obtenido resultados similares [22,23].       tos déficits pueden ser acumulativos a lo largo del
                               En este estudio se constató que dos variables clí-    tiempo, por lo que es primordial intervenir lo antes
                           nicas era significativamente diferentes al comparar       posible para reducir o minimizar este efecto sobre el
                           ambos grupos de pacientes antes de la cirugía: la         intelecto.
                           frecuencia de las crisis y la localización de la ciru-        Nuestros datos indican que los resultados del
                           gía. Con respecto a la frecuencia de las crisis, se ob-   CIEG y el CIV se mantenían en el grupo 1 tras la
                           servó que casi la totalidad de los pacientes del gru-     cirugía. Gilliam et al [29] realizaron un estudio con
                           po 2 sufría crisis diarias antes de la intervención       un grupo de niños que padecía epilepsia, en el cual
                           quirúrgica. Estudios longitudinales apoyan la idea        el 76% de ellos conseguía controlar las crisis tras la
                           de que las crisis epilépticas recurrentes en un cere-     cirugía, pero no presentaba ninguna mejoría signi-
                           bro en desarrollo pueden ser cruciales para que se        ficativa del CI al comparar las evaluaciones anterio-
                           perpetúe el deterioro cognitivo con el paso del           res y posteriores a la cirugía. Mukahira et al [35]
                           tiempo [24,25]. Además de estos aspectos clínicos,        obtuvieron hallazgos acordes con estos últimos al
                           existen factores sociales que están muy relaciona-        advertir que existía una mejoría subjetiva en la con-
                           dos con problemas de aprendizaje en niños con epi-        ducta y que este factor podría estar relacionado con
                           lepsia, dado que el hecho de padecer más crisis pue-      una mejor calidad de vida para estos pacientes.
                           de llevar a un mayor aislamiento social, una peor         Otros autores analizaron a un grupo de niños con
                           calidad de vida y un mayor absentismo escolar [26].       epilepsia tratados quirúrgicamente y comprobaron
                               Por lo que concierne a la localización de la ciru-    que el 82% de ellos permanecía estable tras la ciru-
                           gía, este estudio puso de manifiesto que el grupo 2       gía (usando una escala del desarrollo conductual) y
                           presentaba un número significativo de casos extra-        que un 22% de los pacientes mostraba una mejoría
                           temporales en comparación con el grupo 1, resulta-        significativa del CI al no padecer crisis epilépticas,



218                                                                                      www.neurologia.com  Rev Neurol 2012; 54 (4): 214-221
Impacto de la cirugía de la epilepsia infantil en el rendimiento intelectual




y afirman que las mejoras cognitivas pueden ser
acumulativas a lo largo del tiempo y que, en ocasio-       Tabla II. Cocientes intelectuales preoperatorios y postoperatorios en los grupos 1 y 2: comparación intra­
                                                           grupal e intergrupal.
nes, quizá no sean evidentes de forma inmediata tras
la intervención quirúrgica [23].
                                                                                                         Grupo 1                      Grupo 2                  pa
    En este estudio se halló una mejoría significativa
del CIM en el grupo 1 tras la cirugía, cosa que su-
                                                           Cociente intelectual escala global
giere una repercusión de las crisis epilépticas recu-
rrentes sobre la habilidad ejecutiva en pacientes          	    Prequirúrgico                        88,78 ± 22,06                69,31 ± 20,01               0,01
con epilepsia. Los resultados deficitarios del CIM         	    Posquirúrgico                        90,37 ± 25,54                 63,77 ± 19,17             < 0,01
en niños con epilepsia pueden deberse al tratamien-
                                                           	    pb                                        0,28                         0,05
to farmacológico, a las crisis recurrentes y a la posi-
bilidad de daño cerebral. Estos factores pueden cau-
sar varios déficits cognitivos, como, por ejemplo,         Cociente intelectual manipulativo
déficits en la velocidad para procesar la informa-         	    Prequirúrgico                        87,26 ± 22,46                67,69 ± 17,29               0,01
ción [36]. La menor velocidad para procesar la in-
                                                           	    Posquirúrgico                        92,59 ± 22,47                 69,31 ± 18,37             < 0,01
formación puede acarrear peores resultados al eva-
luar el CIM, dado que la mayoría de las tareas de-         	    pb                                        0,01                         0,67
penden del tiempo, por lo que el control de las crisis
tras la cirugía podría justificar la mejoría en los re-    Cociente intelectual verbal
sultados del CIM.
                                                           	    Prequirúrgico                        91,28 ± 20,83                73,69 ± 21,99               0,02
    En este estudio se apreció un empeoramiento
significativo de los valores del CIV en el grupo 2         	    Posquirúrgico                        89,46 ± 27,29                61,54 ± 20,25              < 0,01
tras la cirugía. Según Modi et al [26], las crisis recu-   	    pb                                        0,44                        < 0,01
rrentes producen un impacto psicosocial perjudi-
cial y es más probable que estos niños tengan una          a Resultados comparativos de CIEG, CIM y CIV entre el grupo 1 y el grupo 2. b Resultados comparativos de CIEG,

calidad de vida más reducida. Desde un punto de            CIM y CIV prequirúrgicos y posquirúrgicos en cada grupo (grupo 1 y grupo 2).
vista cognitivo, la represión social podría dificultar
la realización de algunas de las subpruebas del CIV,
como el vocabulario o la información, dado que és-
tas dependen de la inteligencia cristalizada. Esto se      completo y que, asimismo, habían mejorado sus fun-
basa en conocimientos consolidados y adquiridos a          ciones cognitivas, se consideraban ‘ganadores por
través de experiencias educativas y sociales [37]. Los     partida doble’. Por el contrario, se pueden conside-
niños con crisis recurrentes tras el tratamiento qui-      rar ‘perdedores por partida doble’ aquellos pacien-
rúrgico de la epilepsia continúan padeciendo aisla-        tes que no han conseguido una reducción significa-
miento social, lo que dificulta cada vez más que ad-       tiva de sus crisis tras la cirugía y cuyas capacidades
quieran nuevos conocimientos y cultura, e impide           cognitivas se han mantenido igual o incluso han
que lleven a cabo adecuadamente las subpruebas re-         empeorado después de la intervención.
lacionadas con este tipo de aprendizaje.
    Una limitación de este estudio fue el hecho de         En conclusión, la inteligencia de los niños con epi-
que no era posible comparar los resultados de otros        lepsia resistente al tratamiento farmacológico de-
tests neuropsicológicos como la memoria, la aten-          pende de varios factores clínicos y psicosociales
ción o las funciones ejecutivas, antes y después de        que son dependientes entre ellos y están relaciona-
la cirugía. Esto es así a causa de las limitaciones        dos intrínsecamente. Siendo así, el tratamiento qui-
cognitivas de los niños con epilepsia, que impiden a       rúrgico de la epilepsia en la infancia puede ser una
casi la totalidad de ellos llevar a cabo la totalidad de   buena alternativa para la reducción o el control de
las pruebas de una batería de tests neuropsicológi-        las crisis epilépticas y, asimismo, podría proporcio-
cos. Sin embargo, consideramos que este estudio            nar una mejoría cognitiva que conllevaría unos me-
contribuye a identificar las mejorías cognitivas en        jores resultados intelectuales en estos niños.
el CIM en pacientes con un buen control de las cri-
sis tras la cirugía (Engel I y II) y un empeoramiento
del CIV en niños sin un buen control de las crisis         Bibliografía
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220                                                                                                       www.neurologia.com  Rev Neurol 2012; 54 (4): 214-221
Impacto de la cirugía de la epilepsia infantil en el rendimiento intelectual




Impact of pediatric epilepsy surgery on intellectual efficiency

Introduction. Epilepsy surgery may be a promising alternative therapy for seizure control in patients with refractory seizures,
resistant to medication. Cognitive outcome is another important factor in favor of the surgical decision.
Aim. To investigate the correlation between seizure outcome and cognitive outcome after epilepsy surgery in a pediatric
population.
Patients and methods. A total of 59 pediatric patients were retrospectively assessed with the WISC-III (Full Scale, Verbal
Scale and Performance Scale) before and, at least, 6 months after surgery. Patients were divided into two groups according
whether or not improvement of seizure control after surgery. Data collected for each child included: epileptic syndrome,
etiology, age at epilepsy onset, duration of epilepsy and seizure frequency.
Results. Comparison using a MANOVA test revealed significant differences across pre-operative Full Scale, Verbal Scale
and Performance Scale (p = 0.01) with seizure reduction group performing better than no seizure reduction group. Seizure
improvement group achieved significant Performance Scale improvement (p = 0.01) and no seizure improvement group
showed significant Verbal Scale worsened after surgery (p = 0.01).
Conclusions. Our results suggest that the success of the epilepsy surgery in childhood when the seizure control is achieved
may also provide an improvement in the Performance Scale whereas the seizure maintenance may worsen the Verbal Scale.
Key words. Children. Cognitive. Epilepsy. Intelligence. Refractory. Seizures. Surgery.




www.neurologia.com  Rev Neurol 2012; 54 (4): 214-221                                                                                                        221

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Cirugia de la epilepsia infantil

  • 1. ORIGINAL Impacto de la cirugía de la epilepsia infantil en el rendimiento intelectual Cecília Souza-Oliveira, Sara Escorsi-Rosset, Vera C. Terra, Marino Muxfeldt-Bianchin, Hélio R. Machado, Américo C. Sakamoto Servicio de Neurociencias Introducción. La cirugía de la epilepsia podría ser una opción terapéutica muy prometedora para el control de las crisis en y Ciencias de la Conducta (C. Souza-Oliveira, S. Escorsi-Rosset, pacientes con crisis refractarias que no responden a la medicación. Otro factor importante a favor de la opción quirúrgica V.C. Terra, A.C. Sakamoto); Servicio son los resultados cognitivos. de Neurocirugía (H.R. Machado); Facultad de Medicina de Ribeirão Objetivo. Investigar la correlación entre los resultados tanto de las crisis como cognitivos tras la cirugía para tratar la epi- Preto; Universidad de São Paulo; lepsia en una población pediátrica. Ribeirão Preto, SP, Brasil. Departamento de Neurología; Pacientes y métodos. Se evaluó de manera retrospectiva a un total de 59 pacientes pediátricos antes y al menos seis me- Servicio de Medicina Interna; ses después de la cirugía mediante la tercera edición de la escala de inteligencia para niños de Wechsler (escala global, Universidad Federal de Rio Grande do Sul; Porto Alegre, RS, Brasil escala verbal y escala manipulativa). Se dividió a los pacientes en dos grupos en función de la presencia o ausencia de la (M. Muxfeldt-Bianchin). mejoría del control de las crisis tras la cirugía. Los datos que se recogían de cada niño incluían: tipo de epilepsia, etiología, Correspondencia: edad de comienzo de la epilepsia, duración de la epilepsia y frecuencia de las crisis. Dra. Cecília Souza Oliveira. Universidad de São Paulo. Resultados. Al comparar los datos mediante un análisis multivariado de la varianza se observaron diferencias significa- 14048-900 Ribeirão Preto, tivas en las escalas global, verbal y manipulativa preoperatorias (p = 0,01) con unos resultados mejores en el grupo con São Paulo, Brasil. reducción de las crisis que en el grupo sin reducción de las crisis. El grupo con mejoría de las crisis consiguió una mejoría Fax: significativa en la escala manipulativa (p = 0,01) y el grupo sin mejoría de las crisis obtuvo un empeoramiento significati- +55 16 36330760. vo en la escala verbal (p = 0,01). E-mail: Conclusiones. Nuestros resultados sugieren que el éxito de la cirugía para el tratamiento de la epilepsia en la infancia cecilia@rnp.fmrp.usp.br cuando se logra un control de las crisis podría conllevar también una mejoría en la escala manipulativa, mientras que la Aceptado tras revisión externa: persistencia de las crisis podría empeorar la escala verbal. 19.07.11. Palabras clave. Cirugía. Crisis. Cognitivo. Epilepsia. Infantil. Inteligencia. Refractario. Cómo citar este artículo: Souza-Oliveira C, Escorsi-Rosset S, Terra VC, Muxfeldt-Bianchin M, Machado HR, Sakamoto AC. Impacto Introducción Los pacientes con epilepsia refractaria podrían de la cirugía de la epilepsia infantil en el rendimiento intelectual. beneficiarse de la cirugía, aunque se precisan más Rev Neurol 2012; 54: 214-21. La epilepsia es el trastorno neurológico infantil más estudios que incluyan videoelectroencefalograma, re- © 2012 Revista de Neurología habitual y su mayor incidencia se da durante el pri- sonancia magnética estructural y funcional, así como mer año de vida de estos pacientes [1-3]. Se define evaluación clínica, social, psiquiátrica y neuropsico- English version available at www.neurologia.com como un grupo de enfermedades crónicas del siste- lógica. En este contexto, la evaluación neuropsicoló- ma nervioso central que se caracterizan por crisis gica puede ser útil para definir el perfil cognitivo recurrentes y no provocadas, con diversas etiolo- básico, determinar las habilidades adaptativas de los gías y manifestaciones clínicas [4,5]. niños, asesorar a padres y docentes en la compren- A pesar de los avances farmacológicos y del uso sión de la repercusión de la epilepsia sobre el intelec- adecuado de la medicación antiepiléptica, aproxi- to, proporcionar ayuda en la elaboración de progra- madamente un 25% de estos niños y adolescentes mas educativos individualizados o en la planificación padece crisis resistentes al tratamiento [6]. En estos de la rehabilitación cognitiva, y, en algunos casos, casos el tratamiento quirúrgico de la epilepsia po- contribuye a identificar la lateralización y localiza- dría ser una alternativa terapéutica prometedora ción de la disfunción cognitiva [11,12]. para el control o la reducción de las crisis en pa- Desde un punto de vista neuropsicológico, la cientes con crisis focales o hemisféricas [7]. Nume- mayoría de estudios indica que el riesgo de déficits rosos estudios indican que con el tratamiento qui- cognitivos aumenta en pacientes con epilepsia in- rúrgico de la epilepsia en niños se obtienen a me- fantil resistente al tratamiento, teniendo en cuenta nudo resultados satisfactorios, similares a los resul- que en general se trata de pacientes con una eleva- tados conseguidos en adultos [8-10]. da frecuencia de crisis, en tratamiento con dosis 214 www.neurologia.com  Rev Neurol 2012; 54 (4): 214-221
  • 2. Impacto de la cirugía de la epilepsia infantil en el rendimiento intelectual elevadas de medicación antiepiléptica (con frecuen- tual grave que impidiese la correcta comprensión cia varias medicaciones) y con una vida académica de las pruebas que se debían realizar. y social limitada [13,14]. La clasificación de los síndromes epilépticos se Otros factores, como la duración de la epilepsia, realizó según la clasificación de Engel [21] y la etio- la edad de comienzo de ésta, la frecuencia de las logía probable se definió teniendo en cuenta los ha- crisis, el uso de monoterapia o politerapia y la etio- llazgos de las imágenes de resonancia magnética. logía subyacente parecen contribuir a los déficits Los datos demográficos y clínicos que se recogieron cognitivos [15-17]. de cada niño incluían síndrome epiléptico, etiología Existen pruebas de que la presencia de crisis a lo de la epilepsia, localización de la cirugía (temporal largo del tiempo tiene efectos deletéreos significati- o extratemporal), medicación antiepiléptica (uso de vos sobre los procesos cognitivos, hecho que tiene monoterapia o politerapia), edad de comienzo de la una especial relevancia en los niños [4,18]. epilepsia (edad del niño al tener la primera crisis), Además del impacto sobre la reducción o des- duración de la epilepsia (período entre la primera aparición de las crisis tras la cirugía de la epilepsia, crisis y la fecha de la evaluación neuropsicológica otro factor importante a favor de la opción quirúr- prequirúrgica), frecuencia de las crisis (diarias o gica son los resultados cognitivos. Por lo tanto, al bien semanales, mensuales…), edad del niño en el plantearse el abordaje quirúrgico, también se deben momento de la evaluación neuropsicológica y tiem- tomar en consideración aspectos del desarrollo mo- po de reevaluación (período entre el día de la ciru- tor, cognitivo y conductual, dado que con frecuen- gía y el día de la evaluación neuropsicológica post­ cia los niños llevan a cabo actividades que requie- operatoria). ren tareas cognitivas y de aprendizaje [19]. Sin embargo, a pesar de la relevancia de la ciru- Evaluación cognitiva gía de la epilepsia, se observó que existen pocos es- tudios que relacionen los resultados en la reducción La evaluación cognitiva se iniciaba mediante una en- de las crisis y los resultados cognitivos, especial- trevista clínica con los responsables del niño sobre mente en la población infantil [20]. El objetivo de temas relacionados con la escuela, el rendimiento este estudio era investigar la relación entre los re- académico, las quejas cognitivas, aspectos conduc- sultados sobre las crisis y los resultados cognitivos tuales y psicosociales y algunos temas relacionados tras el tratamiento quirúrgico de la epilepsia en la con la epilepsia (edad de inicio, duración de ésta, fre- población pediátrica. cuencia de las crisis y medicación antiepiléptica). Tras la entrevista clínica, en función de la edad y el perfil cognitivo del niño, un neuropsicólogo ex- Pacientes y métodos perimentado realizaba con los padres un test de conducta adaptativa o realizaba una evaluación Muestra neuropsicológica completa con el paciente. La ba- tería de pruebas neuropsicológicas incluía un test Se analizaron retrospectivamente 59 pacientes pe- completo del cociente intelectual (CI), una prueba diátricos con edades comprendidas entre los 6 y los de memoria verbal (inmediata y a los 30 minutos), 16 años, afectos de una epilepsia médicamente in- una prueba de memoria no verbal (inmediata y a tratable, que habían sido sometidos a cirugía resec- los 30 minutos), fluidez verbal y semántica, capaci- tiva para el tratamiento de ésta entre marzo del dad denominativa, tests de atención, funciones eje- 2005 y enero del 2010. Se evaluaron en el Hospital cutivas y organización visuoperceptiva. das Clínicas de Ribeirão Preto, de la Universidad de En este estudio se sometió a todos los niños a São Paulo, en Brasil, mediante las pruebas diagnós- dos evaluaciones neuropsicológicas: la primera an- ticas descritas previamente, aprobadas por el Co- tes de la cirugía y la segunda como mínimo seis me- mité Ético de la institución. La evaluación prequi- ses después de la intervención. Se analizaron los rúgica incluía una revisión detallada de la historia datos de rendimiento intelectual de los pacientes clínica y una exploración neurológica, monitoriza- antes y después del tratamiento quirúrgico de la ción mediante videoelectroencefalograma, así como epilepsia de la siguiente manera: se calculó el CI pruebas de neuroimagen estructural y funcional y aplicando la tercera edición de escala de inteligen- tests neuropsicológicos. Los motivos de exclusión cia para niños de Wechsler (WISC-III), un escala del estudio de niños afectos de epilepsia fueron dé- de tests de inteligencia estandarizada adaptada para ficits visuales, auditivos o cognitivos graves, tras- niños brasileños con edades comprendidas entre tornos psiquiátricos graves y discapacidad intelec- los 6 años y los 6 años y 11 meses. La WISC-III pro- www.neurologia.com  Rev Neurol 2012; 54 (4): 214-221 215
  • 3. C. Souza-Oliveira, et al porciona una medida estandarizada de la inteligen- En este estudio, los pacientes se dividieron en dos cia cognitiva actual –escala global (CIEG), verbal grupos en función de la mejoría o no del control de (CIV) y manipulativa (CIM)–. Las pruebas de la las crisis tras la cirugía: WISC-III se organizan en dos grupos: pruebas ver- – Grupo 1: pacientes clasificados como Engel I o bales y pruebas manipulativas. Los resultados de II, considerados dentro del grupo con mejoría de los niños en estas pruebas proporcionan tres medi- las crisis. das compuestas: CIV (suma ponderada de las pun- – Grupo 2: pacientes clasificados como Engel III o taciones de las pruebas verbales), CIM (suma pon- IV, considerados dentro del grupo sin mejoría de derada de las puntaciones de las pruebas manipula- las crisis. tivas) y CIEG (suma ponderada de las puntaciones de las pruebas verbales y manipulativas). El resulta- La clasificación de Engel se realizó por lo menos do ponderado en función de la edad del paciente se seis meses después de la cirugía y se actualizó du- obtiene a partir del resultado numérico de cada rante las visitas del equipo médico. prueba. A su vez, la suma de los resultados ponde- rados se convierte en valores de CI siguiendo las Análisis de los datos reglas del manual de la prueba. El CIV está com- puesto por seis subpruebas: información, semejan- Se analizaron las variables demográficas categóri- zas, aritmética, vocabulario, comprensión y dígitos. cas mediante el test de la chi al cuadrado. Las varia- El CIM está compuesto por siete subpruebas: figu- bles numéricas se analizaron mediante una prueba ras incompletas, claves, figuras desordenadas, cons- t de Student para muestras independientes. Para trucción con cubos, ensamblaje de objetos, búsque- comparar las evaluaciones neuropsicológicas pre- da de símbolos y laberintos (estas dos últimas son quirúrgicas y posquirúrgicas en ambos grupos, se suplementarias). Cualitativamente, los CIEG, CIV y utilizó un modelo de regresión lineal (análisis mul- CIM se clasifican en nivel superior (CI ≥ 110), nivel tivariado de la varianza) con efectos mixtos (efectos normal (CI entre 90 y 109), nivel inferior (CI entre fijos y aleatorios), dado que las respuestas estaban 80 y 89), nivel límite (CI entre 70 y 79) y discapaci- agrupadas (mediciones repetidas para el mismo in- dades cognitivas (CI ≤ 69), según los estándares de dividuo). Para el ajuste del modelo se utilizó el pro- la WISC-III. grama SAS v. 9.0. Medición de los resultados Resultados El método usado para determinar la efectividad de Datos demográficos y clínicos la cirugía fue la presencia de crisis postoperatorias según la clasificación de Engel [21]: Los datos de los pacientes están recogidos en la – Clase I: remisión completa de las crisis tras la ci- tabla I. La muestra estaba formada por 59 pacien- rugía o bien presencia de crisis parciales simples tes. En términos generales, el 78% de los pacientes no incapacitantes durante por lo menos dos años, quedó libre de crisis epilépticas o experimentó o bien presencia de crisis tonicoclónicas desen- una mejoría sustancial tras la cirugía (grupo 1), cadenadas por la retirada de la medicación anti­ mientras que el 22% de los pacientes operados no epiléptica. obtuvo una reducción significativa de la frecuen- – Clase II: escasas crisis incapacitantes tras la in- cia de las crisis (grupo 2). Un 70% del total de pa- tervención, o bien por lo menos en los últimos cientes eran varones. La edad media antes de la dos años, o bien la presencia de crisis exclusiva- cirugía era de 10,6 ± 2,82 años, con edades com- mente nocturnas. prendidas entre los 6 y los 16 años, mientras que – Clase III: mejoría significativa de más del 75% en la edad media de los pacientes tras la cirugía era la reducción de la frecuencia de las crisis cuan- de 12,08 ± 2,70 años con el mismo rango de eda- do se compara con la situación preoperatoria, o des que en la evaluación prequirúrgica. La media bien largos períodos libres de crisis durante más de edad del comienzo de la epilepsia era de 53,4 ± de la mitad del período de seguimiento, pero no 47,88 meses en la muestra total, con edades com- durante menos de dos años. prendidas entre 1 y 186 meses; la media de dura- – Clase IV: reducción no significativa, ausencia de ción de la epilepsia era de 77,20 ± 47,27 meses, en cambios en la frecuencia de las crisis o incluso un rango de entre 4 y 189 meses. Un 80% del gru- empeoramiento. po 1 y un 84,6% del grupo 2 estaban polimedica- 216 www.neurologia.com  Rev Neurol 2012; 54 (4): 214-221
  • 4. Impacto de la cirugía de la epilepsia infantil en el rendimiento intelectual dos con fármacos antiepilépticos antes de la inter- vención quirúrgica. Tabla I. Información clínica y demográfica del grupo 1 y el grupo 2. Teniendo en cuenta el número de fármacos an- tiepilépticos postoperatorios, el grupo 2 contaba Grupo 1 (n = 46) Grupo 2 (n = 13) p con un número mayor (y estadísticamente signifi- cativo) de pacientes sometidos a politerapia que el Sexo (varón/mujer) 33/13 8/5 0,48 grupo 1 (p = 0,04). Tras la cirugía, el 74% de los pa- Edad del paciente en el momento de la 0,44 cientes del grupo 1 y todos los pacientes del grupo evaluación neuropsicológica preoperatoria (años) 10,90 ± 2,56 9,80 ± 3,57 2 usaban politerapia. Con respecto a la frecuencia de las crisis, había una diferencia significativa (p = Edad del paciente en el momento de la 12,30 ± 2,54 11,46 ± 3,26 0,31 0,04) entre el grupo 1 y el grupo 2. El 52% de los evaluación neuropsicológica postoperatoria (años) pacientes del grupo 1 sufría una crisis diaria antes Comienzo de la epilepsia (meses) 54,97 ± 49,09 47,69 ± 44,70 0,32 de la intervención quirúrgica y un 48% padecía cri- sis semanales o mensuales. En el grupo 2, un 84,6% Duración de la epilepsia (meses) 77,32 ± 50,83 76,76 ± 33,33 0,12 de los pacientes sufría crisis diarias antes de la ciru- gía y un 15,4% las padecía semanal o mensualmen- Frecuencia de crisis antes de la cirugía te. En el total de la muestra, se realizaron reseccio- Diarias 24 11 0,04 nes temporales y extratemporales en 30 (51%) y 29 Otras 22 2 (49%) pacientes, respectivamente. Al analizar la lo- calización de la cirugía, el 93% de los pacientes (n = Tratamiento médico preoperatorio 29) que se sometieron a una resección del lóbulo Monoterapia 9 2 0,73 temporal y el 63% de los pacientes (n = 19) que se Politerapia 37 11 sometieron a una resección extratemporal presen- taron una mejoría de las crisis (p = 0,00). No se ha- Tratamiento médico postoperatorio llaron diferencias estadísticamente significativas en- Monoterapia 12 0 0,04 tre los grupos por lo que respecta al sexo, la edad de Politerapia 34 13 la evaluación neuropsicológica prequirúrgica y pos- quirúrgica, el inicio de la epilepsia, la duración de la Tiempo entre evaluaciones (meses) 10,74 ± 7,10 10,46 ± 7,48 0,81 epilepsia o el número de fármacos antiepilépticos en la evaluación anterior y posterior a la cirugía. Localización de la cirugía La correlación entre el desarrollo cognitivo y la Temporal 27 2 0,00 evolución de las crisis tras la cirugía se evaluó me- Extratemporal 19 11 diante dos tipos de análisis: en primer lugar se com- pararon los valores del CIEG, CIV y CIM en los grupos 1 y 2 por separado y, a continuación, se compararon los resultados del CIEG, CIV y CIM del grupo 1 eran superiores a los valores de la eva- entre los grupos 1 y 2, cuyos resultados se muestran luación preoperatoria. A su vez, se apreció una dife- en la tabla II. rencia significativa entre los valores preoperatorios y postoperatorios del CIV en el grupo 2 (p < 0,01). Rendimiento intelectual preoperatorio Los valores del CIV en el grupo 2 tras la interven- y postoperatorio en cada grupo ción eran inferiores a los resultados preoperatorios. Cuando se examinaron los datos para verificar los Rendimiento intelectual efectos del control de las crisis tras la cirugía en las entre los grupos 1 y 2 capacidades cognitivas de cada grupo por separado mediante el test de inteligencia, se observó que la Cuando se examinaron los datos con el fin de com- prueba t de Student para muestras independientes parar los resultados medios del CIEG, CIV y CIM no revelaba ningún efecto de la cirugía sobre el del grupo 1 en relación con el grupo 2, se observó CIEG del grupo 1, el CIEG del grupo 2, el CIM del que en el grupo 1 se daban unos resultados signifi- grupo 2 y el CIV del grupo 1. Asimismo, se observó cativamente mejores en el test de inteligencia (CIEG, que había diferencias estadísticamente significativas CIV y CIM) al compararlos con los del grupo 2, entre los valores del CIM del grupo 1 en las evalua- tanto en la evaluación prequirúrgica como en la ciones neuropsicológicas antes y después de la ciru- evaluación realizada tras la intervención (p < 0,05), gía (p = 0,01). Los valores postoperatorios del CIM como se muestra en la tabla II. www.neurologia.com  Rev Neurol 2012; 54 (4): 214-221 217
  • 5. C. Souza-Oliveira, et al Discusión dos similares a los que se hallan en la literatura mé- dica. En la muestra de Zentner et al [27], en el 68,3% Se comparó el rendimiento intelectual entre dos de los pacientes con resección extratemporal las grupos de pacientes pediátricos con epilepsia que crisis remitieron por completo, mientras que en el se parearon según los resultados sobre las crisis: el estudio de Srikijvilaikul et al [28], un 92% de los pa- grupo 1 con Engel I y II, y el grupo 2 con Engel III y cientes logró una reducción de las crisis tras la ciru- IV. Se sometió a todos los pacientes a evaluación gía temporal. En el estudio de Gilliam et al [29], las neuropsicológica antes y por lo menos seis meses crisis epilépticas remitieron por completo en el 72% después de la intervención quirúrgica para estable- de los niños sometidos a cirugía temporal y en el cer el perfil base cognitivo antes de la intervención, 60% de aquellos a los que se les realizó la resección proporcionar una medida objetiva de los cambios quirúrgica extratemporal. Según los autores, el ín- cognitivos y ayudar a padres y docentes a compren- dice de curación obtenido en las resecciones extra- der las repercusiones de la epilepsia. temporales era similar al que se observaba en la ci- A partir de los resultados obtenidos, se puede rugía realizada a adultos. Por su parte, Téllez-Zen- concluir que los valores medios preoperatorios del teno et al [11] recogen que los resultados de las re- CIEG, el CIM y el CIV del grupo 1 eran superiores a secciones extratemporales no son tan satisfactorios, los del grupo 2. Aquellos pacientes que tras la ciru- con la posibilidad de déficits secundarios teniendo gía presentaron una desaparición o una reducción en cuenta la coincidencia de la región epileptógena significativa de las crisis mostraban unos mejores y las áreas corticales del lenguaje. resultados cognitivos antes de la intervención qui- Este estudio reveló que los valores del CIEG, el rúrgica. Gleissner et al [20] confirmaban estos ha- CIV y el CIM del grupo 2 tras la cirugía eran com- llazgos en un estudio que investigaba la relación en- patibles con una discapacidad cognitiva leve. Las tre el CI preoperatorio y el control de las crisis tras discapacidades cognitivas resultantes de la epilep- el tratamiento quirúrgico de la epilepsia en tres gru- sia están descritas en diversos estudios [30-33]. En pos de pacientes divididos en función de las cifras el estudio de Amano et al [34] se halló un retraso del CI, y llegaron a la conclusión de que un elevado mental grave en el 72,2% de los pacientes epilépti- porcentaje de niños dejaba de padecer crisis epilép- cos, de los cuales un 61,5% padecía una epilepsia ticas en el grupo que obtenía mejores resultados de intratable. Según Hermann et al [2], una discapaci- CI antes de la intervención quirúrgica. De todos dad cognitiva más difusa se relaciona con el efecto modos, los autores sostienen que una mejor conser- neurobiológico del comienzo temprano de las cri- vación del intelecto no puede considerarse aislada- sis, largos períodos de exposición a éstas y el uso mente como un factor de buen pronóstico. Otros prolongado de fármacos antiepilépticos. Es más, es- estudios han obtenido resultados similares [22,23]. tos déficits pueden ser acumulativos a lo largo del En este estudio se constató que dos variables clí- tiempo, por lo que es primordial intervenir lo antes nicas era significativamente diferentes al comparar posible para reducir o minimizar este efecto sobre el ambos grupos de pacientes antes de la cirugía: la intelecto. frecuencia de las crisis y la localización de la ciru- Nuestros datos indican que los resultados del gía. Con respecto a la frecuencia de las crisis, se ob- CIEG y el CIV se mantenían en el grupo 1 tras la servó que casi la totalidad de los pacientes del gru- cirugía. Gilliam et al [29] realizaron un estudio con po 2 sufría crisis diarias antes de la intervención un grupo de niños que padecía epilepsia, en el cual quirúrgica. Estudios longitudinales apoyan la idea el 76% de ellos conseguía controlar las crisis tras la de que las crisis epilépticas recurrentes en un cere- cirugía, pero no presentaba ninguna mejoría signi- bro en desarrollo pueden ser cruciales para que se ficativa del CI al comparar las evaluaciones anterio- perpetúe el deterioro cognitivo con el paso del res y posteriores a la cirugía. Mukahira et al [35] tiempo [24,25]. Además de estos aspectos clínicos, obtuvieron hallazgos acordes con estos últimos al existen factores sociales que están muy relaciona- advertir que existía una mejoría subjetiva en la con- dos con problemas de aprendizaje en niños con epi- ducta y que este factor podría estar relacionado con lepsia, dado que el hecho de padecer más crisis pue- una mejor calidad de vida para estos pacientes. de llevar a un mayor aislamiento social, una peor Otros autores analizaron a un grupo de niños con calidad de vida y un mayor absentismo escolar [26]. epilepsia tratados quirúrgicamente y comprobaron Por lo que concierne a la localización de la ciru- que el 82% de ellos permanecía estable tras la ciru- gía, este estudio puso de manifiesto que el grupo 2 gía (usando una escala del desarrollo conductual) y presentaba un número significativo de casos extra- que un 22% de los pacientes mostraba una mejoría temporales en comparación con el grupo 1, resulta- significativa del CI al no padecer crisis epilépticas, 218 www.neurologia.com  Rev Neurol 2012; 54 (4): 214-221
  • 6. Impacto de la cirugía de la epilepsia infantil en el rendimiento intelectual y afirman que las mejoras cognitivas pueden ser acumulativas a lo largo del tiempo y que, en ocasio- Tabla II. Cocientes intelectuales preoperatorios y postoperatorios en los grupos 1 y 2: comparación intra­ grupal e intergrupal. nes, quizá no sean evidentes de forma inmediata tras la intervención quirúrgica [23]. Grupo 1 Grupo 2 pa En este estudio se halló una mejoría significativa del CIM en el grupo 1 tras la cirugía, cosa que su- Cociente intelectual escala global giere una repercusión de las crisis epilépticas recu- rrentes sobre la habilidad ejecutiva en pacientes Prequirúrgico 88,78 ± 22,06 69,31 ± 20,01 0,01 con epilepsia. Los resultados deficitarios del CIM Posquirúrgico 90,37 ± 25,54 63,77 ± 19,17 < 0,01 en niños con epilepsia pueden deberse al tratamien- pb 0,28 0,05 to farmacológico, a las crisis recurrentes y a la posi- bilidad de daño cerebral. Estos factores pueden cau- sar varios déficits cognitivos, como, por ejemplo, Cociente intelectual manipulativo déficits en la velocidad para procesar la informa- Prequirúrgico 87,26 ± 22,46 67,69 ± 17,29 0,01 ción [36]. La menor velocidad para procesar la in- Posquirúrgico 92,59 ± 22,47 69,31 ± 18,37 < 0,01 formación puede acarrear peores resultados al eva- luar el CIM, dado que la mayoría de las tareas de- pb 0,01 0,67 penden del tiempo, por lo que el control de las crisis tras la cirugía podría justificar la mejoría en los re- Cociente intelectual verbal sultados del CIM. Prequirúrgico 91,28 ± 20,83 73,69 ± 21,99 0,02 En este estudio se apreció un empeoramiento significativo de los valores del CIV en el grupo 2 Posquirúrgico 89,46 ± 27,29 61,54 ± 20,25 < 0,01 tras la cirugía. Según Modi et al [26], las crisis recu- pb 0,44 < 0,01 rrentes producen un impacto psicosocial perjudi- cial y es más probable que estos niños tengan una a Resultados comparativos de CIEG, CIM y CIV entre el grupo 1 y el grupo 2. b Resultados comparativos de CIEG, calidad de vida más reducida. Desde un punto de CIM y CIV prequirúrgicos y posquirúrgicos en cada grupo (grupo 1 y grupo 2). vista cognitivo, la represión social podría dificultar la realización de algunas de las subpruebas del CIV, como el vocabulario o la información, dado que és- tas dependen de la inteligencia cristalizada. Esto se completo y que, asimismo, habían mejorado sus fun- basa en conocimientos consolidados y adquiridos a ciones cognitivas, se consideraban ‘ganadores por través de experiencias educativas y sociales [37]. Los partida doble’. Por el contrario, se pueden conside- niños con crisis recurrentes tras el tratamiento qui- rar ‘perdedores por partida doble’ aquellos pacien- rúrgico de la epilepsia continúan padeciendo aisla- tes que no han conseguido una reducción significa- miento social, lo que dificulta cada vez más que ad- tiva de sus crisis tras la cirugía y cuyas capacidades quieran nuevos conocimientos y cultura, e impide cognitivas se han mantenido igual o incluso han que lleven a cabo adecuadamente las subpruebas re- empeorado después de la intervención. lacionadas con este tipo de aprendizaje. Una limitación de este estudio fue el hecho de En conclusión, la inteligencia de los niños con epi- que no era posible comparar los resultados de otros lepsia resistente al tratamiento farmacológico de- tests neuropsicológicos como la memoria, la aten- pende de varios factores clínicos y psicosociales ción o las funciones ejecutivas, antes y después de que son dependientes entre ellos y están relaciona- la cirugía. Esto es así a causa de las limitaciones dos intrínsecamente. Siendo así, el tratamiento qui- cognitivas de los niños con epilepsia, que impiden a rúrgico de la epilepsia en la infancia puede ser una casi la totalidad de ellos llevar a cabo la totalidad de buena alternativa para la reducción o el control de las pruebas de una batería de tests neuropsicológi- las crisis epilépticas y, asimismo, podría proporcio- cos. Sin embargo, consideramos que este estudio nar una mejoría cognitiva que conllevaría unos me- contribuye a identificar las mejorías cognitivas en jores resultados intelectuales en estos niños. el CIM en pacientes con un buen control de las cri- sis tras la cirugía (Engel I y II) y un empeoramiento del CIV en niños sin un buen control de las crisis Bibliografía tras la cirugía (Engel III y IV). Según Helmstaedter 1. Noeker M, Haverkamp-Krois A, Haverkamp F. Development et al [8], los pacientes con una reducción significa­ of mental health dysfunction in childhood epilepsy. Brain tiva de las crisis o que dejaron de padecerlas por Dev 2005; 27: 5-16. www.neurologia.com  Rev Neurol 2012; 54 (4): 214-221 219
  • 7. C. Souza-Oliveira, et al 2. Hermann B, Jones J, Sheth R, Dow C, Koehn M, Seidenberg 20. Gleissner U, Clusmann H, Sassen R, Elger CE, Helmstaedter M. Children with new-onset epilepsy: neuropsychological C. Postsurgical outcome in pediatric patients with epilepsy: status and brain structure. Brain 2006; 129: 2609-19. a comparison of patients with intellectual disabilities, sub 3. Cornaggia CM, Beghi M, Provenzi M, Beghi E. Correlation average intelligence, and average-range intelligence. Epilepsia between cognition and behavior in epilepsy. Epilepsia 2006; 2006; 47: 406-14. 47 (Suppl 2): S34-9. 21. Engel JJ. Surgical treatment of epilepsies. New York: Raven 4. López-Sala A, Palacio-Navarro A, Donaire A, García G, Press; 1993. Colomé R, Boix C, et al. Variables predictoras de retraso mental 22. Bjornaes H, Stabell KE, Heminghyt E, Roste GK, Bakke SJ. en una unidad de monitorización videoelectroencefalográfica Resective surgery for intractable focal epilepsy in patients pediátrica. 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  • 8. Impacto de la cirugía de la epilepsia infantil en el rendimiento intelectual Impact of pediatric epilepsy surgery on intellectual efficiency Introduction. Epilepsy surgery may be a promising alternative therapy for seizure control in patients with refractory seizures, resistant to medication. Cognitive outcome is another important factor in favor of the surgical decision. Aim. To investigate the correlation between seizure outcome and cognitive outcome after epilepsy surgery in a pediatric population. Patients and methods. A total of 59 pediatric patients were retrospectively assessed with the WISC-III (Full Scale, Verbal Scale and Performance Scale) before and, at least, 6 months after surgery. Patients were divided into two groups according whether or not improvement of seizure control after surgery. Data collected for each child included: epileptic syndrome, etiology, age at epilepsy onset, duration of epilepsy and seizure frequency. Results. Comparison using a MANOVA test revealed significant differences across pre-operative Full Scale, Verbal Scale and Performance Scale (p = 0.01) with seizure reduction group performing better than no seizure reduction group. Seizure improvement group achieved significant Performance Scale improvement (p = 0.01) and no seizure improvement group showed significant Verbal Scale worsened after surgery (p = 0.01). Conclusions. Our results suggest that the success of the epilepsy surgery in childhood when the seizure control is achieved may also provide an improvement in the Performance Scale whereas the seizure maintenance may worsen the Verbal Scale. Key words. Children. Cognitive. Epilepsy. Intelligence. Refractory. Seizures. Surgery. www.neurologia.com  Rev Neurol 2012; 54 (4): 214-221 221