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CESASIN Instituto de Ciencias del Mar
y Limnología, U.N.A.M.
EL FITOPLANCTON
EN LA CAMARONICULTURA
Y LARVICULTURA:
IMPORTANCIA DE UN BUEN MANEJO
CESASIN Instituto de Ciencias del Mar
y Limnología, U.N.A.M.
Rosalba Alonso-Rodríguez
Federico Páez-Osuna e
Ismael Gárate-Lizárraga
Instituto de Ciencias del Mar
y Limnología, U.N.A.M.
EL FITOPLANCTON EN LA CAMARONICULTURA Y LARVICULTURA:
IMPORTANCIA DE UN BUEN MANEJO
Edicióntécnica ydiseñode portada:GermánRamírezReséndiz.
D.R. 2004. Institutode CienciasdelMaryLimnología.
Derechos exclusivos deediciónreservados para todoslos países.
Prohibidala reproduccióntotal oparcial porcualquiermediosin
autorizaciónprevia del editor.
Publicadoporel Institutode Cienciasdel MaryLimnología de la
y el
Comité de SanidadAcuícola de Sinaloa,.
E-mail: paezos@ola.icmyl.unam.mx
ISBN: XXX-XX-XXXX-X
ImpresoenMéxico/
PrintedinMexico
UniversidadNacionalAutónomade México
1 El fitoplancton en la camaronicultura ..................................................1
1.1 Introducción...................................................................................1
1.2 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en el
medio natural..............................................................................3
1.3 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en
estanques de cultivo ...................................................................7
1.4 Abastecimiento de agua y su relación con el fitoplancton...........19
1.5 Mareas rojas en estanques y sus efectos......................................35
1.6 Condiciones para un buen desarrollo del camarón en un
ciclo de cultivo .........................................................................47
1.7 Factores críticos para la producción de especies benéficas.........52
1.8 Recomendaciones para un buen manejo y la producción de
microalgas útiles......................................................................60
2. El fitoplancton y la larvicultura.........................................................63
2.1 Introducción .................................................................................63
2.2. Mareas rojas en la zona costera ..................................................65
2.3 Estructura química de las biotoxinas: ..........................................69
TABLA DE CONTENIDO
i
ii
2.4 Mareas rojas en el noroeste de México .......................................72
2.5 Mareas rojas nocivas para la larvicultura....................................75
2.6 Mortalidad de larvas en laboratorios de producción de Sinaloa .85
2.7 Normas para evitar los riesgos derivados de la presencia de
mareas rojas y biotoxinas ........................................................89
2.8 Recomendaciones para prevenir y contrarrestar los efectos
del fitoplancton nocivo en la larvicultura.................................94
3 Prevención, mitigación y remediación de problemas de
fitoplancton asociado a la camaronicultura..................................97
Agradecimientos..................................................................................111
Referencias ..........................................................................................112
1 El fitoplancton en la camaronicultura
1.1 Introducción
Para un gran número de organismos en cultivo, la introducción de
determinadas especies de fitoplancton produce mejores resultados en
términos de sobrevivencia, crecimiento y factor de conversión que
cultivándolas en aguas claras, sin fitoplancton. La razón de este papel
positivo de las microalgas en los estanques de cultivo no ha sido
completamente comprendida, pero no hay duda de que la calidad del
agua se mejora y se estabiliza debido a la producción de oxígeno, la
estabilización del pH, la disponibilidad de sustancias esenciales para la
cadena trófica, la asimilación de productos excretados por los organismos
en cultivo que son potencialmente tóxicos, la inducción de la actividad de
captura de presas, la regulación de las poblaciones bacterianas, la
estimulación de la inmunidad y otros factores que aún no son
suficientemente entendidos. Bajo ciertas condiciones, y siendo los
estanques de cultivo un ambiente típicamente eutrófico o hipertrófico, el
1
enriquecimiento de nutrientes comúnmente promueve un incremento
excesivo de la cantidad y tipo de microalgas que pueden provocar
problemas de anoxia, tanto en los estanques de cultivo como en el agua
de abastecimiento afectando así al camarón. En estos casos, la industria
acuícola puede verse afectada por tales florecimientos algales nocivos
como ha ocurrido en numerosos países y recientemente en Sinaloa
provocando a los productores, daños económicos considerables.
Esta contribución pretende dar un panorama de las causas y condiciones
que dan lugar a la proliferación de especies de fitoplancton inocuas,
nocivas o tóxicas para el camarón en cultivo. Se presentan algunas
medidas de prevención y manejo para mejorar la calidad y abundancia de
fitoplancton que permitan obtener una buena producción, y por último, se
exponen las experiencias de otros países en cuanto a las medidas de
mitigación que se han implementado para enfrentar la presencia de
especies de fitoplancton tóxico o nocivo en sistemas de cultivo.
2
1.2 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en el
medio natural.
Hay dos categorías de vegetales que potencialmente pueden ser
consumidos por los peneidos (Dall ., 1990); primero, las plantas
terrestres emergentes (plantas terrestres, manglar y pastos) junto con las
macrofitas sumergidas (pastos marinos); y secundariamente, a las algas,
incluyendo a las de vida libre y a las epífitas. El detritus definido como el
material biogénico en diferentes estadios de descomposición microbiana,
representa una fuente potencial de energía para especies como el
camarón. Se ha encontrado hasta 50% de detritus en el tracto digestivo de
(Ruello, 1973). Robertson (1988) encontró
grandes cantidades (74%) de material detrítico en de 7-10
m. Este último autor señala que es muy difícil evaluar el papel
nutricional del detritus debido a que está constituído por un complejo
material de partículas derivadas de las plantas, heces fecales de peces y
crustáceos, donde la fracción orgánica está unida dentro de una matriz
con partículas de diatomeas y bacterias.
Hasta donde se conoce, los peneidos se describen como ”omnívoros
et al
Metapenaeus macleayi
P. merguiensis
µ
3
oportunistas” y experimentalmente se ha observado que estos organismos
muestran preferencias cuando tienen la oportunidad de escoger el
alimento. Chamberlain y Lawrence (1981) encontraron que
crece más rápido cuando se alimenta de una dieta compuesta de peneidos,
calamar, poliquetos y almeja que cuando se alimentan solamente de uno
de estos organismos. Por otra parte, se ha observado que la dieta de
muchas especies de camarón cambia significativamente con el tamaño y/o
la edad (Dall ., 1990). Parece haber dos razones para esto, primero,
debido a un cambio en el hábitat conforme crecen y segundo, por un
cambio de la dieta al pasar a juveniles que incorporan vegetales, a una
dieta de adultos que puede ser exclusivamente carnívora. Ejemplo de esto
se ha evidenciado en especies de importancia comercial como
, que cuando es juvenil es herbívoro y se alimenta de algas
verdes y material vegetal no identificado, mientras cuando es adulto es
omnívoro con una dieta a base de crustáceos, anélidos y algas (El Hag,
1984).
En el medio natural, la vida larval del camarón dura menos de 3 semanas
y comprende tres etapas, nauplio, protozoea y mysis, antes de ser una
L. vannamei
et al
P.
monodon
4
postlarva. Cada etapa larval comprende de 3 a 6 subetapas en las cuales
hay cambios en la morfología, capacidad natatoria y en el
comportamiento alimenticio. Las larvas nauplio se alimentan de la
reserva alimenticia depositada en los huevos. A partir del estadio larvario
de protozoea 1, el camarón, necesita de un alimento para satisfacer sus
requerimientos nutritivos y energéticos, la protozoea es generalmente
herbívora y las etapas mysis y postlarva tienden gradualmente a ser
carnívoras. Al llegar a la etapa de postlarvas, son transportadas por las las
corrientes, acercándolas a la costa facilitando así su penetración en los
cuerpos lagunares donde sus hábitos son bentónicos y ayudadas por la
disponibilidad de alimento, pasan a ser juveniles.
Se considera que las postlarvas son oportunistas, si las diatomeas
dominan en el medio, se alimentan principalmente de diatomeas. La
manera en que diversas diatomeas influyen sobre el crecimiento y
sobrevivencia del camarón es debido a las diferencias en los nutrientes
que contienen, más que al tamaño o forma de las mismas. La dieta natural
en camarones juveniles y adultos consiste en consumir una amplia
variedad de micro invertebrados (moluscos, crustáceos y poliquetos) y
5
material vegetal, por eso se consideran omnívoros. La dieta cambia
estacionalmente, de acuerdo a la disponibilidad de la presa. Se ha
observado en juveniles de camarón que la proporción de detritus
consumidos, proveniente de la descomposición del mangle, depende de la
cercanía a la costa, llegando a ser de hasta 84% en la cabeza de los
esteros (Chong ., 2001). En cuanto a la nutrición, se sabe que la
composición de las presas de varía de 70 a 80% en el
contenido de proteína, 11% en el de carbohidratos y una proporción muy
baja de lípidos 12%. La dieta para camarón de 15 a 25 g en
cambia durante el período de muda, consume 2.7 g/día durante la mayor
parte del ciclo de muda y solamente 1.2 g/día dos días antes de que esta
se realiza, prefiriendo los moluscos como fuente de alimento
(Rothlisberg, 1998). Los hábitos de alimentación pueden ser nocturnos y
la sensibilidad a la luz determina el ascenso y la actividad alimenticia, por
lo cual dicha sensibilidad debe considerarse para la elección de los
regímenes de alimentación. La hora del día y la densidad fitoplanctónica
afectan la intensidad luminosa modificando la hora de ascenso, el
momento y duración del período de alimentación (Chong ., 2001).
et al
Penaeus sculentus
P. sculentus
et al
6
1.3 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en
estanques de cultivo.
En los sistemas de cultivo, a las larvas de camarón se les alimenta con una
combinación de microalgas como ,
etc. y crustáceos, como pueden ser sp., y
copépodos, complementándose la dieta con alimento formulado. El
alimento contiene proporciones variables de proteínas, carbohidratos,
fibra, calcio, fósforo, vitaminas y aminoácidos, etc. A partir de un estudio
con isótopos estables de nitrógeno para identificar las fuentes de alimento
en postlarvas y juveniles de , se encontró que durante los dos
primeros meses, la fuente de alimento es planctónica, la postlarva se
alimenta básicamente de zooplancton, el cual es consumido directamente
(Focken ., 1998). Al avanzar el ciclo de cultivo, la fuente de alimento
se centra en el alimento suministrado, aunque una parte significativa de
este, no es asimilado por los camarones.
A las 6 semanas, la composición bioquímica de refleja el
origen de material asimilado en sus tejidos: 28.90% de alimento artificial
Skeletonema Chaetoceros, Tetraselmis,
Chlorella, Isochysis, Artemia
P. monodon
et al
P. monodon
7
y 42.3% de materiales vegetales, 1.8% de crustáceos y 27% de detritus
(materia orgánica y mineral). En la semana 11 son 47, 21.1, 22.8, 8.5 y
para la semana 16, 21.7, 34.3, 31.7, 12.9, respectivamente. La preferencia
de alimento no cambia con la hora del día, los hábitos alimenticios en la
semana 6 son nocturnos y después son diurnos. A menos de 4 mg/L de
oxígeno, se observa una reducción en el contenido intestinal y cuando los
niveles de oxígeno son altos, se alimenta de día (Focken ., 1998). En
se encontró que el 30% del incremento en biomasa del
camarón se derivó de la ingestión directa o indirecta de fuentes naturales
de alimento. Para el caso de adulto en cultivo semi-intensivo,
el 40-60% de los tejidos proviene de la biota (Focken ., 1998).
Diversos autores han investigado si el consumo de microalgas es
incidental, porque el material detrital (material orgánica y mineral) del
cual se alimenta el camarón se encuentra en el fondo del estanque, o bien,
adherido a él, ya que se encuentra una infinidad de microalgas que son
consumidas por el camarón (Gómez-Aguirre y Martínez-Córdoba, 1998)
Sin embargo, hay observaciones que muestran que la composición del
material encontrado en el intestino del camarón contiene mayor cantidad
et al
P. japonicus
L. vannamei
et al
8
de tejido vegetal que el material encontrado en el fondo por lo tanto puede
suponerse una ingestión selectiva (Focken ., 1998). Otra fuente
importante de proteínas y energía para el camarón en cultivo son los
crustáceos y los restos de éstos, incluido el propio camarón. El alimento
artificial difícilmente ocupa el 50% del contenido intestinal. Las
preferencias por los materiales no cambian durante el día pero sí a lo largo
del ciclo de cultivo debido al desarrollo. El alimento artificial es
importante para complementar el alimento natural y por su valor
nutricional (Focken 1998).
En un estudio sobre el contenido nutricional de 40 especies de microalgas
pertenecientes a 7 clases, se encontró que las microalgas proporcionan una
mezcla balanceada de sustancias nutritivas para alimentar a los crustáceos
durante sus primeras etapas larvales y alimentan al zooplancton que forma
parte de la cadena alimenticia en sistemas acuaculturales. La cantidad de
proteínas que proveen es variable y puede llegar a constituir el 50%, y de
carbohidratos y lípidos hasta el 23% de cada uno (Brown, 1997).
Todas las microalgas son ricas en aminoácidos esenciales. El contenido de
polisacáridos es variable pero la glucosa llega a ser de hasta 87%. Las
et al
et al.,
9
diatomeas y algunas fitoflageladas son ricas en ácidos grasos
poliinsaturados (PUFAs), conteniendo hasta 10%, otras como las
clorofitas son deficientes en estos, y solamente contienen hasta 3%.
Todas las microalgas analizadas poseen altas concentraciones de ácido
ascórbico (vitamina C) y riboflavina (vitamina B2) (Brown , 1997).
En Sonora se han realizado estudios sobre la optimización y estrategias
de alimentación a nivel experimental y comercial (Martínez-Córdoba
., 2002). Se ha encontrado que los carotenoides y astaxantinas son
componentes naturales del fitoplancton y pueden ser añadidos en la dieta,
mejorando su crecimiento y sobrevivencia. Los carotenos son pigmentos
fotosintéticos, la astaxantina es muy apreciada por dar color rosado al
músculo del salmón pero también es un factor importante en el sistema
inmunológico y hace que los organismos sean más resistentes al estrés
(Fig. 1).
Una serie de experimentos realizados por Martínez-Córdoba . (2002)
en estanques revelan que en presencia de fitoplancton crece
igual con alimento balanceado con diferente proporción de proteínas (25-
40%), mientras que crece adecuadamente en un régimen
et al.
et
al
et al
L. vannamei
L. stylirostris
10
CH3
CH3
CH3
CH3
CH3
CH3
CH3
CH3 CH3
CH CH C CH CH CH
CH
CH
CH
CH
C C
C
CH
CH
CH CH CH
CH3
-Caroteno
Astaxantina
Fig. 1. Fórmula química del caroteno y de la astaxantina
11
con bajo suministro proteico ajustado a la abundancia de alimento natural,
esto es, considerando la aportación del fitoplancton a la dieta. Además,
agregando PUFAs al alimento de , es posible reducir la
cantidad de proteína suministrada en un 5%.
Algunas de las cianobacterias más comunes en estanques de cultivo
pertenecen al género y tienen bajo contenido nutricional
(proteínas, aminoácidos esenciales, lípidos y ácidos grasos poli-
insaturados) en comparación con las diatomeas y algas verdes. Las algas
que crecen en un medio con alto contenido de nitrógeno promueven el
crecimiento de camarón mientras que cuando crecen en bajo contenido de
nitrógeno tienen menor contenido de proteínas y lípidos y alto contenido
de carbohidratos, lo cual puede dificultar la digestión en las primeras
etapas larvarias del ciclo de vida del camarón, provocando que no se
produzca con suficiente éxito la metamorfosis a la segunda etapa de
protozoea.
El fitoplancton es el principal productor de oxígeno dentro del estanque
durante el día pero durante la noche al igual que el resto de los
organismos, respiran, consumiendo gran parte del oxígeno disponible
L. vannamei
Oscillatoria
12
(Yao ., 2001). El oxígeno es el principal elemento para el desarrollo y
la sobrevivencia de cualquier organismo vivo, especialmente en el medio
acuático. El oxígeno disuelto en el agua influye directamente en los
estanques de cultivo afectando el crecimiento del organismo cultivado y
eficiencia de conversión alimenticia. En el manejo de la calidad del agua
de estanques de cultivo de peces y/o camarones, el oxígeno disuelto es
expresado en términos de miligramos por litro o partes por millón y
generalmente, está presente en cantidades de 4 a 14 mg/L. Una
disminución o falta de oxígeno disuelto provoca estrés o muerte en los
organismos acuáticos, cuando la exposición es prolongada a niveles
menores de 1 mg/L. Tres son los factores que generalmente provocan las
pérdidas de oxígeno en un estanque (Boyd, 1992): (a) respiración del
sedimento (50-55%); (b) respiración del fitoplancton (40-45%); y (c)
respiración del organismo cultivado, en este caso, camarón (5%). El
oxígeno es una variable clave que determina el éxito en el sistema de
producción de post-larvas, los LC oscilan entre 1.4 a 3.3. mg/L para
larvas y de 1 a 2.2 mg/L para postlarvas (Miller ., 2002).
Una alta producción de fitoplancton trae como consecuencia una
et al
et al
50
13
0
0.2
0.5
0.8
1
pK = 9.302
T = 25 ºC
S = 20.3 ‰
0
0.3
0.5
0.8
1
pK = 9.354
T = 25 ºC
S = 35 ‰
0
0.3
0.5
0.8
1
5 6 7 8 9 10 11 12
pH
pK = 9.374
T = 25 ºC
S = 44.5 ‰
pK = 8.999
T = 35 ºC
S = 20.3 ‰
pK = 9.058
T = 35 ºC
S = 35 ‰
5 6 7 8 9 10 11 12
pH
pK = 9.076
T = 35 ºC
S = 44.5 ‰
5 6 7 8 9 10 11 12 5 6 7 8 9 10 11 12
5 6 7 8 9 10 11 12 5 6 7 8 9 10 11 12
NH4
+
NH3
NH4
+
NH3
NH4
+
NH3
NH4
+
NH3
NH4
+
NH3
NH4
+
NH3
Fig. 2. Proporción de amonio (C =1, es 100%) en las formas no-ionizada
NH (especie más tóxica, zona sombreada) y la forma ionizada NH (especie
menos tóxica) en las aguas salobres (S=20.3‰), marinas (S=35.3‰) e
hipersalinas (S=44.5‰).
τ
3 4
14
disminución de la penetración de la luz, lo cual puede provocar
disminución de la producción fotosintética en el fondo del estanque. Por
las noches, disminuye el oxígeno disuelto debido a la respiración de todos
los organismos, incluyendo el fitoplancton. Durante el día, el fitoplancton
produce sombra, creando condiciones para que el camarón tenga un
ambiente adecuado mientras permanece en el fondo y evita el crecimiento
de algas filamentosas.
La turbidez es producida por la materia orgánica, sustancias húmicas,
material inorgánico como arcillas y por el fitoplancton. La turbidez no
fitoplanctónica en estanques fertilizados y no fertilizados, medida como
visibilidad del disco de Secchi, puede ser más importante que la originada
solamente por el fitoplancton. Por ello, Jamu y Piedrahita (1999)
recomiendan el uso del disco de Secchi como indicador de abundancia
fitoplanctónica en los casos en los que la concentración fitoplanctónica
sea la principal fuente de turbidez en el estanque o cuando la turbidez no
algal se mantenga constante.
El fitoplancton es la base de la cadena alimenticia en los estanques semi-
intensivos, la cual comprende a las algas, zooplancton y camarón. Las
15
bacterias, protistas e invertebrados también participan en la dinámica del
estanque pero son secundarios en comparación a las actividades
realizadas por las microalgas en la producción fotosintética mediante la
fijación de carbono, producción de material vivo y la generación de
oxígeno. En los estanques intensivos la producción se realiza por
bacterias heterotróficas combinada con producción autotrófica. Los restos
de alimento y excreciones del camarón son digeridos por bacterias y
forman la base de la cadena alimenticia. La respiración del camarón y de
los otros organismos de la cadena alimenticia en el estanque, a las altas
densidades típicas, requieren obligadamente de aireación mecánica para
proveer de suficiente oxígeno para compensar la respiración bacteriana y
mantener el equilibrio aeróbico.
Los largos periodos de calma y estabilidad física de la columna de agua
en el estanque favorecen los florecimientos de cianobacterias, la aireación
mecánica disminuye las posibilidades de estos florecimientos y puede
servir para suprimir los ya formados. En un sistema eutrófico bien
mezclado como lo son los estanques, el carbono inorgánico es repuesto
por el CO liberado desde los productos de oxidación en la columna de2
16
agua y en los sedimentos y por la difusión del CO desde el aire al agua,
proceso que se ve favorecido por el viento. Los sistemas mezclados
raramente tienen limitaciones de carbono inorgánico y florecimientos
algales peligrosos. A menudo estos estanques tienen una comunidad
fitoplanctónica más diversa incluyendo varios géneros de diatomeas,
algas verdes, cianobacterias, dinoflagelados y euglenoides.
Las microalgas son capaces de absorber directamente los productos
metabólicos producidos en el estanque como son el dióxido de carbono y
el amoníaco que pueden ser factores de riesgo para la salud del camarón
ya que el bióxido de carbono en exceso provoca disminución de pH y
además el amonio es un metabolito que, dependiendo del pH también
puede estar en forma de amoníaco (especie más tóxica) o de ión amonio
(especie menos tóxica) (Fig. 2).
La constante de disociación del amonio K= [NH ] [H ]/ [NH ] puede ser
determinada a partir de ecuaciones empíricas (e.g., Solderberg y Meade,
1991; Millero, 1996) o bien experimentalmente (Whitfield, 1978). En los
gráficos de la Fig. 2 se ilustra la proporción de amoníaco y el radical
amonio en seis casos que permiten representar las condiciones de
2
3 4
+ +
17
salinidad y temperatura típicas para los meses fríos y cálidos en los
estanques de cultivo en Sinaloa. En estos gráficos se muestra claramente
como la proporción de amonio no ionizado (especie más tóxica), varía en
función del pH en los estanques.
La excreción de amonio por el camarón es mayor cuanto más elevada es
la cantidad de alimento administrado ya que el 60% del nitrógeno
adquirido es excretado como amonio, el resto son pequeñas cantidades de
urea y ácido úrico. Tanto el camarón como la post-larva excretan una
mayor proporción de amonio cuando se les alimenta con alimento
balanceado y se reduce cuando su dieta contiene microalgas
(Shishehchian 1999). Se sabe que el alimento artificial promueve y
mejora la alimentación natural del camarón en cultivos semi-intensivos
(Nunes ., 1996). En la mayoría de las especies cultivadas en granjas
semi-intensivas el manejo en cuanto a la alimentación balanceada se basa
en el crecimiento y sobrevivencia pero no considera el comportamiento
alimenticio del camarón lo cual provoca acumulación y desperdicio de
alimento y deterioro de las condiciones del fondo del estanque. En el
estanque, la descomposición de la materia orgánica produce amonio,
et al.,
et al
18
nitrato y nitrito. El camarón responde a un ciclo circadiano, en
condiciones naturales y de laboratorio, bajo un ciclo de luz-oscuridad en
el cual la actividad sobre el fondo del estanque se lleva a cabo durante el
día y emerge a la superficie al oscurecer. El período de alimentación varía
de una especie a otra y del ciclo de muda, que determina los ritmos de
alimentación (Nunes 1996).et al.,
1.4 Abastecimiento de agua y su relación con el fitoplancton
La mayor parte de la actividad camaronícola en el mundo se lleva acabo
en la zona costera, en instalaciones externas y en estanques de tierra. En
Asia, se practica principalmente el cultivo intensivo en estanques de 0.5 a
2 ha con un rendimiento de 3-10 ton/ciclo (Schur, 2002). El cultivo
intensivo incluye sistemas de aireación mecánica donde la producción y la
tasa de alimentación son altas y proporcionales a la potencia de aireación.
En América, la modalidad de cultivo más practicada es el cultivo semi-
intensivo con rendimientos de 0.25-2 ton/ha/cosecha en estanques sin
aireación con dimensiones de 3 a 25 ha. En ambos sistemas, el porcentaje
19
de aereación es de 2-15% (Schur, 2002). Cuando se hace una
comparación con estanques de la ecorregión del Golfo de California, se
muestra gran similitud con las condiciones descritas anteriormente, tanto
en las dimensiones de los estanques, como en la producción (Tabla 1).
En los sistemas semi-intensivos se puede llegar a tener un recambio del
2-15% del volumen del estanque por día, representando así sistemas
conservativos y de alto uso de agua. Aunque en el noroeste de México se
han hecho estudios y se ha observado que recambios menores al 5%
afectan negativamente la sobrevivencia y el rendimiento del cultivo, la
situación mejora aumentando a 15% el recambio y mediante la aplicación
de aireación por 6 horas (Martínez-Córdova ., 1998). Los sistemas
intensivos utilizan menos agua por unidad de cosecha, son conservativos
e implican tratamiento de aireación en el mantenimiento de la calidad del
agua en lugar del recambio utilizado en el sistema semi-intensivo.
Actualmente, hay una tendencia hacia la disminución en el recambio de
agua e incluso recambio cero o cero descarga, compensado con el
aumento de sistemas de aireación, con buenos resultados.
La mayoría de las granjas camaronícolas en la ecorregión Golfo de
et al
20
21
California son de tipo semi-intensivo (89%), siendo en menor proporción
las de tipo intensivo (2%) y extensivo (9%), con una densidad media de
siembra de 13, 58 y 7 Pl m , respectivamente. En los años 2001 y 2002 la
tendencia fue a operar solo un ciclo por año, en primavera-verano y la
duración del ciclo fluctuó de 120 a 140 días (Páez-Osuna , 2003). La
gran mayoría de las granjas de tipo semi-intensivo y extensivo, se
abastecen de agua de los esteros y lagunas costeras a través de canales
naturales o artificiales, o bien directamente. Los esteros y lagunas costeras
son de los ecosistemas más productivos y en ellos se desarrollan
numerosas actividades pesqueras.
Las fuentes de agua estuarina cuyo origen son las lagunas costeras tienden
a utilizarse cada vez menos debido a que estas aguas frecuentemente se
asocian con ciertos problemas derivados del alto contenido de nutrientes y
otros componentes que pueden favorecer procesos de anoxia dentro del
estanque. El fitoplancton estuarino está representado por microalgas
marinas y de agua salobre. En Sinaloa, se ha encontrado una composición
taxonómica similar a la encontrada para aguas estuarinas que abastecen a
42 granjas de camarón en La India (Jing ., 2000) donde dominan
-2
et al.
et al
22
diatomeas, dinoflagelados, cianobacterias, clorofitas y silicoflagelados
(Alonso-Rodríguez y Páez Osuna, 2001).
Páez-Osuna (2002) menciona que hay una tendencia mayor a la
utilización de las aguas de las lagunas costeras como fuente de agua, y
que el manejo inadecuado de las descargas de las granjas puede provocar
problemas de sustentabilidad de la actividad camaronícola -a mediano y
largo plazo- al ser las lagunas costeras el sitio de recarga y descarga de
agua. Menciona además que, los efluentes de los estanques camaronícolas
deben considerarse potencialmente riesgosos para las aguas receptoras,
debido a que generalmente cuentan con un alto contenido de nutrientes,
fitoplancton y material sedimentable, que pueden provocar una elevada
demanda bioquímica de oxígeno. Además, debido a que las aguas de los
estanques generalmente son eutróficas y ricas en biomasa fitoplanctónica,
las descargas de los efluentes de los estanques, son motivo de
preocupación como fuentes puntuales de polución localizada, aunque se
desconoce aún con certeza qué tan significativo puede llegar a ser su
efecto en el ambiente. No es difícil presuponer que dada la vulnerabilidad
de los ecosistemas que reciben las descargas de los efluentes de la
23
camaronicultura, estos son fuentes de polución potenciales.
El crecimiento excesivo de fitoplancton en los estanques puede ser
provocado por el exceso de fertilización y alimentación, además de la
liberación de los nutrientes provenientes de los sedimentos del fondo.
Cuando los estanques son inadecuadamente manejados y/o viejos, los
nutrientes que van quedando atrapados en la columna sedimentaria pueden
ser liberados y provocar florecimientos algales excesivos, aún sin adicionar
fertilizantes, esto luego puede provocar caídas bruscas en el contenido de
oxígeno disuelto. Las condiciones meteorológicas (nublados, neblina,
calmas) y el régimen de mareas de cuadratura o “muertas” comúnmente se
conjugan provocando episodios de hipoxias o anoxias durante las noches y
especialmente en las madrugadas (Páez-Osuna ., 1997).
El fitoplancton que proviene de las fuentes de abastecimiento, es
modificado dentro del estanque, tanto en composición como en abundancia.
El fitoplancton se desarrolla debido a la influencia de factores naturales
(luz, temperatura, salinidad, nutrientes) y se promueve su crecimiento
mediante la fertilización inorgánica.
La composición del fitoplancton, en varias granjas de Sinaloa analizadas,
et al
24
muestra una gran abundancia de cianobacterias (c.a. 90%) sobre los
dinoflagelados y las diatomeas, coincidiendo con otras áreas subtropicales
del mundo. Las bajas salinidades favorecen las cianobacterias,
representantes de los géneros y ; de
las diatomeas como y , y
dinoflagelados, representantes de los géneros
(Cortés-Altamirano .,
1994; Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2001). En estanques de baja
salinidad se observó diferente composición en la abundancia por grupos,
una alta abundancia y biomasa en orden de importancia correspondiente a
clorofitas, diatomeas, cianobacterias y dinoflagelados (McIntosh .,
2001).
En un estudio experimental de cianobacterias bentónicas en estanques de
cultivo de camarón realizado por López-Cortés (1999), se analizaron los
cambios en las comunidades en correspondencia con el manejo en un
ciclo de cultivo. Con la preparación de los estanques, mediante el
encalamiento, los agregados de cianobacterias son cubiertos e impiden la
captación de luz, y hay cambios drásticos de pH que provocan la
Synechocystis, Oscillatoria Spirulina
Nitzschia, Navicula, Amphora, Achnantes
Gyrodinium, Gymnodinium,
Scrippsiella, Prorocentrum y Amphidinium et al
et al
25
desintegración de los agregados, que durante el enjuague se refleja en un
aumento de células ya que se rompen los filamentos. Posteriormente,
cuando se llenan los estanques mejoran las condiciones de pH y humedad
y la comunidad de cianobacterias empieza a regenerarse y a mantenerse a
cierta distancia del fondo del estanque respondiendo al movimiento
fototáctico; los primeros pobladores del fondo fueron y
. La fertilización promueve la producción de
fitoplancton y afecta las comunidades de cianobacterias en el fondo del
estanque, a los dos meses, sin aireación se alcanzan valores altos de
oxígeno disuelto durante el día. En las orillas de los estanques se
encontraron las cianobacterias y
y las bacterias y , lejos de los
aireadores, sobre suelo sulfuro-oxidantes (López-Cortés, 1999).
La abundancia fitoplanctónica en los estanques de camarón es muy
variable. En un estudio de 20 estanques intensivos de camarón en
Tailandia se encontró que la abundancia fitoplanctónica en muestras
recolectadas con una malla de 60 micras, estuvo entre 1.8 x10 y 72.5
x10 cél/L, y tanto la calidad de agua como la producción fue
Lyngbia aestuarii
Oscillatoria margaritifera
Microcoleus chtonoplastes Oscillatoria
limnetica Beggiatoa Chromatium
3
3
26
Cuerpo de agua Concentración (cél/L) Referencia
Océano superficial 1 x 108
Raymont (1980)
Estanques fertilizados
Alabama, EEUU
2 x 107
Boyd (1990)
Lagunas costeras
Golfo de California
1 x 103
– 13 x 106
Santoyo (1994)
Estanques semi-Intensivos,
Sinaloa
2.9 x 108
-3 x 109 Cortés-Altamirano et al.
(1994)
Laguna Costera (Urías) 72 x 106
Pastén-Miranda (1983)
Estanques intensivos,
Sinaloa
2 x 108
-3.4 x 109 Cortés-Altamirano et al.
(1994)
Estanques intensivos
Tailandia
1.8 x 103
-7.2 x 104 Tookwinas y Songsangjinda
(1999)
Estanques semi-intensivos
Colombia
1 x 108
-3.5 x 108
Gautier et al. (2001)
Estanques de baja salinidad
Arizona
1 x 107
-5.2 x 107
McIntosh et al. (2001)
Estanques extensivos
Vietnam
8.6 x 106
Johnston et al. (2002)
Tabla 2. Intervalos y abundancia máxima de microalgas en diferentes
cuerpos deaguay estanques decultivo decamarón.
27
razonablemente buena (Tookwinas y Songsangjinda, 1999). En los
estanques de Sinaloa, se han registrado abundancias cercanas a tres
millones de células por litro en condiciones de operación normal y más de
15 mil millones durante los florecimientos (Tabla 2).
El sostenimiento de la producción dentro de los intervalos adecuados en
un ciclo de cultivo es clave para lograr tener éxito en esta actividad. Las
fluctuaciones de nutrientes permiten que se establezcan especies de
fitoplancton para las cuales hay un nutriente limitante, el cual en
condiciones de cultivo, puede encontrarse en exceso, permitiendo su
desarrollo.
En términos generales, el fitoplancton requiere de nutrientes inorgánicos
disueltos en una relación molar N:P de 16:1. Si esta relación se reduce por
debajo de 10:1, el desarrollo de la biomasa puede ser limitado por el
nitrógeno. Si, en cambio, esta relación se presenta con una proporción
>20:1, la biomasa estará limitada por el fósforo (Boynton . 1982). La
constante de saturación media es la concentración en la cual la captura del
nutriente es la mitad de su valor máximo, y las concentraciones debajo de
estos valores pueden limitar las tasas de crecimiento algal (Fisher .
et al
et al
28
1992). Los valores típicos de saturación media para el nitrógeno
inorgánico disuelto son de 1 a 2 M (1.5 a 30 g N/L), para el fósforo
inorgánico disuelto de 0.1 a 0.5 M (3 a 16 g P/L), y para los silicatos es
de 1 a 5 M (90 a 460 g SiO /L) (Eyre, 2000); sin embargo, no se ha
establecido que tan válido es esto para las aguas en los ambientes
subtropicales costeros como es la zona costera del noroeste de México.
El otro punto es que se ha puesto énfasis especial en la relación Si:N o
Si:P como los elementos potencialmente limitantes para las diatomeas,
debido a que las actividades humanas han influido significativamente en
el aporte de N y P pero no del Si en las aguas costeras. Las diatomeas
requieren de Si y N en una relación molar de aproximadamente 1
(Redfield ., 1963; Dortch y Whitledge, 1992). En la medida en que
esta relación pasa de >1 a <1, el ambiente químico pasa de un estado que
permite a las diatomeas competir efectivamente con otra clase de algas, a
un estado diferente, que le da ventajas a los taxa de los flagelados y
dinoflagelados que tienen requerimientos pequeños de Si (Conley, 1993).
Normalmente, los estanques camaronícolas reciben grandes cantidades de
alimento, del cual una fracción es asimilada como biomasa del camarón,
µ µ
µ µ
µ µ 4
et al
29
pero otra alcanza el agua y los fondos del estanque como desperdicio
metabólico que poco a poco, al acumularse, enriquece el agua,
fomentando el crecimiento de distintas poblaciones del fitoplancton,
además del aumento de material orgánico suspendidos en la columna de
agua que a veces provoca problemas de la calidad del agua, los cuales se
hacen más complejos cuando la densidad de los organismos de cultivo es
elevada. Los desechos metabólicos incluyen entre otros, al CO , amonio
(NH y NH ), fósforo y otros componentes que estimulan el crecimiento
del fitoplancton.
Estos cambios en la calidad del agua que ocurren durante el cultivo de
camarón también están influenciados directa o indirectamente por las
condiciones climáticas, y por otro lado, por el manejo del cultivo, es
decir, las tasas de alimentación y consumo de alimento, tasas de
fertilización y las tasas de recambio, que eventualmente, se ajustan con el
fin de tener una calidad de agua aceptable. Si la calidad del agua se
deteriora, la calidad de los sedimentos disminuye, evitando así que el
camarón se alimente adecuadamente y no va a asimilar el alimento
eficientemente, siendo susceptible a las enfermedades y finalmente,
2
4 3
30
continua
Tabla 3. Niveles tóxicos de algunos compuestos nitrogenados.
Amonio
LC50 (mg/L N- NH3)
Especie 48 hr 96 hr Referencia
Litopenaeus vannamei
(postlarvas PL6)
17.2 15 Harfush-Meléndez et al. (1994)
L. vannamei (PL12) 12.5 12.2 Frías-Espericueta et al. (2000)
L. vannamei (juvenil, 0.99 g) 92.5 65.2 Frías-Espericueta et al. (1999)
L. vannamei (juvenil, 1 g) 95 58 Harfush-Meléndez et al. (1994)
L. vannamei (juvenil, 3 g) 102 61 Harfush-Meléndez et al. (1994)
L.vannamei (juvenil, 3.8 g) 110.6 70.9 Frías-Espericueta et al. (1999)
Metapenaeus ensis (PL1) 16.7 - Chen et al. (1991)
M. macleayi (juvenil, 2g) - 26.3 Allan et al. (1990)
Penaeus chinensis
(juvenil, 0.36 g)
51.1 35.1 Chen et al. (1990)
P. japonicus (PL12) 33.8 28.9 Chen et al. (1989)
P. monodon (PL6) 27.7 11.5 Chin y Chen (1987)
P. monodon (juvenil, 0.17g) - 26.6 Huang (1979)
P. monodon (juvenil, 0.07-
0.19g)
11.81 - Lai y Ting (1984)
P. monodon (juvenil, 2.2 g) - 37.7 Allan et al. (1990)
P. monodon (juvenil, 4.9g) 88 42.6 Chen et al. (1990)
P. paulensis (PL1) 8.6 5.5 Ostrensky y Wasielesky (1995)
31
LC50 (mg/L N- NH3)
Especie 48 hr 96 hr Referencia
P. paulensis (juvenil, 5.4 g) 43.1 38.7 Ostrensky y Wasielesky (1995)
P. setiferus (PL25) 9.4 - Alcaráz et al. (1999)
P. semisulcatus (juvenil, 0.3-2.4
g)
-
23.7
Wajsbrot et al. (1990)
Nitrito
Metapenaes. ensis (PL1) 33.8 28.9 Chen y Nan (1991)
M. ensis (mysis) 20.67 - Chen y Nan (1991)
Penaeus chinensis (juvenil) - 37.7 Chen et al. (1990a)
P. indicus (zoea) 15.37 - Jayasankar y Muthu (1983)
P. japonicus (PL2) - 23.7 Chen y Tu (1990)
P. monodon (PL6) 51.1 35.1 Chen y Chin (1988)
P. japonicus (PL12) 92.5 65.2 Lin et al. (1993)
P. monodon (adolescentes) 88 42.6 Chen et al. (1990b)
P. setiferus (PL25) - 26.3 Alcaráz et al. (1999b)
P. paulensis (PL1) 9.4 - Ostrensky y Poersch (1992)
Nitrato
Penaeus monodon (juvenil) 3525 2316 Tsai y Chen (2002)
P. paulensis (adultos) - 2172 Cavalli et al. (1996)
Tabla 3. continuación
Modificada de Frías-Espericueta y Páez-Osuna (2001).
32
dando lugar a una baja sobrevivencia y con ello a una pobre cosecha.
Como es de suponer, esta acumulación de material orgánico a través de
los ciclos de cultivo, provoca que los estanques más antiguos muestren
una mayor biomasa fitoplanctónica que los nuevos (Cortés-Altamirano
., 1994), debido a esto hay que hacer ajustes en el programa de
fertilización considerando el tiempo que lleva operando cada estanque y
reduciendo las dosis de fertilizantes necesarios para promover el
crecimiento fitoplanctónico. La vida útil de un estanque de cultivo es
variable, depende de muchos factores, entre los cuales está el manejo, la
calidad del agua y las características del sedimento, se estima que tienen
una viabilidad de 7-15 años. Después de este período se presenta el
problema de estanquería abandonada ya que la rehabilitación es compleja
(Páez-Osuna, 2001).
Debido a lo anterior, los estanques de camarón son típicamente eutróficos
o hipereutróficos (Tabla 4). Los términos oligotrófico, mesotrófico y
eutrófico corresponden a sistemas que reciben aportes o suministros
bajos, intermedios y altos de nutrientes. Hipertrófico o hipereutrófico es el
término utilizado para sistemas que reciben excesivos aportes de
et
al
33
nutrientes (Smith , 1999).
Estas condiciones provocan que con frecuencia se generen problemas de
exceso de biomasa fitoplanctónica que a su vez provoca disminución de
oxígeno disuelto durante la noche. Estos sistemas de cultivo por sus
características también pueden ser promotores de crecimiento de
microalgas peligrosas que no han sido previamente detectadas en la
fuente de suministro de agua (Glibert y Terlizzi, 1999) y algunos de los
nutrientes, dependiendo de su forma química y concentración, pueden
llegar a ser tóxicos para el camarón; tal es el caso del NH , NH , NO y
NO . En general, a partir de la Tabla 3, se observa que el amonio es la
especie química más tóxica, el nitrato la menos tóxica y que entre los
peneidos, los estadíos más tempranos son los más vulnerables. Es
importante señalar que cuando han sido evaluadas las concentraciones
letales medias (LC ) a diferentes tiempos de exposición y a diferentes
salinidades se ha observado una misma tendencia en la variación de la
toxicidad de los diferentes compuestos nitrogenados; La toxicidad de los
tres compuestos nitrogenados tiende a incrementarse (menores LC )
conforme se incrementa el tiempo de exposición, esto es que a cuando los
et al .
3 4 2
3
50
50
+ -
-
34
camarones se exponen a tiempos de 96 horas se tienen siempre LC más
bajos que cuando se exponen por períodos de 24 o 48 horas. Por su parte,
en casos como el nitrato, se ha observado que la tolerancia es mayor
conforme se incrementa la salinidad, o sea los LC son más altas en
salinidades elevadas que a salinidades bajas.
No hay muchos estudios sobre la productividad primaria en estanques de
cultivo de camarón, sin embargo, los que se han realizado en Sinaloa
(Tabla 3), muestran que la productividad primaria estimada en estanques
es comparable con la cuantificada en las lagunas costeras más productivas
de Sinaloa y en las aguas costeras más productivas del Océano Pacífico
tropical y subtropical (Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2003). En aguas
naturales del golfo de Ecuador, donde confluyen las aguas oceánicas y de
río, se forman mareas rojas dominadas por el dinoflagelado desnudo
(= ), especie que provocó
la mortalidad de camarón en los estanques de cultivo debido a la anoxia,
en esas manchas se midió una productividad primaria de 5 a 15 g C m día
(Jiménez, 1993), similar a la observada en estanques con recambio cero
en Belice (Tabla 4).
50
50
Gymnodinium instriatum Gyrodinium instriatum
2 -
1
35
Tabla 4. Productividad primaria en estanques de cultivo de camarón
Localidad
Tipo de
cultivo
Fitoplancton
dominante
Productividad
(g Cm-2
día-1
)a
Estado
tróficob Referencia
Sinaloa,
México
Semi-
intensivo
Cianobacterias 1.5 Hipertrófico
Alonso-
Rodríguez
y Páez-
Osuna
(2001)
Belice
Intensivo-
recambio
cero
Dinoflagelados,
nanoflagelados y
cianobacterias
3.4 a 12.3 Hipertrófico
Burford et
al. (2003)
Vietnam Extensivo
Fitoplancton,
bacterioplancton
0-1.1
Oligotrófico
a Eutrófico
Alongi et
al. (1999)
China
Semi-
intensivo
- 1.7 Hipertrófico
Xiwu y
Zhihui
(1997)
China
Semi-
intensivo
Diatomeas 0.5 a 2.1c
Mesotrófico
a
Hipertrófico
Guoying y
Junmin,
(1992)
Australia Intensivo
Cianobacterias y
flagelados verdes
2.4 Hipertrófico
Burford
(1997)
a -2 -1
b -2 -1
g Cm día , conversiónde O a C(0.313),el día es considerado8.6horas-luz.
Pitta . (1999) señalan el estado trófico de acuerdo a la productividad (g Cm día ):
Hipertrófico>1.36,Eutrófico0.82-1.36,Mesotrófico0.27-0.82yOligotrófico<0.27.
-nopresentado
2
et al
36
37
1.5 Mareas rojas en estanques y sus efectos
Se considera una marea roja o un florecimiento algal a la acumulación
masiva de una o dos especies que coexisten con densidades de 10 a 10
cél/mL y forman el 95-99% de la biomasa total fitoplanctónica (Paerl,
1988). Este tipo de florecimiento es más fácil que se colapse, en
comparación con los florecimientos formados por varias especies (Smith,
1985). Otro criterio para determinar si se trata de una marea roja es,
dependiendo del cuerpo de agua, por medio de la percepción de cambios
de color. Si se presentan efectos adversos sobre el ecosistema u
organismos, se puede considerar como una marea roja o como
Florecimientos Algales Nocivos (FANs), también pueden llamarse
Proliferaciones Microalgales Nocivas (PMN) o en inglés Harmful Algal
Blooms (HABs) (Ochoa ., 2003). En términos de biomasa, se
considera marea rojas cuando excede 100 mg clorofila m (Tett, 1987).
Otros criterios son: si las células miden más de 30 m y su abundancia es
mayor a 1,000 cél/mL (1,000,000 cél/L) (Kim , 1993). Cuando se
trata de florecimientos algales compuestos por diatomeas también se
consideran como mareas rojas (Sournia, 1995).
4 6
-3
et al
a/
et al.
µ
38
Como se mencionó previamente, los florecimientos algales son comunes
en los estanques de cultivo de camarón y generalmente son benéficos
(Tabla 5), pero cuando éstos decaen provocan varios problemas de calidad
del agua como es la disminución de la transparencia del agua, abatimiento
del oxígeno disuelto en la capa de fondo, y la acumulación de compuestos
tóxicos (amoniaco, nitrito, ácido sulfhídrico), a estos últimos se les
conoce como mareas rojas nocivas (Tabla 6).
Los efectos provocados por las mareas rojas nocivas pueden ser desde una
disminución del crecimiento del camarón debido al estrés impuesto por
cierta clase y abundancia de microalgas, hasta una disminución de las
defensas y el consecuente aumento en la susceptibilidad a las
enfermedades virales. Debido a que se agota el nitrógeno a causa del
crecimiento acelerado de la especie dominante o a la infestación de
microorganismos, los florecimientos superficiales se transforman
rápidamente en agregados indeseables en descomposición. La
acumulación de microalgas en el estanque puede llegar a representar el
95-99% de la biomasa total fitoplanctónica.
Los crustáceos en general no son buenos acumuladores de toxinas pero es
39
40
41
42
posible que se contaminen durante la cocción. Los crustáceos
acumulan las toxinas en el hepatopáncreas y éstas pueden afectar al
hombre al consumir el producto contenido en las vísceras.
En granjas camaronícolas de Baja California Sur, se han registrado
proliferaciones de algunas especies de dinoflagelados como,
sp., y la prasínofícea
sp. (Gárate-Lizárraga ., 1999a,b; Gárate-Lizárraga,
2001). Debido a que las especies responsables de dichos florecimientos
no son tóxicas, los efectos observados fueron positivos al observarse
un mayor crecimiento de los camarones que durante las condiciones de
operación normal del cultivo. La biomasa fitoplanctónica observada,
en términos de clorofila durante estos florecimientos fue alta,
variando entre 9 y 250 mg /m .
Algunas especies como que han causado
estragos en sistemas de cultivo en otros países como en Japón y
Canadá, empezaron a proliferar desde el año 1999 en algunos de los
principales puertos pesqueros del Pacífico Mexicano. En la zona de
Bahía de La Paz, B. C. S. (Gárate-Lizárraga, , 2000; 2004) y en
Gymnodinium spirale, Scrippsiella S. trochoidea
Nephroselmis et al
a
Cochlodinium polykrikoides
et al.
3
43
otras áreas al sur del Golfo de California como en las costas de Sinaloa,
donde provocó la mortalidad de peces en la Paz y Mazatlán y de pulpos
en Isla Venados en la bahía Mazatlán y en El Verde, en las cercanías de
Mazatlán. En el estado de Nayarit, Jalisco y Colima también provocó
daños estéticos a la zona costera (Morales Blake , 2001; Cortés-Lara,
2002a). En Japón, tales proliferaciones han provocado mortandades
masivas de peces en cultivo (Yuki y Yoshimatsu, 1989; Kim, 1997a); Las
mareas rojas formadas por sp. en Canadá causaron una
gran mortandad de salmón en cultivo, provocando pérdidas económicas
de casi 2 millones de dólares (Whyte , 2001), por lo que es
importante monitorear las aguas costeras de la región del Golfo de
California respecto a estos organismos. Se tienen reportes de que algunos
bañistas han sufrido de hiperpigmentación de la piel, después de nadar en
la playa durante dos eventos de marea roja, tanto en Mazatlán
(observaciones personales, otoño de 2000)
como en Colima ( ; Blanco-Blanco ., 1999)
dichos efectos fueron tratados en el sector salud como quemaduras de sol.
El aumento de la población, el desarrollo de la industria y de la
et al .
Cochlodinium
et al.
Gymnodinium catenatum et al
Cochlodinium polykrikoides;
44
acuacultura intensiva han contribuido grandemente a la eutrofización de
algunas zonas costeras del Mar del Este, en Corea. Estos ambientes
eutróficos resultan muy favorables para la proliferación de especies
tóxicas como y
spp., e ictiotóxicas, como
, y
, provocando pérdidas económicas significativas a la industria
del cultivo de peces. Esta situación hizo necesario desde 1995, tomar
medidas de control de los desechos y se han reforzado las políticas
nacionales sobre medidas legislativas y administrativas que deben
llevarse a cabo para proteger el ecosistema costero en ese país, además de
iniciar la práctica de medidas de mitigación como el uso de la arcillas
para controlar dichos eventos tóxicos (Kim, 1997b).
En México, se han manifestado por primera vez los problemas con la
especie mencionada, en estanques de cultivo de peces y camarón durante
la proliferación de en Ensenada de La Paz,
donde se registró la mortalidad de peces en cautiverio (Gárate-Lizárraga
, 2000a).
Alexandrium tamarense, Gymnodinium catenatum
Dinophysis Pseudonitzschia pungens
Cochlodinium polykrikoides Gymnodinium mikimotoi Noctiluca
scintillans
Cochlodinium polykrikoides
et al.
45
46
En un evento de marea roja en estanques de camarón , en
noviembre de 1998, en La Paz, B.C., se hicieron análisis para determinar
la concentración de toxinas PSP en camarones durante una marea roja
encontrándose valores de 10 aunque en las muestras de
fitoplancton no se observaron especies toxicas. Es posible que la ingestión
de especies tóxicas haya sido anterior a la recolección de las muestras de
camarón para el análisis de toxinas. El perfil de toxinas paralíticas estuvo
conformado principalmente por derivados de decarbamoil y de N-
sulfocarbamoil: dcGTX2, dcGTX3, C1 y C3, sin embargo no se
estableció la especie responsable de dicha toxicidad.
Las mareas rojas producidas en estanques camaronícolas del noroeste de
México por la cianobacteria mostró una clara
reducción en el crecimiento del camarón en granjas de Sinaloa (Cortés-
Altamirano, 1994; Ochoa ., 2002). y otras
cianobacterias producen metabolitos que resultan tóxicos para la postlarva
de i tales como oscillariotoxinas, aplysiatoxinas,
debromoapysiatoxinas, lingbyastatantina-1, dolastantina-2 e ypaomida. La
posibilidad de una marea roja de esta especie, puede afectar el
L. vannamei
Schizothrix calcicola
et al Schizotrix calcicola
L. vanname
g/SAXeq/100g,
47
48
crecimiento del camarón, producir bajo rendimiento o prolongar el ciclo
de cultivo hasta alcanzar la talla comercial además de aumentar el riesgo
de infecciones provocando mortalidad del camarón (Pérez-Linares
2003).
et al.,
1.6 Condiciones para un buen desarrollo del camarón en un ciclo de
cultivo.
Los grupos de fitoplancton deseables en los estanques de camarón son las
diatomeas y las algas verdes, se consideran benéficos y son parte de la
cadena alimenticia que incluye a la mayoría de los invertebrados
acuáticos y las larvas de peces. Por el contrario, los dinoflagelados y las
cianobacterias se asocian a una pobre calidad del agua y a eutrofización.
Las proporciones entre los nutrientes ejercen un efecto selectivo sobre las
comunidades de fitoplancton natural. En cuerpos de agua someros como
son los estanques, una fuente adicional de nitrógeno y fósforo procede del
agua intersticial de los sedimentos y puede llegar a ser más importante
que la cantidad de nutrientes que proceden del agua y ser buenos
indicadores del estado trófico del cuerpo de agua (Yussoff, ., 2002).
Durante el curso de la eutrofización, las poblaciones de diatomeas
et al
decrecen y otros grupos persisten como los dinoflagelados o las
cianobacterias.
Las diatomeas centrales se reconocen como el grupo de microalgas que
contiene las especies más deseables como parte del fitoplancton costero
por ser alimento de consumidores superiores y generalmente no forman
florecimientos algales nocivos, no producen toxinas y además, las
diatomeas se consideran el mejor alimento para el camarón por encima
de otro tipo de microalgas (Jory, 1995).
Las cianobacterias son consideradas como peligrosas y no forman parte
importante de la cadena alimenticia en los ecosistemas acuáticos, además
producen malos sabores al agua y generan sustancias tóxicas para los
animales acuáticos. Las cianobacterias crean condiciones de pH elevado
debido a la disminución de carbono inorgánico lo cual a su vez, favorece
su desarrollo sobre otras especies deseables.
A lo largo del día, el camarón cambia sus hábitos alimenticios de
nocturnos a diurnos, la menor actividad se da a concentraciones de
oxígeno disuelto menores a 4 mg/L. Esto debe considerarse para la
dosificación del alimento en sistemas semiintensivos sin aireación.
49
Cuando se observan concentraciones de oxígeno menores a 3 mg/L por la
noche, será necesario disminuir la alimentación balanceada hasta alcanzar
mayores niveles (Focken , 1998).
Los acuacultores requieren que los florecimientos fitoplanctónicos
promovidos por la fertilización sean estables y las especies beneficien el
desarrollo de la especie en cultivo; en la actualidad se está desarrollando
la investigación sobre las sucesiones fitoplanctónicas dentro del estanque
por medio de la administración de bacterias benéficas (Yussoff .,
2002). Se ha observado que las diatomeas crecen rápidamente con
adiciones frecuentes de nitrato, los flagelados se relacionan con una alta
disponibilidad de amonio o de nitrógeno orgánico disuelto el cual puede
modificar la sucesión de especies y provocar florecimientos algales
nocivos que pueden afectar el sabor, la sobrevivencia y el precio de las
especies cultivadas.
En aguas con alto contenido de fósforo y nitrógeno, las cianobacterias
tienden a dominar la comunidad fitoplanctónica. Las altas temperaturas y
el alto suministro de nutrientes le dan ventaja a las cianobacterias para
formar florecimientos sobre el fitoplancton eucariota. En estanques de
et al.
et al
50
cultivo, Yussoff . (2002) encontraron una dominancia de algas azul-
verde cercanas al 90% cuando la fuente de agua estuvo enriquecida en
nutrientes y dominada por cianobacterias.
Las partículas sólidas de tamaño entre 0.5 y 5 micras, cuando consisten
de microalgas y agregados microbio-detritales (material orgánico y
mineral), incrementan la tasa de crecimiento de
en un 53% (Martínez-Córdoba 1998).
Los nutrientes que se encuentran en el agua intersticial de los suelos de
los estanques, pueden ser potencialmente liberados a la columna de agua
y quedar disponible para ser utilizados por el fitoplancton. En la zona
costera los nutrientes provenientes del nitrógeno total pueden proveer del
30-100 % del nitrógeno utilizado por el fitoplancton en la columna de
agua en condiciones de turbulencia, por su parte, el fosfato es liberado
bajo condiciones anaeróbicas del sedimento por difusión (Berner, 1980).
Los estanques reciben alta cantidad de materia orgánica en forma de
fertilizantes, alimento y desechos metabólicos que bajo condiciones
aerobias soportan una gran variedad de la vida bentónica y que a su vez,
son una fuente importante de alimento para el camarón. Por lo tanto, es
et al
Litopennaeus vannamei
et al.,
51
necesario conocer la condición del fondo del estanque en una
profundidad de al menos 5 cm y analizar su contenido de materia
orgánica, acidez, fosfato, hierro disponible y pH. El pasar el sedimento
por una malla de 500 micras y analizar el material retenido, también
proporcionará información sobre los agregados algales que son fuentes
potenciales de alimento natural; los agregados de cianobacterias,
diatomeas y fauna asociada que crece en el fondo y más tarde flota hacia
la superficie son parte de este alimento natural además de otros agregados
formados por algas filamentosas unidas a masas de organismos.
1.7 Factores críticos para la producción de especies benéficas.
Luz
Uno de los factores que pueden ser limitantes para el crecimiento de
fitoplancton en los estanques de cultivo es la luz, en estos casos, la
profundidad y la turbidez pueden ser los factores que determinen el
crecimiento algal (Burford, 1997). En lugares donde la temperatura y la
luz no son limitantes, las concentraciones de nutrientes y las proporciones
entre ellos, son los factores que determinan la dominancia de los grupos
52
taxonómicos de fitoplancton.
La luz y la temperatura son consideradas como los factores más
importantes que afectan a todos los procesos dentro del estanque, esto se
ha determinado en estudios experimentales bajo condiciones de
temperatura controlada (Xuemei y Zhinan, 1999). Las mejores cosechas
en Sinaloa, parecen obtenerse durante la época de primavera-verano y a
altas temperaturas (Guerrero-Galván ., 1999).
La baja salinidad favorece a las cianobacterias y si la salinidad es mayor a
10, las cianobacterias son raras o ausentes. Los florecimientos de
cianobacterias se presentan generalmente cuando hay una disminución de
la salinidad aunque a altas salinidades y con condiciones adecuadas de
nutrientes, se puede mantener la dominancia de cianobacterias sin llegar a
desarrollar florecimientos.
Los elementos más importantes que regulan el crecimiento y la
composición de especies del fitoplancton marino son el fósforo y el
Temperatura
Salinidad
Exceso de nutrientes y la relación N:P
et al
53
nitrógeno, y para las diatomeas también el silicio (Haraldsson y Granéli,
1995). El enriquecimiento de silicio y fósforo promueve la dominancia de
diatomeas, mientras los niveles de nitrógeno son bajos. Cuando los
nutrientes son abundantes, otros factores como la luz, vitaminas o
elementos “traza” pueden controlar la dinámica del fitoplancton. Se ha
observado que las aguas de los ríos en las que se descargan aguas con
fertilizantes de los suelos agrícolas, ricos en N y P inorgánico, estos
estimulan el crecimiento de las diatomeas, mientras que las aguas de los
ríos de las áreas boscosas, ricas en sustancias húmicas, incrementan el
crecimiento de los dinoflagelados (Granéli y Moreira, 1990).
Los valores de N:P bajos (<10) promueven la dominancia de
cianobacterias, se ha observado que las cianobacterias son raras o
ausentes cuando la proporción en peso de nitrógeno y fósforo total es
mayor a 29 en la columna de agua (Smith, 1983).
En cultivos intensivos, la adición de nitrógeno solo o con silicato al
estanque produce un aumento en la tasa de crecimiento de diatomeas,
pero cuando se añade al estanque una combinación de nitrógeno, fósforo
y carbono, las cianobacterias crecen significativamente más. El
54
crecimiento de las diatomeas en estos sistemas pudiera llegar a cesar
cuando el abastecimiento de sílice se agota y entonces otras clases de
fitoplancton (las cuales son en su mayoría tóxicas) pueden continuar
proliferando utilizando el ''exceso'' de nitrógeno y fósforo (Radach .,
1990). El silicato puede provocar el aumento en la tasa de crecimiento de
las diatomeas y sacar de competencia a otros grupos algales. La adición
de silicato en el estanque hace que disminuya la tasa de crecimiento de las
cianobacterias. El enriquecimiento de nutrientes puede minimizarse, en
particular, reduciendo los niveles de fósforo y con la adición de nitrógeno
y silicato pueden promover el crecimiento de fitoplancton benéfico en
estos sistemas (Yussoff ., 2002). En la tabla 8 se muestran
et al
et al las
concentraciones y proporciones estequiométricas de nitrógeno: fósforo en
las aguas de estanques de cultivo de camarón y el fitoplancton dominante
en cada caso. En general, se observa que a bajas concentraciones de
fósforo se tienen valores elevados de N:P y dominan las cianobacterias y
diatomeas. Igualmente, se señala de mortalidades de camarón y/o baja
cosecha cuando se presentan altas concentraciones de amonio.
55
Tabla 8. Fitoplancton dominante de acuerdo a las concentraciones medias
y proporciones de nutrientes medias en estanques de cultivo de camarón.
continuación de las columnas en la siguiente pàgina
56
Lugar
Estanques intensivos
en Australia
Estanques intensivos
en Malasia
Estanques en Taiwan
Estanques
intensivos
Estanques de cultivo
en Bohai, China
Estanques intens
en Tailandia
Estanques cero
recambio en Belice
Amonio
(µM)
Nitrato
(µM)
Nitrito
(µM)
Fosfato
(µM)
Silicato
(µM)
N:P
21.4 5.7 1.6 0-53.5 60
- 5 11 0.1 7 1.9
226-358 35-66 3.3-
13.0
<1 - -
semi-
, Bangladesh
128 92.8 1.8 11.4 - -
1.9-2.8 11.5-
47.4
2.6-3.8 0.5-1.0 17.4-
30.7
ivos 13.6 - 1.6 15 27 -
0.7-10 - - - - -
Fitoplancton dominante Efectos/Producción
(kg/ha)
Referencia
Cianobacterias, clorofitas,
diatomeas y flagelados cafés
- Buford (1997)
Diatomeas, cianobacterias y
dinoflagelados
5101 Yussoff et al. (2002)
Alexandrium tamarense
Clorofitas
Diatomeas
Mortalidad de
camarón y efectos
sobre peces
Huei-Meei et al. (1993)
Diatomeas, cianobacterias
clorofilas y euglenofitas
532-697 Islam et al. (2004)
Skeletonema, Coscinodiscus,
Thalassionema, Peridinium
1130 Mingyuan y Jiasheng
(1993)
Trichodesmium, Chlorococcum,
Coscinosira Nitzschia, Lyngbya
4,119 Tookwinas y
Songsangjinda (1999)
Clorofitas, dinoflagelados y
fitoflagelados
15000 Burford et al. (2004)
continua
57
Tabla 8. continuación
* (NH +NO +NO )/PO (estimado de Páez-Osuna , 1994).
- no presentado
4 3 2 4 et al.
continuación de las columnas en la siguiente pàgina
58
Estanques
experimentales en
La Paz, B.C.S., México
- 0.1-
11.5
- 0.1-4.1 - -
Lugar Amonio
(µM)
Nitrato
(µM)
Nitrito
(µM)
Fosfato
(µM)
Silicato
(µM)
N:P
Efluentes de estanques
semi-intensivos
en Sonora, México
164 142 - - - -
Estanques semi-
intensivos, 2 ciclos de
cultivo (O-I y P-V) en
Sinaloa, México
<0.1 0.2-1.4 0.3-0.5 0.7-2.2 - 1.1-
67
Estanques semi-
intensivos en Sinaloa,
México (variación
diurna)
<0.1-
24.7
<0.2-4 <0.25-
1.9
<0.1-0.3 - 80*
Dinoflagelado Scrippsiella;
Diatomea Amphora;
Prasinofísea Nephroselmis
- Gárate-Lizárraga et al.
(1999c; 1999d)
Bustillos-Guzmán et al.
(2004)
Fitoplancton dominante Efectos/Producción
(kg/ha)
Referencia
Diatomeas Nitzschia, Navicula;
Cianobacterias Microcoleus,
Spirulina, Oscillatoria,
Schizotrix, Calothrix y
Phormidium;
Clorofitas Clorella y Dunaliella
- Paniagua-Michel y García
(2003)
Cianobacterias y diatomeas.
Proliferaciones de dinoflagelados
y cianobacterias
1822-2125 Guerrero-Galván et al.
(1999); Alonso-
Rodríguez y Páez-Osuna
(2003)
Synechocystis diplococcus,
Oscillatoria limnetica,
Prorocentrum minimum,
Scrippsiella trochoidea,
Cyclotella y Nitzschia.
800-2100 Cortés-Altamirano et al.
(1995; Páez-Osuna et al.
1994); Ruiz-Fernández y
Páez-Osuna (2004)
59
60
Hidrodinámica
Condición del sedimento
Los sistemas eutróficos como son los estanques, que se mantienen
mezclados, ya sea por viento o por sistemas de aireación muestran una
condición deseable, tienen mayor variedad de fitoplancton, incluyendo
varios géneros de diatomeas, algas verdes, cianobacterias, dinoflagelados
y euglenoides (Paerl, 1988). Se han registrado buenos rendimientos en
estanques de tipo intensivo en Sinaloa donde había mayor diversidad y
menor abundancia fitoplanctónica contra el tipo semi-intensivo donde
dominaron las cianobacterias y se observaron algunos florecimientos de
cianobacterias y dinoflagelados (Cortés-Altamirano, 1994).
Las condiciones recomendables para el sedimento en el estanque de
cultivo de camarón son las siguientes: pH >7, concentración de materia
orgánica <1% y nutrientes 20-30 ppm de NO y 2.5 ppm de PO
(Cabrera-Toledo y Rodríguez, com. pers.). Estos autores mencionan que
los manejadores de estanques tienden a encalar rutinariamente los fondos
de los estanques entre cosechas. Esta práctica puede no ser es necesaria, a
no ser que el suelo del estanque este por debajo de 7. l.
3 4
- -3
61
1.8 Recomendaciones para un buen manejo y la producción de
microalgas útiles.
El manejo ideal de un estanque semi-intensivo consiste en controlar la
densidad de microalgas y su relación con la cadena alimenticia tal como
el equilibrio entre la concentración mínima de oxígeno y el buen
desarrollo del camarón, regulando el agua de intercambio y la tasa de
alimentación hasta su cosecha. Es deseable controlar la densidad de
especies de fitoplancton benéfico para mantener una adecuada calidad del
agua y proveer de una fuente de alimento nutritiva ya sea directa o a
través de la cadena alimenticia para el camarón.
Es importante identificar las variables clave que determinan la
dominancia algal y los factores que controlan las comunidades
fitoplanctónicas en el sitio de cultivo en particular, de acuerdo a las
condiciones geográficas y de ubicación con relación a las fuentes de
abastecimiento y de descarga del efluente. Las siguientes
recomendaciones pueden ser de utilizadas como guía en la producción de
fitoplancton benéfico en los estanques de cultivo de camarón:
62
(1) Es necesario conocer los niveles naturales de los macro nutrientes
tanto en agua como en el sedimento, considerando que éstos últimos
pueden estar siendo suministrados a la columna de agua por su
liberación de los sedimentos.
(2) Es de gran utilidad conocer la composición de especies que dominan
las comunidades microalgales dentro del estanque y en la fuente de
abastecimiento en las diferentes épocas del año para saber que
modificaciones se observan dentro de los estanques y su relación
con las condiciones fisicoquímicas del mismo durante los ciclos de
cultivo.
(3) Es recomendable aplicar la fertilización en dosis bajas y frecuentes,
considerando la importancia no solo de la concentración de los
nutrientes sino de la proporción entre ellos, tratando de mantener
una adecuada concentración de los nutrientes en la columna de agua
y atendiendo particularmente los niveles de concentración del silicio
que sean suficientes para promover la presencia de diatomeas.
(4) El monitoreo de las variables fisicoquímicas y del fitoplancton, así
como la observación del color del agua y la condición del camarón
proveerá información sobre cuáles son las variables más
importantes para mantener una adecuada producción de fitoplancton
que contribuya al buen desarrollo del cultivo que podrá ser aplicada
a los programas de operación de los estanques de esa granja o zona
de granjas en particular.
63
2.1 Introducción
Un buen manejo del fitoplancton en la larvicultura, ejerce beneficios en la
condición y salud de la postlarva producida en laboratorio. Uno de estos
beneficios es la reducción en la cantidad de amonio y nitrito producido
por las post-larva mediante una combinación de dieta natural y artificial
( , alimento balanceado y larvas de chironómidos)
(Shishehchian ., 1999). Los géneros de microalgas más utilizados en
la producción de larvas son
e y hay una tendencia a sustituir parte del suministro
de microalgas por alimento formulado.
Actualmente se utilizan en el mundo una cantidad estimada de 146
toneladas (peso húmedo) de microalgas por año para producir 530,784
toneladas de camarón adulto por año (Muller-Feuga, 2000). Otros
aspectos a considerar en larvicultura son la sobrevivencia, el ciclo de
muda, y el peso seco, los cuales son mayores mediante una dieta que
incluye a las microalgas de los géneros y
Chaetoceros
et al
Skeletonema, Chaetoceros, Tetraselmis,
Chlorella Isochrysis
Chaetoceros Tetraselmis
2. El fitoplancton y la larvicultura
65
(Villamar y Landgdon, 1992). Se ha probado también que la alimentación
de larvas en cultivo de especies como
y es mejor a base de diatomeas que de fitoflagelados y que
la complementación con Artemia al inicio de la segunda etapa de
protozoea, mejora la condición de las larvas (Kuban ., 1985).
Los requisitos que deben reunir las microalgas que se administren como
alimento a los penaeidos son los siguientes (Báez-Dueñas 1993):
1.- Deben de ser fácilmente reconocibles por la larva de un tamaño
que le permita su deglución
2.- Pertenecer a la flora pelágica y poseer un movimiento suave
3.- Ser digeribles y altamente nutritivas
4.- Ser fáciles de cultivar
A pesar de que las diatomeas promueven un buen crecimiento en larvas de
camarón, existen varias que son tóxicas, como es el caso de algunas
especies de los géneros y para las larvas de
(Shigueno, 1975), otras diatomeas producen ácido
domoico, toxina cuyo síndrome es el ASP (Envenenamiento amnésico por
consumo de mariscos) como
P. aztecus, P. setiferus, L. vannamei
et al
et al.,
Navicula Coscinodiscus
Penaeus japonicus
Amphora coffaeformis, Nitzschia-navis
L. stylirostris
66
varingica Pseudo-nitzschiay spp. (Davidovich y Bates, 2001).
Las mareas rojas o florecimientos algales son la manifestación visual de
la proliferación de microalgas en el agua, se producen manchas que son
visibles y están relacionadas con la presencia de nutrientes disueltos,
dióxido de carbono y luz, entre otros factores. Cuando llegan a ser
millones de células por litro es cuando es posible percibirlos visualmente.
En la mayoría de los casos estos florecimientos algales son benéficos para
la acuacultura ya que forman parte de la alimentación directa o indirecta
de las especies en cultivo. El color varía de tonalidades café a rojizo y de
amarillo a azul, dependiendo del organismo dominante. La alta rapidez de
reproducción y la agregación provocan altas densidades de microalgas en
el agua que pueden provocar problemas por varias razones (Hallegraeff,
2002):
(a) Consumo de oxígeno disuelto durante la respiración, la cual se lleva a
cabo por la noche o en días nublados ya que se consume pero no se
produce oxígeno.
2.2. Mareas rojas en la zona costera
67
(b) Consumo de oxígeno por respiración bacteriana durante la
descomposición al decaer el florecimiento.
(c) Asfixia de la especie cultivada debido al taponamiento de sus
estructuras de respiración.
(d) Daño físico a las especies en cultivo debido a que algunas microalgas
tienen estructuras duras que provocan ulceraciones o producción
excesiva de mucus debido a la irritación en partes vitales del
organismo en cuestión, como son las branquias y los apéndices.
(e) Algunas especies de microalgas producen mucus o masas gelatinosas
que provocan taponamiento de branquias y consumo de oxígeno por
su degradación.
(f) Producción de especies de oxígeno reactivo (peróxidos de hidrógeno)
que provoca la producción de mucus, el cual taponea las branquias
(g) Producción de toxinas y envenenamiento del organismo cultivado en
cuyo caso no es necesaria una alta densidad de organismos para
provocar mortalidad o daño al organismo, ya sea directamente o a
través de la cadena alimenticia cuyo eslabón final puede ser el
hombre.
68
Actualmente se está realizando una extensa investigación sobre los
metabolitos producidos por las microalgas y que pueden afectar a otros
organismos, entre ellos están las sustancias alelopáticas, toxinas y los
desechos metabólicos. Algunas de las toxinas producidas por microalgas
se investigan por la posibilidad de elaborar fármacos utilizados en
tratamientos contra el cáncer y otras enfermedades crónicas. También se
trabaja en el descubrimiento de metabolitos, aún desconocidos. Dentro de
las toxinas que produce el fitoplancton y que han causado problemas en la
acuacultura en Australia, se encuentran los síndromes que abarcan
síntomas desde malestares gastrointestinales, neurológicos, que pueden
producir daños al ecosistema, pueden provocar la muerte de la especie en
cultivo, o llegan, incluso a producir la muerte en el hombre (Tabla 9).
69
Síndrome*Desde
Toxinas
asociadas
Microalga
Vector
intermediario
PSP 1793 Saxitoxinas
Alexandrium
spp.
G. catenatum
Pbc**
cianobacterias
moluscos o
peces
planctívoros
DSP 1978
Ácido
okadaiko
Pectenotoxinas
Dinophysis spp.
Prorocentrum
lima
moluscos
y el
ASP 1987
Ácido
domoico
Pseudonitzschia
spp.
moluscos,
aves, peces
planctívoros
NSP 1970
Brevetoxinas
gymnodimina
Karenia spp.
K. brevis,
K. mikimotoi
peces y
moluscos,
brisa marina
AZP 1995 Aspirazida
Protoperidinium
crassipes
moluscos
CFP 1500 Ciguatoxinas
Gambierdiscus
toxicus
peces
tropicales
FAT 1983 Hemolisinas
Prorocentrum
rhathymum
ostión
EAS 1988 No se conocen
Pfiesteria
piscicida
peces
Organismo
afectado
Efectos
Aves,
mamíferos
y hombre,
peces y
camarón
Parálisis
respiratoria,
muerte
camarón
en cultivo
hombre
Diarrea y
tumores
Aves y
mamíferos
marinos
Pérdida de
memoria
reciente
Peces y
hombre
Dificultad
respiratoria y
problemas de
locomoción
Mamíferos
y hombre
Síntomas de
DSP y NSP
Hombre
Desequilibrio
y muerte por
falla
respiratoria
Ostión
Hemólisis
en ostión
Peces y
hombre
Neurológico,
respiratorio y
dermatoló-
gico
Tabla 9. Microalgas dañinas en la acuacultura según Hallegraeff (2002).
*Nomenclatura y estructura en Fig. 3. ** var.Pyrodinium bahamense compressum
70
2.3 Estructura química de las biotoxinas:
Las biotoxinas marinas comprenden un amplio espectro de sustancias
activas y difieren en origen, composición química, estructura, solubilidad
y mecanismos de acción. En esta sección se ilustran la estructuras de las
principales biotoxinas que producen los síndromes mencionados en la
Tabla 9.
Saxitoxinas que producen PSP (Paralytic Shellfish Poisoning)
H
N
NH
HNCOO
NH
OH
OH
HN
H N2
+
+
NH2
R3R2
R1
X1
Fig. 3. Estructura de las principales biotoxinas que afectan a la acuacultura.
continua
71
Ácido Domóico que produce ASP (Amnesic Shellfish Poisoning)
Ácido Okadáico que produce DSP (Diarrhetic Shellfish Poisoning)
Brevetoxinas que producen NSP (Neurotoxic Shellfish Poisoning)
R
COOH
COOH
HN
Fig. 3. continuaciòn
continua
72
Azpirazida que provoca AZP (Azaspiracide Poisoning)
Ciguatoxinas que provocan CFP (Ciguatera Fish Poisoning)
H
H
H
H
H
HO
HO
H
O O
O
O
O
O
O
HNH
OH
O
O
R2
R1
Fig. 3. continuaciòn
73
2.4 Mareas rojas en el noroeste de México
A escala mundial, el número de especies formadoras de mareas rojas se
está incrementando rápidamente. En México este incremento también ha
sido observado, no sólo en número, sino también en días de permanencia
de los florecimientos (Cortés-Altamirano 1999; Gárate-Lizárraga
2001).
Las mareas rojas registradas en las costas de Baja California Sur han sido
provocadas por especies que no producen toxinas, destacando las
formadas por el protozoario , los dinoflagelados
y más
recientemente y los
cuales han ocurrido por primera vez en el otoño de 2000 en Bahía de La
Paz y Bahía Concepción. Del grupo de las diatomeas destacan los
florecimientos de y en Bahía
Magdalena y y en la Bahía de
La Paz (Gárate-Lizárraga y Siqueiros-Beltrones, 1998; Gárate-Lizárraga
., 2003). También han sido reportadas especies productoras de toxinas
PSP tales como , y
et al., et
al.,
Mesodinium rubrum
Noctiluca scintillans, Scrippsiella trochoidea, Akasiwo sanguinea
Alexandrium affine, Cochlodinium polykrikoides,
Proboscia alata Pseudo-nitzschia pungens
Rhizosolenia debyana Chaetoceros debilis
et al
G. catenatum Alexandrium monilatum A. catenella
74
(Gárate-Lizárraga 2001; Morquecho y Lechuga, 2001). Estos
mismos autores, también han mencionado la presencia de especies
productoras de toxinas diarreicas tales como y
.
El registro de mareas rojas en Sonora se ha llevado a cabo durante 25
años en Bahía de Bacochibampo, Guaymas, Sonora y se encontró que 43
de tales eventos estuvieron formados por tres especies,
, , cf. y
sin provocar efectos adversos en el ecosistema. Los
meses de mayor incidencia de mareas rojas fueron noviembre, diciembre
y enero, en coincidencia con la época de surgencias. Las mareas rojas
guardaron una relación con la fertilidad provocada por las surgencias e
inversa con las condiciones de “El Niño” (Manrique y Molina, 1997).
Una marea roja en abril de 2003 provocó la mortalidad de peces,
moluscos y otros invertebrados en Kun Kaay, Sonora, las especies
responsables fueron y cf. , esta
marea roja provocó de hasta el 40% de mortalidad de postlarvas en los
laboratorios de producción en la zona (Barraza-Guardado 2004).
et al.,
Dinophysis fortii D.
acuminata
Noctiluca
scintillans Gymnodinium catenatum Gonyaulax polyedra
Mesodinium rubrum
Chatonella marina Chatonella ovata
et al.
75
En Sinaloa, en particular en Mazatlán se tiene un registro de especies
formadoras de mareas rojas desde hace más de 20 años en la cual se han
agregado más de 10 especies en la última década (Cortés-Altamirano,
2003). Las microalgas consideradas tienen una amplia gama en el tipo de
metabolismo, desde ser fotosintéticas (autótrofas), pasando por mixotrofía
(realizan fotosíntesis y/o ingieren material) y heterotrofía, esto es,
organismos considerados como microalgas que consumen a otros
organismos para obtener la la energía necesaria para realizar sus funciones
vitales. Durante el invierno de 1998 se registraron importantes
florecimientos de en el norte de Sinaloa (Gárate-
Lizárraga ., 2002). Los florecimientos de esta especie son muy
importantes desde el punto de vista de la fertilidad de la zona costera.
Las mareas rojas en las costas Nayarit han sido documentadas desde 1997
con la presencia de (Cortés-Altamirano .,
1997b), posteriormente y al igual que en el resto del Golfo de California,
se presentaron desde el año 2000, dominadas por
(Cortés-Lara, 2002a) y (Cortés-
Mesodinium rubrum
et al
Mesodinium rubrum et al
Cochlodinium
polykrikoides Gymnodinium catenatum
76
Lara, 2002b) y en el 2003 se presentó el primer florecimiento de una
rafidofícea, sin registrarse efectos sobre otros
organismos y se sospecha que otra rafidofícea, cf. ha
provocado mortalidad de peces en esa zona (Cortés-Lara ., 2003). Se
sabe que ha habido efectos sobre la camaronicultura en el norte del estado
pero no han sido documentados.
Las rafidofíceas , y
se consideran especies ictiotóxicas, formadoras de
florecimientos, estas especies se han localizado en el Pacífico Mexicano
en Baja California Sur, Sinaloa y Guerrero (Band-Schmidt 2004).
La información discutida en esta última sección es presentada en las
Tablas 10 y 11 y se añaden los efectos en las costas de los estados del
noroeste o en otros sitios donde se han presentado dichas especies.
Las cianobacterias del género forman grandes
florecimientos en áreas oceánicas y costeras en regiones tropicales y
subtropicales durante la época de calma, contribuyen con una proporción
Fibrocapasa japonica
Chatonella antiqua
et al
Fibrocapsa japonica Heterosigma akashiwo
Chattonella marina
et al.,
Trichodesmium
2.5 Mareas rojas nocivas para la larvicultura
77
78
79
80
81
82
83
84
85
importante de productividad primaria en el océano e introducen nitrógeno
molecular a la productividad primaria ya que son capaces de fijarlo para
realizar la fotosíntesis. En Sinaloa, durante 1981, se detectaron grandes
Tabla 12. Mareas rojas potencialmente nocivas o tóxicas para la larvicultura
(Lámina 3).
- no presentado
Localidad
Especie
afectada
Época
del
año
Microalga Efectos
Contenido
intestinal
Referencia
Australia
P.
merguiensis V-O
Trichodesmium
spp.
Impide
desarrollo a
protozoea,
baja
sobrevivencia
No
Preston et
al. (1998)
Do Son,
Vietnam
- V-O
Nitzschia
navis-varingica
Mortalidad
de postlarvas
en cultivo
-
Kotaki et
al. (2000)
Sinaloa,
México
L.
vannamei
L.
stylirostris
I-P
Gymnodinium
catenatum
Mortalidad
de nauplio,
zoea y PL en
laboratorio
y camarón
adulto en
estanques
Disminución
de la
cantidad de
material en
el tracto
digestivo
Alonso-
Rodríguez
y Páez-
Osuna
(2003; Páez
Osuna et
al. (2003);
este estudio
La Paz,
México
L.
vannamei I-P
Schizothrix
calcicola
Mortalidad y
disminución
de crecimiento
en PL
Si
Pérez-
Linares et
al. (2003)
86
Guayas,
Ecuador
- I -P
Oscillatoria
brevis-
Baja
sobrevivencia
sabor a lodo
Si
Massaut y
Ortiz (2003)
manchas formadas por la cianobacteria
( ), esto ocurrió durante los efectos de “El Niño”.
, aparentemente, no es tóxica pero no es nutritiva, si está
presente, el hepatopáncreas puede estar lleno de cianobacterias pero la
larva no crece (Yusoff 2002).
Estudios de laboratorio realizados en México observaron una disminución
en el crecimiento de la postlarva PL30 expuesta a la cianobacteria
, además de serios daños en el tejido gastrointestinal,
este tipo de lesiones puede interferir con la absorción de alimento lo cual
explica la disminución de tamaño observado en las granjas del sur de
Sinaloa. La mortalidad no se modificó por la exposición a la cianobacteria
pero si se observó una disminución en la actividad alimenticia y la
coloración azul-verde del intestino (Pérez-Linares ., 2003).
Trichodesmium erythraeum
Oscillatoria erythraea
Trichodesmium
et al.,
Schizothrix calcicola
et al
2.6 Mortalidad de larvas en laboratorios de producción de Sinaloa
El establecimiento de la actividad camaronícola en Sinaloa inició en 1980,
desde ese entonces, varios eventos de mortalidad han afectado a esta
industria, particularmente en los meses de febrero a mayo en los
87
Tabla 13. Eventos recientes de mortalidad de larvas en la zona costera de
Sinaloa.
Región /año
%
mortalidad
Presencia de G. catenatum
Toxicidad LP=80µg
STX/100g tejido
ostión
Sur, 1997 100 Si a bajas densidades
29*
Sur, 2001 100 Si a bajas densidades
40**
Sur, 2003 100 Si a bajas densidades
Positivo (no
publicado)
Centro y Norte,
2003
70-100 Si a altas densidades
Positivo (no
publicado)
siguientes años; 1979, 1985, 1997, 2001 y 2003, eventos de mortalidad
de peces, camarón adulto en granjas y en el medio natural, y larvas en
laboratorios de producción en Sinaloa (Mee , 1986; Alonso-
Rodríguez y Páez-Osuna, 2003). Estos eventos coinciden con la
presencia de mareas rojas en la zona costera de donde se abastecen de
agua los laboratorios y granjas (Tabla 13).
Los eventos de mortalidad masiva de larvas de camarón en laboratorios
de Sinaloa que se han presentado en los años 1997, 2001 y 2003
, se ha tratado de investigar la
et al.
en el
período de transición invierno-primavera
88
causa de dichos eventos. Como resultado de la investigación y por la
experiencia de los productores, se ha establecido que en los casos
mencionados, la toxicidad está en el agua de abastecimiento cuando hay
mareas rojas, y más aún, se ha encontrado que invariablemente está
presente el dinoflagelado que produce toxinas
del tipo PSP (= ), las cuales tienen la
característica de producirse y contenerse dentro de la célula y de ser
hidrosolubles. Ya que no se han encontrado células de fitoplancton en el
agua bombeada de la playa, y siendo la toxina hidrosoluble, por lo tanto
es muy probable que la toxina esté pasando a través del filtro del agua de
bombeo hacia los laboratorios.
En Mazatlán se ha detectado toxicidad del tipo PSP debajo del límite
permisible en al menos 2 ocasiones (1997 y 2001) y en una ocasión
toxicidad 30 veces arriba del límite permisible en abril de 2003 en la
concha-joyero ( .
Gárate-Lizárraga . (2002b) han señalado que el perfil de toxinas en
muestras de recolectadas en Bahía Concepción está
compuesto por neoSTX, dcSTX, dcGTX2, dcGTX3, B1, B2 y C2,
Gymnodiniun catenatum
Paralytic Shellfish Poisoning
,
Chama buddiana
et al
G. catenatum
Alonso-Rodríguez ., 2004)et al
89
mientras que el de muestras de de Mazatlán solo estuvieron
presentes las toxinas C2, dcGTX2, y dcGTX3 (Gárate-Lizárraga .,
2004b). Los análisis de toxicidad en fitoplancton y ostión de piedra
( = = ) en
1997 (Cortés-Altamirano y Alonso-Rodríguez, 1997), en 2001 (Gárate-
Lizárraga . 2002b; Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2003; Páez-
Osuna ., 2003) y en el año 2003 (datos no publicados) han resultado
positivos para toxinas de tipo PSP y negativos para las larvas de camarón
que resultaron muertas durante las mareas rojas en la zona de playa de
donde se abastecen los laboratorios.
Este problema sigue bajo investigación y se intenta conocer la causa de
mortalidad de las postlarvas en cultivo bajo condiciones de marea roja
dominada por . Las larvas pueden ser afectadas por la
producción de mucus por , observado sobre todo en la
temporada invierno-primavera de 2003 ya que el s impide el libre
movimiento de los apéndices de la larva y se advierte así, una
disminución en su alimentación y en su movimiento o porque el mismo
demanda oxígeno para oxidarse y por lo tanto disminuye los
G. catenatum
et al
Striostrea prismatica Ostrea iridescens Crassostrea iridescens
et al
et al
G. catenatum
G. catenatum
mucu
mucus
90
niveles de oxígeno. Todos estos factores disminuyen el oxígeno
disponible para mantener saludable a la larva. Otra causa es el
envenenamiento, y aunque los resultados de toxicidad han resultado
negativos para toxinas de tipo PSP en las larvas de camarón, puede ser
debido a la presencia de otros metabolitos que no son detectados
mediante la técnica de HPLC (High Performance Liquid Chromatography
) utilizada (Yu ., 1998).
La toxicidad del tipo PSP producida por , en
otros países se ha visto involucrada con la presencia de bacterias
asociadas, por lo que la inactivación bacteriana por métodos de
tratamiento de agua (UV, ozonación), puede ayudar a prevenir los efectos
sobre la larva. Por este motivo es necesario realizar investigaciones con
objeto de resolver este problema y poder diseñar un plan de acción en
casos de contingencia en larvicultura. Sogawa . (1998) encontraron
que el en sp. está compuesto de un polisacárido que
es liberado al medio y se manifiesta como un aumento en la viscosidad
pero también puede ser citotóxico, esto es, tóxico para las células
humanas y provoca procesos anticoagulantes y antivirales también.
et al
Gymnodinium catenatum
et al
mucus Gymnodinium
91
2.7 Normas para evitar los riesgos derivados de la presencia de
mareas rojas y biotoxinas
Existen normas internacionales y nacionales para evitar los riesgos
derivados de la presencia de mareas rojas producidas por microalgas
peligrosas. La Norma Oficial Mexicana de Emergencia NOM-EM-005-
SSA1-2001 sobre salud ambiental, contiene especificaciones sanitarias
para el control de los moluscos bivalvos y otros moluscos expuestos a la
marea roja, también contiene los criterios para proteger la salud de la
Tabla 14. La fase de precontingencia inicia cuando al menos una muestra
rebasa los niveles de concentración indicados. En el caso del
fitoplancton se deben tener al menos 3 muestras diferentes que
rebasen los niveles de concentraciónindicados.
Toxina o Plancton Concentración
Ácido domoico 100 ppm en tejido
Brevetoxina 10 UR/100 g de tejido
Saxitoxina 40 µg/100 g de tejido
Fitoplancton de agua de mar 2,500 cel/L (de Karenia brevis )
en agua
92
Tabla 15. Fase de contingencia se presenta al rebasar los niveles máximos
permisibles para cada tipo de toxina o plancton para las especies de
moluscos bivalvos (ostión, almeja, mejillón y escalopas) en sus
diferentes variedades,asícomo deotros moluscos.
Toxina o plancton Límite máximo permisible
Ácido domoico 200 ppm en tejido
Brevetoxina 20 UR/100 g de tejido
Saxitoxina 80 µg/100 g de tejido
Fitoplancton de agua de mar 5,000 cel/L (de Karenia brevis ) en
agua
93
población, las cuales incluyen medidas de pre-contingencia (Tabla 14) y
de contingencia (Tabla 15). La toxicidad es detectada en moluscos
contaminados con biotoxinas en la zona afectada por estos eventos.
Las normas internacionales para la importación y exportación de
mariscos para consumo humano se aplican ya en algunos países como es
el caso de los que conforman la Comunidad Económica Europea, por
ejemplo en España (Tabla 16).
En México, la Secretaría de Salud emitió un Proyecto de Norma Oficial
Mexicana PROY-NOM-214-SSA1-2002 sobre productos y servicios; se
Tabla 16. Guía de importación de productos marinos, naturales o cultivados
(España,2003).
Toxina Límite permisible
PSP 80 g eq. STX/100 g= 400µ MU/100 g de tejido
DSP 160 g eq. Ac. Okadaico/kg= 40µ MU/kg de tejido
(incluye Ac.Okadaiko+dinofisistoxina+pectenotoxina)
ASP 20 gµ Ac. Domóico/g de tejido
AZP 160 gµ eq. Azaspirácido/kg de tejido
Yesotoxinas 1 g eq. Yesotoxina/kgµ de tejido
CFP Ausencia de Ciguatoxina CTX en tejido
MU= Unidades ratón, eq.= equivalente
En la actualidad se están desarrollando algunas técnicas para detectar
nuevas toxinas producidas por fitoplancton, las cuales son perfeccionadas
y modificadas con el objeto de estandarizarlas en el ámbito mundial,
94
refiere a productos de la pesca frescos, refrigerados y congelados,
especificaciones sanitarias y métodos de prueba y límites máximos para
biotoxinas en productos pesqueros (Tabla 17).
mejorar su eficiencia y disminuír su costo. La tendencia a nivel nacional
e internacional es la aplicación de normas que permitan proteger la salud
del consumidor, lo cual exige que los productores tanto de productos
pesqueros extraídos o cultivados sometan sus productos a análisis en
laboratorios certificados, analizando el contenido de biotoxinas
producidas ya sea en el medio natural o en sistemas de cultivo, por lo
tanto este tipo de sustancias pronto serán parte de los requerimientos para
Tabla 17.Biotoxinas marinas enproductos pesqueros.
Especificación * Especies Límite máximo
Toxina amnésica de moluscos (Acido
domoico)
Moluscos 20µg /g de carne
Toxina neurotóxica de moluscos
(Brevitoxina)
Moluscos Negativa
Toxina paralizante de moluscos
(Saxitoxina)
Moluscos 80µg /100 g de carne
Toxina diarreica de moluscos (Acido
okadaico)
Moluscos 0,2µg /g de carne
Ver fórmulas en sección 2.3
95
la emisión de permisos de exportación/importación, y por la importancia
de los volúmenes e ingresos por el cultivo de crustáceos como es el caso
del camarón, lo cual habrá que considerar desde ahora.
Entre las medidas o acciones que se pueden implementar para prevenir y
contrarrestar los efectos del fitoplancton nocivo en la actividad
camaronícola están:
(a) Observación rutinaria del color del mar y análisis metódico del
fitoplancton de la playa y la fuente de abastecimiento de agua al sistema
de larvicultura.
(b) Capacidad de almacenamiento de agua suficiente para sortear
emergencias durante al menos una semana de duración del evento.
(c) En particular, es recomendable no bombear durante la noche debido a
que la mayoría de los organismos formadores de marea roja realizan
migración vertical y permanecen en el fondo durante la noche, respirando
y asimilando nutrientes. Durante el día ascienden para captar la luz y
2.8 Recomendaciones para prevenir y contrarrestar los efectos del
fitoplancton nocivo en la larvicultura
96
realizar la fotosíntesis.
(d) Implementación de bioensayos con el agua de abastecimiento para
prevenir efectos de toxicidad como resultado del bombeo durante eventos
de marea roja, especialmente en presencia de .
(e) Instalación de filtros más profundos en la playa ya que esto ha dado
buenos resultados en Sinaloa durante los eventos de mortalidad
mencionados. Esto se debe a que el suelo tiene la capacidad de absorber
parte de las toxinas disueltas en el agua.
(f) Contar con un sistema eficiente para eliminar bacterias y fitoplancton
indeseable mediante el tratamiento del agua con lámparas de luz
ultravioleta (UV), optimizando el tiempo de exposición, el cual está
relacionado con la velocidad de bombeo.
(g) Aplicación de ozono al nivel mínimo para no afectar el buen
desarrollo de la larva ya que la actividad bacteriana de especies útiles,
queda anulada y esto provoca un bajo rendimiento o mortalidad de la
larva.
(h) Es recomendable realizar también, rutinariamente análisis de oxígeno
disuelto y de amonio en el agua.
Gymnodinium catenatum
97
(i) En el caso de la presencia de marea roja, o de los efectos del
fitoplancton sobre la larva: se recomienda efectuar el análisis cuantitativo
y cualitativo de fitoplancton y análisis de biotoxinas o efectos de
biotoxinas en el fitoplancton, en el agua de bombeo, en moluscos, y en
larvas o camarón adulto que haya muerto o enfermado por efecto de la
marea roja.
Finalmente, es necesario subrayar la necesidad de investigación a fondo
sobre este problema ya que ha provocado grandes pérdidas económicas al
sector y se deberá buscar la raíz del problema para implementar medidas
para prevenir, resolver o mitigar los efectos y disminuír daños
económicos a la industria del cultivo de camarón.
98
Para prevenir los problemas en la camaronicultura, asociados al
fitoplancton, deben considerarse las siguientes medidas:
(a) La aplicación de fertilizantes al estanque deberá hacerse de acuerdo al
contenido de nutrientes en el agua y sedimentos.
(b) La cantidad del alimento suministrado deberá administrarse de
acuerdo al comportamiento alimenticio, hábitos y metabolismo del
camarón así como la búsqueda de correspondencia entre el alimento
suministrado y el alimento consumido para evitar pérdidas económicas y
el consecuente aumento de materia orgánica en el estanque en el
transcurso del ciclo de cultivo.
(c) Mejoramiento del diseño del estanque, construcción de estanques
amortiguadores y reducción o eliminación del recambio de agua de
manera tal que se disminuya o se evite el impacto de los efluentes en la
zona costera.
(d) Considerar la utilización de la aireación mecánica como una medida
para mejorar la diversidad y controlar la abundancia del fitoplancton.
3. Prevención, mitigación y remediación de problemas de
fitoplancton asociado a la camaronicultura
99
(e) La ozonación se usa como tratamiento de desinfección por medio de
la desactivación de bacterias patógenas y virus, puede aplicarse también
para eliminar microalgas dañinas y degradar a la materia orgánica.
Actualmente, se esta estudiando la factibilidad de proyectos para el
establecimiento de sistemas de ozonación a gran escala en sistemas de
cultivo intensivos con el objeto de proteger a la industria de
enfermedades.
Se ha aplicado la ozonación en granjas del Ecuador con problemas graves
de síndrome de Taura (TSV ), en un área de 760 ha,
obteniendo una producción semejante a la cosechada antes de la
infección, la sobrevivencia aumentó de 10% al 60% con el tratamiento de
ozonación en el agua de abastecimiento (Schuur, 2002).
Los graves y variados efectos que dañan tanto a las especies en cultivo
como a la salud humana han estimulado la investigación en métodos de
mitigación de mareas rojas nocivas y tóxicas. Entre los conocimientos
básicos demandados está el entender los factores que regulan las
poblaciones de microalgas que forman esas mareas rojas y el diseño de
acciones que modifiquen esas condiciones. El control de florecimientos
Taura Syndrome Virus
100
tóxicos está aplicándose a nivel experimental, y para ello se utilizan
métodos químicos, físicos y biológicos.
Una de las técnicas de mitigación más usada en la acuacultura para
controlar eventos nocivos o tóxicos tanto en sitios semicerrados costeros
como en estanques de cultivo en Japón, es la aplicación de arcillas
ecológicamente inertes. Las arcillas no son muy costosas y actúan como
floculantes, en laboratorio, esta técnica provoca la agregación de las
células, acelerando la sedimentación de las microalgas y se puede alcanzar
una eficiencia del 100%, cuando se ayuda con un flujo de baja velocidad,
clarifica el agua, precipitando la totalidad de las células en 48 horas,
durante una marea roja formada por una especie en particular. Los efectos
adversos inmediatos son para los moluscos los cuales pueden verse
afectados por la cantidad de partículas que precipitan, otro de los posibles
efectos tiene que ver con el destino de las células precipitadas, las cuales
pueden formar quistes y eclosionar cuando las condiciones del estanque o
del área semicerrada se restablecen y por último, es necesario conocer los
efectos que ejercen las arcillas sobre la especie en cultivo, ya que es
determinante en la búsqueda de este tipo de técnicas de mitigación. En
101
Japón son frecuentes las mareas rojas monoespecíficas formadas por
, se han aplicado 60,000 ton de arcillas sobre
un área afectada de 260 km a razón de 400 g m por vía aérea logrando
limpiar una columna de agua de 2 metros sin sufrir pérdidas de los peces
en cultivo (Archambault ., 2003).
Entre otros métodos químicos, se han experimentado con la aplicación de
carbonato de sodio (Na CO /H O ) 3:2 y de formalina diluída, esta última
en estanques de cultivo de peces o camarón. Es necesario hacer pruebas de
laboratorio para conocer los efectos de dichas sustancias químicas a corto
y largo plazo sobre el ambiente y los organismos en cuestión antes de
aplicar estas técnicas de control de mareas rojas.
El control biológico se lleva a cabo mediante la exposición de la especie
formadora a depredadores naturales, en el caso de los tintínidos y
copépodos que son los mayores consumidores del fitoplancton se pueden
hacer experimentos conducentes a establecer en cuerpos de agua cerrados
la eficiencia de pastoreo y la factibilidad de su cultivo.
El control físico de los florecimientos se puede efectuar mediante la
aplicación de aireación mecánica la cual aumenta la turbulencia y provoca
Cochlodinium polykrikoides
et al
2 -2
2 3 2 2
102
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Fitoplancton y camaronicultura

  • 1. CESASIN Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, U.N.A.M.
  • 2.
  • 3. EL FITOPLANCTON EN LA CAMARONICULTURA Y LARVICULTURA: IMPORTANCIA DE UN BUEN MANEJO CESASIN Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, U.N.A.M. Rosalba Alonso-Rodríguez Federico Páez-Osuna e Ismael Gárate-Lizárraga Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, U.N.A.M.
  • 4.
  • 5. EL FITOPLANCTON EN LA CAMARONICULTURA Y LARVICULTURA: IMPORTANCIA DE UN BUEN MANEJO Edicióntécnica ydiseñode portada:GermánRamírezReséndiz. D.R. 2004. Institutode CienciasdelMaryLimnología. Derechos exclusivos deediciónreservados para todoslos países. Prohibidala reproduccióntotal oparcial porcualquiermediosin autorizaciónprevia del editor. Publicadoporel Institutode Cienciasdel MaryLimnología de la y el Comité de SanidadAcuícola de Sinaloa,. E-mail: paezos@ola.icmyl.unam.mx ISBN: XXX-XX-XXXX-X ImpresoenMéxico/ PrintedinMexico UniversidadNacionalAutónomade México
  • 6.
  • 7. 1 El fitoplancton en la camaronicultura ..................................................1 1.1 Introducción...................................................................................1 1.2 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en el medio natural..............................................................................3 1.3 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en estanques de cultivo ...................................................................7 1.4 Abastecimiento de agua y su relación con el fitoplancton...........19 1.5 Mareas rojas en estanques y sus efectos......................................35 1.6 Condiciones para un buen desarrollo del camarón en un ciclo de cultivo .........................................................................47 1.7 Factores críticos para la producción de especies benéficas.........52 1.8 Recomendaciones para un buen manejo y la producción de microalgas útiles......................................................................60 2. El fitoplancton y la larvicultura.........................................................63 2.1 Introducción .................................................................................63 2.2. Mareas rojas en la zona costera ..................................................65 2.3 Estructura química de las biotoxinas: ..........................................69 TABLA DE CONTENIDO i
  • 8. ii 2.4 Mareas rojas en el noroeste de México .......................................72 2.5 Mareas rojas nocivas para la larvicultura....................................75 2.6 Mortalidad de larvas en laboratorios de producción de Sinaloa .85 2.7 Normas para evitar los riesgos derivados de la presencia de mareas rojas y biotoxinas ........................................................89 2.8 Recomendaciones para prevenir y contrarrestar los efectos del fitoplancton nocivo en la larvicultura.................................94 3 Prevención, mitigación y remediación de problemas de fitoplancton asociado a la camaronicultura..................................97 Agradecimientos..................................................................................111 Referencias ..........................................................................................112
  • 9. 1 El fitoplancton en la camaronicultura 1.1 Introducción Para un gran número de organismos en cultivo, la introducción de determinadas especies de fitoplancton produce mejores resultados en términos de sobrevivencia, crecimiento y factor de conversión que cultivándolas en aguas claras, sin fitoplancton. La razón de este papel positivo de las microalgas en los estanques de cultivo no ha sido completamente comprendida, pero no hay duda de que la calidad del agua se mejora y se estabiliza debido a la producción de oxígeno, la estabilización del pH, la disponibilidad de sustancias esenciales para la cadena trófica, la asimilación de productos excretados por los organismos en cultivo que son potencialmente tóxicos, la inducción de la actividad de captura de presas, la regulación de las poblaciones bacterianas, la estimulación de la inmunidad y otros factores que aún no son suficientemente entendidos. Bajo ciertas condiciones, y siendo los estanques de cultivo un ambiente típicamente eutrófico o hipertrófico, el 1
  • 10. enriquecimiento de nutrientes comúnmente promueve un incremento excesivo de la cantidad y tipo de microalgas que pueden provocar problemas de anoxia, tanto en los estanques de cultivo como en el agua de abastecimiento afectando así al camarón. En estos casos, la industria acuícola puede verse afectada por tales florecimientos algales nocivos como ha ocurrido en numerosos países y recientemente en Sinaloa provocando a los productores, daños económicos considerables. Esta contribución pretende dar un panorama de las causas y condiciones que dan lugar a la proliferación de especies de fitoplancton inocuas, nocivas o tóxicas para el camarón en cultivo. Se presentan algunas medidas de prevención y manejo para mejorar la calidad y abundancia de fitoplancton que permitan obtener una buena producción, y por último, se exponen las experiencias de otros países en cuanto a las medidas de mitigación que se han implementado para enfrentar la presencia de especies de fitoplancton tóxico o nocivo en sistemas de cultivo. 2
  • 11. 1.2 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en el medio natural. Hay dos categorías de vegetales que potencialmente pueden ser consumidos por los peneidos (Dall ., 1990); primero, las plantas terrestres emergentes (plantas terrestres, manglar y pastos) junto con las macrofitas sumergidas (pastos marinos); y secundariamente, a las algas, incluyendo a las de vida libre y a las epífitas. El detritus definido como el material biogénico en diferentes estadios de descomposición microbiana, representa una fuente potencial de energía para especies como el camarón. Se ha encontrado hasta 50% de detritus en el tracto digestivo de (Ruello, 1973). Robertson (1988) encontró grandes cantidades (74%) de material detrítico en de 7-10 m. Este último autor señala que es muy difícil evaluar el papel nutricional del detritus debido a que está constituído por un complejo material de partículas derivadas de las plantas, heces fecales de peces y crustáceos, donde la fracción orgánica está unida dentro de una matriz con partículas de diatomeas y bacterias. Hasta donde se conoce, los peneidos se describen como ”omnívoros et al Metapenaeus macleayi P. merguiensis µ 3
  • 12. oportunistas” y experimentalmente se ha observado que estos organismos muestran preferencias cuando tienen la oportunidad de escoger el alimento. Chamberlain y Lawrence (1981) encontraron que crece más rápido cuando se alimenta de una dieta compuesta de peneidos, calamar, poliquetos y almeja que cuando se alimentan solamente de uno de estos organismos. Por otra parte, se ha observado que la dieta de muchas especies de camarón cambia significativamente con el tamaño y/o la edad (Dall ., 1990). Parece haber dos razones para esto, primero, debido a un cambio en el hábitat conforme crecen y segundo, por un cambio de la dieta al pasar a juveniles que incorporan vegetales, a una dieta de adultos que puede ser exclusivamente carnívora. Ejemplo de esto se ha evidenciado en especies de importancia comercial como , que cuando es juvenil es herbívoro y se alimenta de algas verdes y material vegetal no identificado, mientras cuando es adulto es omnívoro con una dieta a base de crustáceos, anélidos y algas (El Hag, 1984). En el medio natural, la vida larval del camarón dura menos de 3 semanas y comprende tres etapas, nauplio, protozoea y mysis, antes de ser una L. vannamei et al P. monodon 4
  • 13. postlarva. Cada etapa larval comprende de 3 a 6 subetapas en las cuales hay cambios en la morfología, capacidad natatoria y en el comportamiento alimenticio. Las larvas nauplio se alimentan de la reserva alimenticia depositada en los huevos. A partir del estadio larvario de protozoea 1, el camarón, necesita de un alimento para satisfacer sus requerimientos nutritivos y energéticos, la protozoea es generalmente herbívora y las etapas mysis y postlarva tienden gradualmente a ser carnívoras. Al llegar a la etapa de postlarvas, son transportadas por las las corrientes, acercándolas a la costa facilitando así su penetración en los cuerpos lagunares donde sus hábitos son bentónicos y ayudadas por la disponibilidad de alimento, pasan a ser juveniles. Se considera que las postlarvas son oportunistas, si las diatomeas dominan en el medio, se alimentan principalmente de diatomeas. La manera en que diversas diatomeas influyen sobre el crecimiento y sobrevivencia del camarón es debido a las diferencias en los nutrientes que contienen, más que al tamaño o forma de las mismas. La dieta natural en camarones juveniles y adultos consiste en consumir una amplia variedad de micro invertebrados (moluscos, crustáceos y poliquetos) y 5
  • 14. material vegetal, por eso se consideran omnívoros. La dieta cambia estacionalmente, de acuerdo a la disponibilidad de la presa. Se ha observado en juveniles de camarón que la proporción de detritus consumidos, proveniente de la descomposición del mangle, depende de la cercanía a la costa, llegando a ser de hasta 84% en la cabeza de los esteros (Chong ., 2001). En cuanto a la nutrición, se sabe que la composición de las presas de varía de 70 a 80% en el contenido de proteína, 11% en el de carbohidratos y una proporción muy baja de lípidos 12%. La dieta para camarón de 15 a 25 g en cambia durante el período de muda, consume 2.7 g/día durante la mayor parte del ciclo de muda y solamente 1.2 g/día dos días antes de que esta se realiza, prefiriendo los moluscos como fuente de alimento (Rothlisberg, 1998). Los hábitos de alimentación pueden ser nocturnos y la sensibilidad a la luz determina el ascenso y la actividad alimenticia, por lo cual dicha sensibilidad debe considerarse para la elección de los regímenes de alimentación. La hora del día y la densidad fitoplanctónica afectan la intensidad luminosa modificando la hora de ascenso, el momento y duración del período de alimentación (Chong ., 2001). et al Penaeus sculentus P. sculentus et al 6
  • 15. 1.3 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en estanques de cultivo. En los sistemas de cultivo, a las larvas de camarón se les alimenta con una combinación de microalgas como , etc. y crustáceos, como pueden ser sp., y copépodos, complementándose la dieta con alimento formulado. El alimento contiene proporciones variables de proteínas, carbohidratos, fibra, calcio, fósforo, vitaminas y aminoácidos, etc. A partir de un estudio con isótopos estables de nitrógeno para identificar las fuentes de alimento en postlarvas y juveniles de , se encontró que durante los dos primeros meses, la fuente de alimento es planctónica, la postlarva se alimenta básicamente de zooplancton, el cual es consumido directamente (Focken ., 1998). Al avanzar el ciclo de cultivo, la fuente de alimento se centra en el alimento suministrado, aunque una parte significativa de este, no es asimilado por los camarones. A las 6 semanas, la composición bioquímica de refleja el origen de material asimilado en sus tejidos: 28.90% de alimento artificial Skeletonema Chaetoceros, Tetraselmis, Chlorella, Isochysis, Artemia P. monodon et al P. monodon 7
  • 16. y 42.3% de materiales vegetales, 1.8% de crustáceos y 27% de detritus (materia orgánica y mineral). En la semana 11 son 47, 21.1, 22.8, 8.5 y para la semana 16, 21.7, 34.3, 31.7, 12.9, respectivamente. La preferencia de alimento no cambia con la hora del día, los hábitos alimenticios en la semana 6 son nocturnos y después son diurnos. A menos de 4 mg/L de oxígeno, se observa una reducción en el contenido intestinal y cuando los niveles de oxígeno son altos, se alimenta de día (Focken ., 1998). En se encontró que el 30% del incremento en biomasa del camarón se derivó de la ingestión directa o indirecta de fuentes naturales de alimento. Para el caso de adulto en cultivo semi-intensivo, el 40-60% de los tejidos proviene de la biota (Focken ., 1998). Diversos autores han investigado si el consumo de microalgas es incidental, porque el material detrital (material orgánica y mineral) del cual se alimenta el camarón se encuentra en el fondo del estanque, o bien, adherido a él, ya que se encuentra una infinidad de microalgas que son consumidas por el camarón (Gómez-Aguirre y Martínez-Córdoba, 1998) Sin embargo, hay observaciones que muestran que la composición del material encontrado en el intestino del camarón contiene mayor cantidad et al P. japonicus L. vannamei et al 8
  • 17. de tejido vegetal que el material encontrado en el fondo por lo tanto puede suponerse una ingestión selectiva (Focken ., 1998). Otra fuente importante de proteínas y energía para el camarón en cultivo son los crustáceos y los restos de éstos, incluido el propio camarón. El alimento artificial difícilmente ocupa el 50% del contenido intestinal. Las preferencias por los materiales no cambian durante el día pero sí a lo largo del ciclo de cultivo debido al desarrollo. El alimento artificial es importante para complementar el alimento natural y por su valor nutricional (Focken 1998). En un estudio sobre el contenido nutricional de 40 especies de microalgas pertenecientes a 7 clases, se encontró que las microalgas proporcionan una mezcla balanceada de sustancias nutritivas para alimentar a los crustáceos durante sus primeras etapas larvales y alimentan al zooplancton que forma parte de la cadena alimenticia en sistemas acuaculturales. La cantidad de proteínas que proveen es variable y puede llegar a constituir el 50%, y de carbohidratos y lípidos hasta el 23% de cada uno (Brown, 1997). Todas las microalgas son ricas en aminoácidos esenciales. El contenido de polisacáridos es variable pero la glucosa llega a ser de hasta 87%. Las et al et al., 9
  • 18. diatomeas y algunas fitoflageladas son ricas en ácidos grasos poliinsaturados (PUFAs), conteniendo hasta 10%, otras como las clorofitas son deficientes en estos, y solamente contienen hasta 3%. Todas las microalgas analizadas poseen altas concentraciones de ácido ascórbico (vitamina C) y riboflavina (vitamina B2) (Brown , 1997). En Sonora se han realizado estudios sobre la optimización y estrategias de alimentación a nivel experimental y comercial (Martínez-Córdoba ., 2002). Se ha encontrado que los carotenoides y astaxantinas son componentes naturales del fitoplancton y pueden ser añadidos en la dieta, mejorando su crecimiento y sobrevivencia. Los carotenos son pigmentos fotosintéticos, la astaxantina es muy apreciada por dar color rosado al músculo del salmón pero también es un factor importante en el sistema inmunológico y hace que los organismos sean más resistentes al estrés (Fig. 1). Una serie de experimentos realizados por Martínez-Córdoba . (2002) en estanques revelan que en presencia de fitoplancton crece igual con alimento balanceado con diferente proporción de proteínas (25- 40%), mientras que crece adecuadamente en un régimen et al. et al et al L. vannamei L. stylirostris 10
  • 19. CH3 CH3 CH3 CH3 CH3 CH3 CH3 CH3 CH3 CH CH C CH CH CH CH CH CH CH C C C CH CH CH CH CH CH3 -Caroteno Astaxantina Fig. 1. Fórmula química del caroteno y de la astaxantina 11
  • 20. con bajo suministro proteico ajustado a la abundancia de alimento natural, esto es, considerando la aportación del fitoplancton a la dieta. Además, agregando PUFAs al alimento de , es posible reducir la cantidad de proteína suministrada en un 5%. Algunas de las cianobacterias más comunes en estanques de cultivo pertenecen al género y tienen bajo contenido nutricional (proteínas, aminoácidos esenciales, lípidos y ácidos grasos poli- insaturados) en comparación con las diatomeas y algas verdes. Las algas que crecen en un medio con alto contenido de nitrógeno promueven el crecimiento de camarón mientras que cuando crecen en bajo contenido de nitrógeno tienen menor contenido de proteínas y lípidos y alto contenido de carbohidratos, lo cual puede dificultar la digestión en las primeras etapas larvarias del ciclo de vida del camarón, provocando que no se produzca con suficiente éxito la metamorfosis a la segunda etapa de protozoea. El fitoplancton es el principal productor de oxígeno dentro del estanque durante el día pero durante la noche al igual que el resto de los organismos, respiran, consumiendo gran parte del oxígeno disponible L. vannamei Oscillatoria 12
  • 21. (Yao ., 2001). El oxígeno es el principal elemento para el desarrollo y la sobrevivencia de cualquier organismo vivo, especialmente en el medio acuático. El oxígeno disuelto en el agua influye directamente en los estanques de cultivo afectando el crecimiento del organismo cultivado y eficiencia de conversión alimenticia. En el manejo de la calidad del agua de estanques de cultivo de peces y/o camarones, el oxígeno disuelto es expresado en términos de miligramos por litro o partes por millón y generalmente, está presente en cantidades de 4 a 14 mg/L. Una disminución o falta de oxígeno disuelto provoca estrés o muerte en los organismos acuáticos, cuando la exposición es prolongada a niveles menores de 1 mg/L. Tres son los factores que generalmente provocan las pérdidas de oxígeno en un estanque (Boyd, 1992): (a) respiración del sedimento (50-55%); (b) respiración del fitoplancton (40-45%); y (c) respiración del organismo cultivado, en este caso, camarón (5%). El oxígeno es una variable clave que determina el éxito en el sistema de producción de post-larvas, los LC oscilan entre 1.4 a 3.3. mg/L para larvas y de 1 a 2.2 mg/L para postlarvas (Miller ., 2002). Una alta producción de fitoplancton trae como consecuencia una et al et al 50 13
  • 22. 0 0.2 0.5 0.8 1 pK = 9.302 T = 25 ºC S = 20.3 ‰ 0 0.3 0.5 0.8 1 pK = 9.354 T = 25 ºC S = 35 ‰ 0 0.3 0.5 0.8 1 5 6 7 8 9 10 11 12 pH pK = 9.374 T = 25 ºC S = 44.5 ‰ pK = 8.999 T = 35 ºC S = 20.3 ‰ pK = 9.058 T = 35 ºC S = 35 ‰ 5 6 7 8 9 10 11 12 pH pK = 9.076 T = 35 ºC S = 44.5 ‰ 5 6 7 8 9 10 11 12 5 6 7 8 9 10 11 12 5 6 7 8 9 10 11 12 5 6 7 8 9 10 11 12 NH4 + NH3 NH4 + NH3 NH4 + NH3 NH4 + NH3 NH4 + NH3 NH4 + NH3 Fig. 2. Proporción de amonio (C =1, es 100%) en las formas no-ionizada NH (especie más tóxica, zona sombreada) y la forma ionizada NH (especie menos tóxica) en las aguas salobres (S=20.3‰), marinas (S=35.3‰) e hipersalinas (S=44.5‰). τ 3 4 14
  • 23. disminución de la penetración de la luz, lo cual puede provocar disminución de la producción fotosintética en el fondo del estanque. Por las noches, disminuye el oxígeno disuelto debido a la respiración de todos los organismos, incluyendo el fitoplancton. Durante el día, el fitoplancton produce sombra, creando condiciones para que el camarón tenga un ambiente adecuado mientras permanece en el fondo y evita el crecimiento de algas filamentosas. La turbidez es producida por la materia orgánica, sustancias húmicas, material inorgánico como arcillas y por el fitoplancton. La turbidez no fitoplanctónica en estanques fertilizados y no fertilizados, medida como visibilidad del disco de Secchi, puede ser más importante que la originada solamente por el fitoplancton. Por ello, Jamu y Piedrahita (1999) recomiendan el uso del disco de Secchi como indicador de abundancia fitoplanctónica en los casos en los que la concentración fitoplanctónica sea la principal fuente de turbidez en el estanque o cuando la turbidez no algal se mantenga constante. El fitoplancton es la base de la cadena alimenticia en los estanques semi- intensivos, la cual comprende a las algas, zooplancton y camarón. Las 15
  • 24. bacterias, protistas e invertebrados también participan en la dinámica del estanque pero son secundarios en comparación a las actividades realizadas por las microalgas en la producción fotosintética mediante la fijación de carbono, producción de material vivo y la generación de oxígeno. En los estanques intensivos la producción se realiza por bacterias heterotróficas combinada con producción autotrófica. Los restos de alimento y excreciones del camarón son digeridos por bacterias y forman la base de la cadena alimenticia. La respiración del camarón y de los otros organismos de la cadena alimenticia en el estanque, a las altas densidades típicas, requieren obligadamente de aireación mecánica para proveer de suficiente oxígeno para compensar la respiración bacteriana y mantener el equilibrio aeróbico. Los largos periodos de calma y estabilidad física de la columna de agua en el estanque favorecen los florecimientos de cianobacterias, la aireación mecánica disminuye las posibilidades de estos florecimientos y puede servir para suprimir los ya formados. En un sistema eutrófico bien mezclado como lo son los estanques, el carbono inorgánico es repuesto por el CO liberado desde los productos de oxidación en la columna de2 16
  • 25. agua y en los sedimentos y por la difusión del CO desde el aire al agua, proceso que se ve favorecido por el viento. Los sistemas mezclados raramente tienen limitaciones de carbono inorgánico y florecimientos algales peligrosos. A menudo estos estanques tienen una comunidad fitoplanctónica más diversa incluyendo varios géneros de diatomeas, algas verdes, cianobacterias, dinoflagelados y euglenoides. Las microalgas son capaces de absorber directamente los productos metabólicos producidos en el estanque como son el dióxido de carbono y el amoníaco que pueden ser factores de riesgo para la salud del camarón ya que el bióxido de carbono en exceso provoca disminución de pH y además el amonio es un metabolito que, dependiendo del pH también puede estar en forma de amoníaco (especie más tóxica) o de ión amonio (especie menos tóxica) (Fig. 2). La constante de disociación del amonio K= [NH ] [H ]/ [NH ] puede ser determinada a partir de ecuaciones empíricas (e.g., Solderberg y Meade, 1991; Millero, 1996) o bien experimentalmente (Whitfield, 1978). En los gráficos de la Fig. 2 se ilustra la proporción de amoníaco y el radical amonio en seis casos que permiten representar las condiciones de 2 3 4 + + 17
  • 26. salinidad y temperatura típicas para los meses fríos y cálidos en los estanques de cultivo en Sinaloa. En estos gráficos se muestra claramente como la proporción de amonio no ionizado (especie más tóxica), varía en función del pH en los estanques. La excreción de amonio por el camarón es mayor cuanto más elevada es la cantidad de alimento administrado ya que el 60% del nitrógeno adquirido es excretado como amonio, el resto son pequeñas cantidades de urea y ácido úrico. Tanto el camarón como la post-larva excretan una mayor proporción de amonio cuando se les alimenta con alimento balanceado y se reduce cuando su dieta contiene microalgas (Shishehchian 1999). Se sabe que el alimento artificial promueve y mejora la alimentación natural del camarón en cultivos semi-intensivos (Nunes ., 1996). En la mayoría de las especies cultivadas en granjas semi-intensivas el manejo en cuanto a la alimentación balanceada se basa en el crecimiento y sobrevivencia pero no considera el comportamiento alimenticio del camarón lo cual provoca acumulación y desperdicio de alimento y deterioro de las condiciones del fondo del estanque. En el estanque, la descomposición de la materia orgánica produce amonio, et al., et al 18
  • 27. nitrato y nitrito. El camarón responde a un ciclo circadiano, en condiciones naturales y de laboratorio, bajo un ciclo de luz-oscuridad en el cual la actividad sobre el fondo del estanque se lleva a cabo durante el día y emerge a la superficie al oscurecer. El período de alimentación varía de una especie a otra y del ciclo de muda, que determina los ritmos de alimentación (Nunes 1996).et al., 1.4 Abastecimiento de agua y su relación con el fitoplancton La mayor parte de la actividad camaronícola en el mundo se lleva acabo en la zona costera, en instalaciones externas y en estanques de tierra. En Asia, se practica principalmente el cultivo intensivo en estanques de 0.5 a 2 ha con un rendimiento de 3-10 ton/ciclo (Schur, 2002). El cultivo intensivo incluye sistemas de aireación mecánica donde la producción y la tasa de alimentación son altas y proporcionales a la potencia de aireación. En América, la modalidad de cultivo más practicada es el cultivo semi- intensivo con rendimientos de 0.25-2 ton/ha/cosecha en estanques sin aireación con dimensiones de 3 a 25 ha. En ambos sistemas, el porcentaje 19
  • 28. de aereación es de 2-15% (Schur, 2002). Cuando se hace una comparación con estanques de la ecorregión del Golfo de California, se muestra gran similitud con las condiciones descritas anteriormente, tanto en las dimensiones de los estanques, como en la producción (Tabla 1). En los sistemas semi-intensivos se puede llegar a tener un recambio del 2-15% del volumen del estanque por día, representando así sistemas conservativos y de alto uso de agua. Aunque en el noroeste de México se han hecho estudios y se ha observado que recambios menores al 5% afectan negativamente la sobrevivencia y el rendimiento del cultivo, la situación mejora aumentando a 15% el recambio y mediante la aplicación de aireación por 6 horas (Martínez-Córdova ., 1998). Los sistemas intensivos utilizan menos agua por unidad de cosecha, son conservativos e implican tratamiento de aireación en el mantenimiento de la calidad del agua en lugar del recambio utilizado en el sistema semi-intensivo. Actualmente, hay una tendencia hacia la disminución en el recambio de agua e incluso recambio cero o cero descarga, compensado con el aumento de sistemas de aireación, con buenos resultados. La mayoría de las granjas camaronícolas en la ecorregión Golfo de et al 20
  • 29. 21
  • 30. California son de tipo semi-intensivo (89%), siendo en menor proporción las de tipo intensivo (2%) y extensivo (9%), con una densidad media de siembra de 13, 58 y 7 Pl m , respectivamente. En los años 2001 y 2002 la tendencia fue a operar solo un ciclo por año, en primavera-verano y la duración del ciclo fluctuó de 120 a 140 días (Páez-Osuna , 2003). La gran mayoría de las granjas de tipo semi-intensivo y extensivo, se abastecen de agua de los esteros y lagunas costeras a través de canales naturales o artificiales, o bien directamente. Los esteros y lagunas costeras son de los ecosistemas más productivos y en ellos se desarrollan numerosas actividades pesqueras. Las fuentes de agua estuarina cuyo origen son las lagunas costeras tienden a utilizarse cada vez menos debido a que estas aguas frecuentemente se asocian con ciertos problemas derivados del alto contenido de nutrientes y otros componentes que pueden favorecer procesos de anoxia dentro del estanque. El fitoplancton estuarino está representado por microalgas marinas y de agua salobre. En Sinaloa, se ha encontrado una composición taxonómica similar a la encontrada para aguas estuarinas que abastecen a 42 granjas de camarón en La India (Jing ., 2000) donde dominan -2 et al. et al 22
  • 31. diatomeas, dinoflagelados, cianobacterias, clorofitas y silicoflagelados (Alonso-Rodríguez y Páez Osuna, 2001). Páez-Osuna (2002) menciona que hay una tendencia mayor a la utilización de las aguas de las lagunas costeras como fuente de agua, y que el manejo inadecuado de las descargas de las granjas puede provocar problemas de sustentabilidad de la actividad camaronícola -a mediano y largo plazo- al ser las lagunas costeras el sitio de recarga y descarga de agua. Menciona además que, los efluentes de los estanques camaronícolas deben considerarse potencialmente riesgosos para las aguas receptoras, debido a que generalmente cuentan con un alto contenido de nutrientes, fitoplancton y material sedimentable, que pueden provocar una elevada demanda bioquímica de oxígeno. Además, debido a que las aguas de los estanques generalmente son eutróficas y ricas en biomasa fitoplanctónica, las descargas de los efluentes de los estanques, son motivo de preocupación como fuentes puntuales de polución localizada, aunque se desconoce aún con certeza qué tan significativo puede llegar a ser su efecto en el ambiente. No es difícil presuponer que dada la vulnerabilidad de los ecosistemas que reciben las descargas de los efluentes de la 23
  • 32. camaronicultura, estos son fuentes de polución potenciales. El crecimiento excesivo de fitoplancton en los estanques puede ser provocado por el exceso de fertilización y alimentación, además de la liberación de los nutrientes provenientes de los sedimentos del fondo. Cuando los estanques son inadecuadamente manejados y/o viejos, los nutrientes que van quedando atrapados en la columna sedimentaria pueden ser liberados y provocar florecimientos algales excesivos, aún sin adicionar fertilizantes, esto luego puede provocar caídas bruscas en el contenido de oxígeno disuelto. Las condiciones meteorológicas (nublados, neblina, calmas) y el régimen de mareas de cuadratura o “muertas” comúnmente se conjugan provocando episodios de hipoxias o anoxias durante las noches y especialmente en las madrugadas (Páez-Osuna ., 1997). El fitoplancton que proviene de las fuentes de abastecimiento, es modificado dentro del estanque, tanto en composición como en abundancia. El fitoplancton se desarrolla debido a la influencia de factores naturales (luz, temperatura, salinidad, nutrientes) y se promueve su crecimiento mediante la fertilización inorgánica. La composición del fitoplancton, en varias granjas de Sinaloa analizadas, et al 24
  • 33. muestra una gran abundancia de cianobacterias (c.a. 90%) sobre los dinoflagelados y las diatomeas, coincidiendo con otras áreas subtropicales del mundo. Las bajas salinidades favorecen las cianobacterias, representantes de los géneros y ; de las diatomeas como y , y dinoflagelados, representantes de los géneros (Cortés-Altamirano ., 1994; Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2001). En estanques de baja salinidad se observó diferente composición en la abundancia por grupos, una alta abundancia y biomasa en orden de importancia correspondiente a clorofitas, diatomeas, cianobacterias y dinoflagelados (McIntosh ., 2001). En un estudio experimental de cianobacterias bentónicas en estanques de cultivo de camarón realizado por López-Cortés (1999), se analizaron los cambios en las comunidades en correspondencia con el manejo en un ciclo de cultivo. Con la preparación de los estanques, mediante el encalamiento, los agregados de cianobacterias son cubiertos e impiden la captación de luz, y hay cambios drásticos de pH que provocan la Synechocystis, Oscillatoria Spirulina Nitzschia, Navicula, Amphora, Achnantes Gyrodinium, Gymnodinium, Scrippsiella, Prorocentrum y Amphidinium et al et al 25
  • 34. desintegración de los agregados, que durante el enjuague se refleja en un aumento de células ya que se rompen los filamentos. Posteriormente, cuando se llenan los estanques mejoran las condiciones de pH y humedad y la comunidad de cianobacterias empieza a regenerarse y a mantenerse a cierta distancia del fondo del estanque respondiendo al movimiento fototáctico; los primeros pobladores del fondo fueron y . La fertilización promueve la producción de fitoplancton y afecta las comunidades de cianobacterias en el fondo del estanque, a los dos meses, sin aireación se alcanzan valores altos de oxígeno disuelto durante el día. En las orillas de los estanques se encontraron las cianobacterias y y las bacterias y , lejos de los aireadores, sobre suelo sulfuro-oxidantes (López-Cortés, 1999). La abundancia fitoplanctónica en los estanques de camarón es muy variable. En un estudio de 20 estanques intensivos de camarón en Tailandia se encontró que la abundancia fitoplanctónica en muestras recolectadas con una malla de 60 micras, estuvo entre 1.8 x10 y 72.5 x10 cél/L, y tanto la calidad de agua como la producción fue Lyngbia aestuarii Oscillatoria margaritifera Microcoleus chtonoplastes Oscillatoria limnetica Beggiatoa Chromatium 3 3 26
  • 35. Cuerpo de agua Concentración (cél/L) Referencia Océano superficial 1 x 108 Raymont (1980) Estanques fertilizados Alabama, EEUU 2 x 107 Boyd (1990) Lagunas costeras Golfo de California 1 x 103 – 13 x 106 Santoyo (1994) Estanques semi-Intensivos, Sinaloa 2.9 x 108 -3 x 109 Cortés-Altamirano et al. (1994) Laguna Costera (Urías) 72 x 106 Pastén-Miranda (1983) Estanques intensivos, Sinaloa 2 x 108 -3.4 x 109 Cortés-Altamirano et al. (1994) Estanques intensivos Tailandia 1.8 x 103 -7.2 x 104 Tookwinas y Songsangjinda (1999) Estanques semi-intensivos Colombia 1 x 108 -3.5 x 108 Gautier et al. (2001) Estanques de baja salinidad Arizona 1 x 107 -5.2 x 107 McIntosh et al. (2001) Estanques extensivos Vietnam 8.6 x 106 Johnston et al. (2002) Tabla 2. Intervalos y abundancia máxima de microalgas en diferentes cuerpos deaguay estanques decultivo decamarón. 27
  • 36. razonablemente buena (Tookwinas y Songsangjinda, 1999). En los estanques de Sinaloa, se han registrado abundancias cercanas a tres millones de células por litro en condiciones de operación normal y más de 15 mil millones durante los florecimientos (Tabla 2). El sostenimiento de la producción dentro de los intervalos adecuados en un ciclo de cultivo es clave para lograr tener éxito en esta actividad. Las fluctuaciones de nutrientes permiten que se establezcan especies de fitoplancton para las cuales hay un nutriente limitante, el cual en condiciones de cultivo, puede encontrarse en exceso, permitiendo su desarrollo. En términos generales, el fitoplancton requiere de nutrientes inorgánicos disueltos en una relación molar N:P de 16:1. Si esta relación se reduce por debajo de 10:1, el desarrollo de la biomasa puede ser limitado por el nitrógeno. Si, en cambio, esta relación se presenta con una proporción >20:1, la biomasa estará limitada por el fósforo (Boynton . 1982). La constante de saturación media es la concentración en la cual la captura del nutriente es la mitad de su valor máximo, y las concentraciones debajo de estos valores pueden limitar las tasas de crecimiento algal (Fisher . et al et al 28
  • 37. 1992). Los valores típicos de saturación media para el nitrógeno inorgánico disuelto son de 1 a 2 M (1.5 a 30 g N/L), para el fósforo inorgánico disuelto de 0.1 a 0.5 M (3 a 16 g P/L), y para los silicatos es de 1 a 5 M (90 a 460 g SiO /L) (Eyre, 2000); sin embargo, no se ha establecido que tan válido es esto para las aguas en los ambientes subtropicales costeros como es la zona costera del noroeste de México. El otro punto es que se ha puesto énfasis especial en la relación Si:N o Si:P como los elementos potencialmente limitantes para las diatomeas, debido a que las actividades humanas han influido significativamente en el aporte de N y P pero no del Si en las aguas costeras. Las diatomeas requieren de Si y N en una relación molar de aproximadamente 1 (Redfield ., 1963; Dortch y Whitledge, 1992). En la medida en que esta relación pasa de >1 a <1, el ambiente químico pasa de un estado que permite a las diatomeas competir efectivamente con otra clase de algas, a un estado diferente, que le da ventajas a los taxa de los flagelados y dinoflagelados que tienen requerimientos pequeños de Si (Conley, 1993). Normalmente, los estanques camaronícolas reciben grandes cantidades de alimento, del cual una fracción es asimilada como biomasa del camarón, µ µ µ µ µ µ 4 et al 29
  • 38. pero otra alcanza el agua y los fondos del estanque como desperdicio metabólico que poco a poco, al acumularse, enriquece el agua, fomentando el crecimiento de distintas poblaciones del fitoplancton, además del aumento de material orgánico suspendidos en la columna de agua que a veces provoca problemas de la calidad del agua, los cuales se hacen más complejos cuando la densidad de los organismos de cultivo es elevada. Los desechos metabólicos incluyen entre otros, al CO , amonio (NH y NH ), fósforo y otros componentes que estimulan el crecimiento del fitoplancton. Estos cambios en la calidad del agua que ocurren durante el cultivo de camarón también están influenciados directa o indirectamente por las condiciones climáticas, y por otro lado, por el manejo del cultivo, es decir, las tasas de alimentación y consumo de alimento, tasas de fertilización y las tasas de recambio, que eventualmente, se ajustan con el fin de tener una calidad de agua aceptable. Si la calidad del agua se deteriora, la calidad de los sedimentos disminuye, evitando así que el camarón se alimente adecuadamente y no va a asimilar el alimento eficientemente, siendo susceptible a las enfermedades y finalmente, 2 4 3 30
  • 39. continua Tabla 3. Niveles tóxicos de algunos compuestos nitrogenados. Amonio LC50 (mg/L N- NH3) Especie 48 hr 96 hr Referencia Litopenaeus vannamei (postlarvas PL6) 17.2 15 Harfush-Meléndez et al. (1994) L. vannamei (PL12) 12.5 12.2 Frías-Espericueta et al. (2000) L. vannamei (juvenil, 0.99 g) 92.5 65.2 Frías-Espericueta et al. (1999) L. vannamei (juvenil, 1 g) 95 58 Harfush-Meléndez et al. (1994) L. vannamei (juvenil, 3 g) 102 61 Harfush-Meléndez et al. (1994) L.vannamei (juvenil, 3.8 g) 110.6 70.9 Frías-Espericueta et al. (1999) Metapenaeus ensis (PL1) 16.7 - Chen et al. (1991) M. macleayi (juvenil, 2g) - 26.3 Allan et al. (1990) Penaeus chinensis (juvenil, 0.36 g) 51.1 35.1 Chen et al. (1990) P. japonicus (PL12) 33.8 28.9 Chen et al. (1989) P. monodon (PL6) 27.7 11.5 Chin y Chen (1987) P. monodon (juvenil, 0.17g) - 26.6 Huang (1979) P. monodon (juvenil, 0.07- 0.19g) 11.81 - Lai y Ting (1984) P. monodon (juvenil, 2.2 g) - 37.7 Allan et al. (1990) P. monodon (juvenil, 4.9g) 88 42.6 Chen et al. (1990) P. paulensis (PL1) 8.6 5.5 Ostrensky y Wasielesky (1995) 31
  • 40. LC50 (mg/L N- NH3) Especie 48 hr 96 hr Referencia P. paulensis (juvenil, 5.4 g) 43.1 38.7 Ostrensky y Wasielesky (1995) P. setiferus (PL25) 9.4 - Alcaráz et al. (1999) P. semisulcatus (juvenil, 0.3-2.4 g) - 23.7 Wajsbrot et al. (1990) Nitrito Metapenaes. ensis (PL1) 33.8 28.9 Chen y Nan (1991) M. ensis (mysis) 20.67 - Chen y Nan (1991) Penaeus chinensis (juvenil) - 37.7 Chen et al. (1990a) P. indicus (zoea) 15.37 - Jayasankar y Muthu (1983) P. japonicus (PL2) - 23.7 Chen y Tu (1990) P. monodon (PL6) 51.1 35.1 Chen y Chin (1988) P. japonicus (PL12) 92.5 65.2 Lin et al. (1993) P. monodon (adolescentes) 88 42.6 Chen et al. (1990b) P. setiferus (PL25) - 26.3 Alcaráz et al. (1999b) P. paulensis (PL1) 9.4 - Ostrensky y Poersch (1992) Nitrato Penaeus monodon (juvenil) 3525 2316 Tsai y Chen (2002) P. paulensis (adultos) - 2172 Cavalli et al. (1996) Tabla 3. continuación Modificada de Frías-Espericueta y Páez-Osuna (2001). 32
  • 41. dando lugar a una baja sobrevivencia y con ello a una pobre cosecha. Como es de suponer, esta acumulación de material orgánico a través de los ciclos de cultivo, provoca que los estanques más antiguos muestren una mayor biomasa fitoplanctónica que los nuevos (Cortés-Altamirano ., 1994), debido a esto hay que hacer ajustes en el programa de fertilización considerando el tiempo que lleva operando cada estanque y reduciendo las dosis de fertilizantes necesarios para promover el crecimiento fitoplanctónico. La vida útil de un estanque de cultivo es variable, depende de muchos factores, entre los cuales está el manejo, la calidad del agua y las características del sedimento, se estima que tienen una viabilidad de 7-15 años. Después de este período se presenta el problema de estanquería abandonada ya que la rehabilitación es compleja (Páez-Osuna, 2001). Debido a lo anterior, los estanques de camarón son típicamente eutróficos o hipereutróficos (Tabla 4). Los términos oligotrófico, mesotrófico y eutrófico corresponden a sistemas que reciben aportes o suministros bajos, intermedios y altos de nutrientes. Hipertrófico o hipereutrófico es el término utilizado para sistemas que reciben excesivos aportes de et al 33
  • 42. nutrientes (Smith , 1999). Estas condiciones provocan que con frecuencia se generen problemas de exceso de biomasa fitoplanctónica que a su vez provoca disminución de oxígeno disuelto durante la noche. Estos sistemas de cultivo por sus características también pueden ser promotores de crecimiento de microalgas peligrosas que no han sido previamente detectadas en la fuente de suministro de agua (Glibert y Terlizzi, 1999) y algunos de los nutrientes, dependiendo de su forma química y concentración, pueden llegar a ser tóxicos para el camarón; tal es el caso del NH , NH , NO y NO . En general, a partir de la Tabla 3, se observa que el amonio es la especie química más tóxica, el nitrato la menos tóxica y que entre los peneidos, los estadíos más tempranos son los más vulnerables. Es importante señalar que cuando han sido evaluadas las concentraciones letales medias (LC ) a diferentes tiempos de exposición y a diferentes salinidades se ha observado una misma tendencia en la variación de la toxicidad de los diferentes compuestos nitrogenados; La toxicidad de los tres compuestos nitrogenados tiende a incrementarse (menores LC ) conforme se incrementa el tiempo de exposición, esto es que a cuando los et al . 3 4 2 3 50 50 + - - 34
  • 43. camarones se exponen a tiempos de 96 horas se tienen siempre LC más bajos que cuando se exponen por períodos de 24 o 48 horas. Por su parte, en casos como el nitrato, se ha observado que la tolerancia es mayor conforme se incrementa la salinidad, o sea los LC son más altas en salinidades elevadas que a salinidades bajas. No hay muchos estudios sobre la productividad primaria en estanques de cultivo de camarón, sin embargo, los que se han realizado en Sinaloa (Tabla 3), muestran que la productividad primaria estimada en estanques es comparable con la cuantificada en las lagunas costeras más productivas de Sinaloa y en las aguas costeras más productivas del Océano Pacífico tropical y subtropical (Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2003). En aguas naturales del golfo de Ecuador, donde confluyen las aguas oceánicas y de río, se forman mareas rojas dominadas por el dinoflagelado desnudo (= ), especie que provocó la mortalidad de camarón en los estanques de cultivo debido a la anoxia, en esas manchas se midió una productividad primaria de 5 a 15 g C m día (Jiménez, 1993), similar a la observada en estanques con recambio cero en Belice (Tabla 4). 50 50 Gymnodinium instriatum Gyrodinium instriatum 2 - 1 35
  • 44. Tabla 4. Productividad primaria en estanques de cultivo de camarón Localidad Tipo de cultivo Fitoplancton dominante Productividad (g Cm-2 día-1 )a Estado tróficob Referencia Sinaloa, México Semi- intensivo Cianobacterias 1.5 Hipertrófico Alonso- Rodríguez y Páez- Osuna (2001) Belice Intensivo- recambio cero Dinoflagelados, nanoflagelados y cianobacterias 3.4 a 12.3 Hipertrófico Burford et al. (2003) Vietnam Extensivo Fitoplancton, bacterioplancton 0-1.1 Oligotrófico a Eutrófico Alongi et al. (1999) China Semi- intensivo - 1.7 Hipertrófico Xiwu y Zhihui (1997) China Semi- intensivo Diatomeas 0.5 a 2.1c Mesotrófico a Hipertrófico Guoying y Junmin, (1992) Australia Intensivo Cianobacterias y flagelados verdes 2.4 Hipertrófico Burford (1997) a -2 -1 b -2 -1 g Cm día , conversiónde O a C(0.313),el día es considerado8.6horas-luz. Pitta . (1999) señalan el estado trófico de acuerdo a la productividad (g Cm día ): Hipertrófico>1.36,Eutrófico0.82-1.36,Mesotrófico0.27-0.82yOligotrófico<0.27. -nopresentado 2 et al 36
  • 45. 37 1.5 Mareas rojas en estanques y sus efectos Se considera una marea roja o un florecimiento algal a la acumulación masiva de una o dos especies que coexisten con densidades de 10 a 10 cél/mL y forman el 95-99% de la biomasa total fitoplanctónica (Paerl, 1988). Este tipo de florecimiento es más fácil que se colapse, en comparación con los florecimientos formados por varias especies (Smith, 1985). Otro criterio para determinar si se trata de una marea roja es, dependiendo del cuerpo de agua, por medio de la percepción de cambios de color. Si se presentan efectos adversos sobre el ecosistema u organismos, se puede considerar como una marea roja o como Florecimientos Algales Nocivos (FANs), también pueden llamarse Proliferaciones Microalgales Nocivas (PMN) o en inglés Harmful Algal Blooms (HABs) (Ochoa ., 2003). En términos de biomasa, se considera marea rojas cuando excede 100 mg clorofila m (Tett, 1987). Otros criterios son: si las células miden más de 30 m y su abundancia es mayor a 1,000 cél/mL (1,000,000 cél/L) (Kim , 1993). Cuando se trata de florecimientos algales compuestos por diatomeas también se consideran como mareas rojas (Sournia, 1995). 4 6 -3 et al a/ et al. µ
  • 46. 38 Como se mencionó previamente, los florecimientos algales son comunes en los estanques de cultivo de camarón y generalmente son benéficos (Tabla 5), pero cuando éstos decaen provocan varios problemas de calidad del agua como es la disminución de la transparencia del agua, abatimiento del oxígeno disuelto en la capa de fondo, y la acumulación de compuestos tóxicos (amoniaco, nitrito, ácido sulfhídrico), a estos últimos se les conoce como mareas rojas nocivas (Tabla 6). Los efectos provocados por las mareas rojas nocivas pueden ser desde una disminución del crecimiento del camarón debido al estrés impuesto por cierta clase y abundancia de microalgas, hasta una disminución de las defensas y el consecuente aumento en la susceptibilidad a las enfermedades virales. Debido a que se agota el nitrógeno a causa del crecimiento acelerado de la especie dominante o a la infestación de microorganismos, los florecimientos superficiales se transforman rápidamente en agregados indeseables en descomposición. La acumulación de microalgas en el estanque puede llegar a representar el 95-99% de la biomasa total fitoplanctónica. Los crustáceos en general no son buenos acumuladores de toxinas pero es
  • 47. 39
  • 48. 40
  • 49. 41
  • 50. 42
  • 51. posible que se contaminen durante la cocción. Los crustáceos acumulan las toxinas en el hepatopáncreas y éstas pueden afectar al hombre al consumir el producto contenido en las vísceras. En granjas camaronícolas de Baja California Sur, se han registrado proliferaciones de algunas especies de dinoflagelados como, sp., y la prasínofícea sp. (Gárate-Lizárraga ., 1999a,b; Gárate-Lizárraga, 2001). Debido a que las especies responsables de dichos florecimientos no son tóxicas, los efectos observados fueron positivos al observarse un mayor crecimiento de los camarones que durante las condiciones de operación normal del cultivo. La biomasa fitoplanctónica observada, en términos de clorofila durante estos florecimientos fue alta, variando entre 9 y 250 mg /m . Algunas especies como que han causado estragos en sistemas de cultivo en otros países como en Japón y Canadá, empezaron a proliferar desde el año 1999 en algunos de los principales puertos pesqueros del Pacífico Mexicano. En la zona de Bahía de La Paz, B. C. S. (Gárate-Lizárraga, , 2000; 2004) y en Gymnodinium spirale, Scrippsiella S. trochoidea Nephroselmis et al a Cochlodinium polykrikoides et al. 3 43
  • 52. otras áreas al sur del Golfo de California como en las costas de Sinaloa, donde provocó la mortalidad de peces en la Paz y Mazatlán y de pulpos en Isla Venados en la bahía Mazatlán y en El Verde, en las cercanías de Mazatlán. En el estado de Nayarit, Jalisco y Colima también provocó daños estéticos a la zona costera (Morales Blake , 2001; Cortés-Lara, 2002a). En Japón, tales proliferaciones han provocado mortandades masivas de peces en cultivo (Yuki y Yoshimatsu, 1989; Kim, 1997a); Las mareas rojas formadas por sp. en Canadá causaron una gran mortandad de salmón en cultivo, provocando pérdidas económicas de casi 2 millones de dólares (Whyte , 2001), por lo que es importante monitorear las aguas costeras de la región del Golfo de California respecto a estos organismos. Se tienen reportes de que algunos bañistas han sufrido de hiperpigmentación de la piel, después de nadar en la playa durante dos eventos de marea roja, tanto en Mazatlán (observaciones personales, otoño de 2000) como en Colima ( ; Blanco-Blanco ., 1999) dichos efectos fueron tratados en el sector salud como quemaduras de sol. El aumento de la población, el desarrollo de la industria y de la et al . Cochlodinium et al. Gymnodinium catenatum et al Cochlodinium polykrikoides; 44
  • 53. acuacultura intensiva han contribuido grandemente a la eutrofización de algunas zonas costeras del Mar del Este, en Corea. Estos ambientes eutróficos resultan muy favorables para la proliferación de especies tóxicas como y spp., e ictiotóxicas, como , y , provocando pérdidas económicas significativas a la industria del cultivo de peces. Esta situación hizo necesario desde 1995, tomar medidas de control de los desechos y se han reforzado las políticas nacionales sobre medidas legislativas y administrativas que deben llevarse a cabo para proteger el ecosistema costero en ese país, además de iniciar la práctica de medidas de mitigación como el uso de la arcillas para controlar dichos eventos tóxicos (Kim, 1997b). En México, se han manifestado por primera vez los problemas con la especie mencionada, en estanques de cultivo de peces y camarón durante la proliferación de en Ensenada de La Paz, donde se registró la mortalidad de peces en cautiverio (Gárate-Lizárraga , 2000a). Alexandrium tamarense, Gymnodinium catenatum Dinophysis Pseudonitzschia pungens Cochlodinium polykrikoides Gymnodinium mikimotoi Noctiluca scintillans Cochlodinium polykrikoides et al. 45
  • 54. 46
  • 55. En un evento de marea roja en estanques de camarón , en noviembre de 1998, en La Paz, B.C., se hicieron análisis para determinar la concentración de toxinas PSP en camarones durante una marea roja encontrándose valores de 10 aunque en las muestras de fitoplancton no se observaron especies toxicas. Es posible que la ingestión de especies tóxicas haya sido anterior a la recolección de las muestras de camarón para el análisis de toxinas. El perfil de toxinas paralíticas estuvo conformado principalmente por derivados de decarbamoil y de N- sulfocarbamoil: dcGTX2, dcGTX3, C1 y C3, sin embargo no se estableció la especie responsable de dicha toxicidad. Las mareas rojas producidas en estanques camaronícolas del noroeste de México por la cianobacteria mostró una clara reducción en el crecimiento del camarón en granjas de Sinaloa (Cortés- Altamirano, 1994; Ochoa ., 2002). y otras cianobacterias producen metabolitos que resultan tóxicos para la postlarva de i tales como oscillariotoxinas, aplysiatoxinas, debromoapysiatoxinas, lingbyastatantina-1, dolastantina-2 e ypaomida. La posibilidad de una marea roja de esta especie, puede afectar el L. vannamei Schizothrix calcicola et al Schizotrix calcicola L. vanname g/SAXeq/100g, 47
  • 56. 48 crecimiento del camarón, producir bajo rendimiento o prolongar el ciclo de cultivo hasta alcanzar la talla comercial además de aumentar el riesgo de infecciones provocando mortalidad del camarón (Pérez-Linares 2003). et al., 1.6 Condiciones para un buen desarrollo del camarón en un ciclo de cultivo. Los grupos de fitoplancton deseables en los estanques de camarón son las diatomeas y las algas verdes, se consideran benéficos y son parte de la cadena alimenticia que incluye a la mayoría de los invertebrados acuáticos y las larvas de peces. Por el contrario, los dinoflagelados y las cianobacterias se asocian a una pobre calidad del agua y a eutrofización. Las proporciones entre los nutrientes ejercen un efecto selectivo sobre las comunidades de fitoplancton natural. En cuerpos de agua someros como son los estanques, una fuente adicional de nitrógeno y fósforo procede del agua intersticial de los sedimentos y puede llegar a ser más importante que la cantidad de nutrientes que proceden del agua y ser buenos indicadores del estado trófico del cuerpo de agua (Yussoff, ., 2002). Durante el curso de la eutrofización, las poblaciones de diatomeas et al
  • 57. decrecen y otros grupos persisten como los dinoflagelados o las cianobacterias. Las diatomeas centrales se reconocen como el grupo de microalgas que contiene las especies más deseables como parte del fitoplancton costero por ser alimento de consumidores superiores y generalmente no forman florecimientos algales nocivos, no producen toxinas y además, las diatomeas se consideran el mejor alimento para el camarón por encima de otro tipo de microalgas (Jory, 1995). Las cianobacterias son consideradas como peligrosas y no forman parte importante de la cadena alimenticia en los ecosistemas acuáticos, además producen malos sabores al agua y generan sustancias tóxicas para los animales acuáticos. Las cianobacterias crean condiciones de pH elevado debido a la disminución de carbono inorgánico lo cual a su vez, favorece su desarrollo sobre otras especies deseables. A lo largo del día, el camarón cambia sus hábitos alimenticios de nocturnos a diurnos, la menor actividad se da a concentraciones de oxígeno disuelto menores a 4 mg/L. Esto debe considerarse para la dosificación del alimento en sistemas semiintensivos sin aireación. 49
  • 58. Cuando se observan concentraciones de oxígeno menores a 3 mg/L por la noche, será necesario disminuir la alimentación balanceada hasta alcanzar mayores niveles (Focken , 1998). Los acuacultores requieren que los florecimientos fitoplanctónicos promovidos por la fertilización sean estables y las especies beneficien el desarrollo de la especie en cultivo; en la actualidad se está desarrollando la investigación sobre las sucesiones fitoplanctónicas dentro del estanque por medio de la administración de bacterias benéficas (Yussoff ., 2002). Se ha observado que las diatomeas crecen rápidamente con adiciones frecuentes de nitrato, los flagelados se relacionan con una alta disponibilidad de amonio o de nitrógeno orgánico disuelto el cual puede modificar la sucesión de especies y provocar florecimientos algales nocivos que pueden afectar el sabor, la sobrevivencia y el precio de las especies cultivadas. En aguas con alto contenido de fósforo y nitrógeno, las cianobacterias tienden a dominar la comunidad fitoplanctónica. Las altas temperaturas y el alto suministro de nutrientes le dan ventaja a las cianobacterias para formar florecimientos sobre el fitoplancton eucariota. En estanques de et al. et al 50
  • 59. cultivo, Yussoff . (2002) encontraron una dominancia de algas azul- verde cercanas al 90% cuando la fuente de agua estuvo enriquecida en nutrientes y dominada por cianobacterias. Las partículas sólidas de tamaño entre 0.5 y 5 micras, cuando consisten de microalgas y agregados microbio-detritales (material orgánico y mineral), incrementan la tasa de crecimiento de en un 53% (Martínez-Córdoba 1998). Los nutrientes que se encuentran en el agua intersticial de los suelos de los estanques, pueden ser potencialmente liberados a la columna de agua y quedar disponible para ser utilizados por el fitoplancton. En la zona costera los nutrientes provenientes del nitrógeno total pueden proveer del 30-100 % del nitrógeno utilizado por el fitoplancton en la columna de agua en condiciones de turbulencia, por su parte, el fosfato es liberado bajo condiciones anaeróbicas del sedimento por difusión (Berner, 1980). Los estanques reciben alta cantidad de materia orgánica en forma de fertilizantes, alimento y desechos metabólicos que bajo condiciones aerobias soportan una gran variedad de la vida bentónica y que a su vez, son una fuente importante de alimento para el camarón. Por lo tanto, es et al Litopennaeus vannamei et al., 51
  • 60. necesario conocer la condición del fondo del estanque en una profundidad de al menos 5 cm y analizar su contenido de materia orgánica, acidez, fosfato, hierro disponible y pH. El pasar el sedimento por una malla de 500 micras y analizar el material retenido, también proporcionará información sobre los agregados algales que son fuentes potenciales de alimento natural; los agregados de cianobacterias, diatomeas y fauna asociada que crece en el fondo y más tarde flota hacia la superficie son parte de este alimento natural además de otros agregados formados por algas filamentosas unidas a masas de organismos. 1.7 Factores críticos para la producción de especies benéficas. Luz Uno de los factores que pueden ser limitantes para el crecimiento de fitoplancton en los estanques de cultivo es la luz, en estos casos, la profundidad y la turbidez pueden ser los factores que determinen el crecimiento algal (Burford, 1997). En lugares donde la temperatura y la luz no son limitantes, las concentraciones de nutrientes y las proporciones entre ellos, son los factores que determinan la dominancia de los grupos 52
  • 61. taxonómicos de fitoplancton. La luz y la temperatura son consideradas como los factores más importantes que afectan a todos los procesos dentro del estanque, esto se ha determinado en estudios experimentales bajo condiciones de temperatura controlada (Xuemei y Zhinan, 1999). Las mejores cosechas en Sinaloa, parecen obtenerse durante la época de primavera-verano y a altas temperaturas (Guerrero-Galván ., 1999). La baja salinidad favorece a las cianobacterias y si la salinidad es mayor a 10, las cianobacterias son raras o ausentes. Los florecimientos de cianobacterias se presentan generalmente cuando hay una disminución de la salinidad aunque a altas salinidades y con condiciones adecuadas de nutrientes, se puede mantener la dominancia de cianobacterias sin llegar a desarrollar florecimientos. Los elementos más importantes que regulan el crecimiento y la composición de especies del fitoplancton marino son el fósforo y el Temperatura Salinidad Exceso de nutrientes y la relación N:P et al 53
  • 62. nitrógeno, y para las diatomeas también el silicio (Haraldsson y Granéli, 1995). El enriquecimiento de silicio y fósforo promueve la dominancia de diatomeas, mientras los niveles de nitrógeno son bajos. Cuando los nutrientes son abundantes, otros factores como la luz, vitaminas o elementos “traza” pueden controlar la dinámica del fitoplancton. Se ha observado que las aguas de los ríos en las que se descargan aguas con fertilizantes de los suelos agrícolas, ricos en N y P inorgánico, estos estimulan el crecimiento de las diatomeas, mientras que las aguas de los ríos de las áreas boscosas, ricas en sustancias húmicas, incrementan el crecimiento de los dinoflagelados (Granéli y Moreira, 1990). Los valores de N:P bajos (<10) promueven la dominancia de cianobacterias, se ha observado que las cianobacterias son raras o ausentes cuando la proporción en peso de nitrógeno y fósforo total es mayor a 29 en la columna de agua (Smith, 1983). En cultivos intensivos, la adición de nitrógeno solo o con silicato al estanque produce un aumento en la tasa de crecimiento de diatomeas, pero cuando se añade al estanque una combinación de nitrógeno, fósforo y carbono, las cianobacterias crecen significativamente más. El 54
  • 63. crecimiento de las diatomeas en estos sistemas pudiera llegar a cesar cuando el abastecimiento de sílice se agota y entonces otras clases de fitoplancton (las cuales son en su mayoría tóxicas) pueden continuar proliferando utilizando el ''exceso'' de nitrógeno y fósforo (Radach ., 1990). El silicato puede provocar el aumento en la tasa de crecimiento de las diatomeas y sacar de competencia a otros grupos algales. La adición de silicato en el estanque hace que disminuya la tasa de crecimiento de las cianobacterias. El enriquecimiento de nutrientes puede minimizarse, en particular, reduciendo los niveles de fósforo y con la adición de nitrógeno y silicato pueden promover el crecimiento de fitoplancton benéfico en estos sistemas (Yussoff ., 2002). En la tabla 8 se muestran et al et al las concentraciones y proporciones estequiométricas de nitrógeno: fósforo en las aguas de estanques de cultivo de camarón y el fitoplancton dominante en cada caso. En general, se observa que a bajas concentraciones de fósforo se tienen valores elevados de N:P y dominan las cianobacterias y diatomeas. Igualmente, se señala de mortalidades de camarón y/o baja cosecha cuando se presentan altas concentraciones de amonio. 55
  • 64. Tabla 8. Fitoplancton dominante de acuerdo a las concentraciones medias y proporciones de nutrientes medias en estanques de cultivo de camarón. continuación de las columnas en la siguiente pàgina 56 Lugar Estanques intensivos en Australia Estanques intensivos en Malasia Estanques en Taiwan Estanques intensivos Estanques de cultivo en Bohai, China Estanques intens en Tailandia Estanques cero recambio en Belice Amonio (µM) Nitrato (µM) Nitrito (µM) Fosfato (µM) Silicato (µM) N:P 21.4 5.7 1.6 0-53.5 60 - 5 11 0.1 7 1.9 226-358 35-66 3.3- 13.0 <1 - - semi- , Bangladesh 128 92.8 1.8 11.4 - - 1.9-2.8 11.5- 47.4 2.6-3.8 0.5-1.0 17.4- 30.7 ivos 13.6 - 1.6 15 27 - 0.7-10 - - - - -
  • 65. Fitoplancton dominante Efectos/Producción (kg/ha) Referencia Cianobacterias, clorofitas, diatomeas y flagelados cafés - Buford (1997) Diatomeas, cianobacterias y dinoflagelados 5101 Yussoff et al. (2002) Alexandrium tamarense Clorofitas Diatomeas Mortalidad de camarón y efectos sobre peces Huei-Meei et al. (1993) Diatomeas, cianobacterias clorofilas y euglenofitas 532-697 Islam et al. (2004) Skeletonema, Coscinodiscus, Thalassionema, Peridinium 1130 Mingyuan y Jiasheng (1993) Trichodesmium, Chlorococcum, Coscinosira Nitzschia, Lyngbya 4,119 Tookwinas y Songsangjinda (1999) Clorofitas, dinoflagelados y fitoflagelados 15000 Burford et al. (2004) continua 57
  • 66. Tabla 8. continuación * (NH +NO +NO )/PO (estimado de Páez-Osuna , 1994). - no presentado 4 3 2 4 et al. continuación de las columnas en la siguiente pàgina 58 Estanques experimentales en La Paz, B.C.S., México - 0.1- 11.5 - 0.1-4.1 - - Lugar Amonio (µM) Nitrato (µM) Nitrito (µM) Fosfato (µM) Silicato (µM) N:P Efluentes de estanques semi-intensivos en Sonora, México 164 142 - - - - Estanques semi- intensivos, 2 ciclos de cultivo (O-I y P-V) en Sinaloa, México <0.1 0.2-1.4 0.3-0.5 0.7-2.2 - 1.1- 67 Estanques semi- intensivos en Sinaloa, México (variación diurna) <0.1- 24.7 <0.2-4 <0.25- 1.9 <0.1-0.3 - 80*
  • 67. Dinoflagelado Scrippsiella; Diatomea Amphora; Prasinofísea Nephroselmis - Gárate-Lizárraga et al. (1999c; 1999d) Bustillos-Guzmán et al. (2004) Fitoplancton dominante Efectos/Producción (kg/ha) Referencia Diatomeas Nitzschia, Navicula; Cianobacterias Microcoleus, Spirulina, Oscillatoria, Schizotrix, Calothrix y Phormidium; Clorofitas Clorella y Dunaliella - Paniagua-Michel y García (2003) Cianobacterias y diatomeas. Proliferaciones de dinoflagelados y cianobacterias 1822-2125 Guerrero-Galván et al. (1999); Alonso- Rodríguez y Páez-Osuna (2003) Synechocystis diplococcus, Oscillatoria limnetica, Prorocentrum minimum, Scrippsiella trochoidea, Cyclotella y Nitzschia. 800-2100 Cortés-Altamirano et al. (1995; Páez-Osuna et al. 1994); Ruiz-Fernández y Páez-Osuna (2004) 59
  • 68. 60 Hidrodinámica Condición del sedimento Los sistemas eutróficos como son los estanques, que se mantienen mezclados, ya sea por viento o por sistemas de aireación muestran una condición deseable, tienen mayor variedad de fitoplancton, incluyendo varios géneros de diatomeas, algas verdes, cianobacterias, dinoflagelados y euglenoides (Paerl, 1988). Se han registrado buenos rendimientos en estanques de tipo intensivo en Sinaloa donde había mayor diversidad y menor abundancia fitoplanctónica contra el tipo semi-intensivo donde dominaron las cianobacterias y se observaron algunos florecimientos de cianobacterias y dinoflagelados (Cortés-Altamirano, 1994). Las condiciones recomendables para el sedimento en el estanque de cultivo de camarón son las siguientes: pH >7, concentración de materia orgánica <1% y nutrientes 20-30 ppm de NO y 2.5 ppm de PO (Cabrera-Toledo y Rodríguez, com. pers.). Estos autores mencionan que los manejadores de estanques tienden a encalar rutinariamente los fondos de los estanques entre cosechas. Esta práctica puede no ser es necesaria, a no ser que el suelo del estanque este por debajo de 7. l. 3 4 - -3
  • 69. 61 1.8 Recomendaciones para un buen manejo y la producción de microalgas útiles. El manejo ideal de un estanque semi-intensivo consiste en controlar la densidad de microalgas y su relación con la cadena alimenticia tal como el equilibrio entre la concentración mínima de oxígeno y el buen desarrollo del camarón, regulando el agua de intercambio y la tasa de alimentación hasta su cosecha. Es deseable controlar la densidad de especies de fitoplancton benéfico para mantener una adecuada calidad del agua y proveer de una fuente de alimento nutritiva ya sea directa o a través de la cadena alimenticia para el camarón. Es importante identificar las variables clave que determinan la dominancia algal y los factores que controlan las comunidades fitoplanctónicas en el sitio de cultivo en particular, de acuerdo a las condiciones geográficas y de ubicación con relación a las fuentes de abastecimiento y de descarga del efluente. Las siguientes recomendaciones pueden ser de utilizadas como guía en la producción de fitoplancton benéfico en los estanques de cultivo de camarón:
  • 70. 62 (1) Es necesario conocer los niveles naturales de los macro nutrientes tanto en agua como en el sedimento, considerando que éstos últimos pueden estar siendo suministrados a la columna de agua por su liberación de los sedimentos. (2) Es de gran utilidad conocer la composición de especies que dominan las comunidades microalgales dentro del estanque y en la fuente de abastecimiento en las diferentes épocas del año para saber que modificaciones se observan dentro de los estanques y su relación con las condiciones fisicoquímicas del mismo durante los ciclos de cultivo. (3) Es recomendable aplicar la fertilización en dosis bajas y frecuentes, considerando la importancia no solo de la concentración de los nutrientes sino de la proporción entre ellos, tratando de mantener una adecuada concentración de los nutrientes en la columna de agua y atendiendo particularmente los niveles de concentración del silicio que sean suficientes para promover la presencia de diatomeas. (4) El monitoreo de las variables fisicoquímicas y del fitoplancton, así como la observación del color del agua y la condición del camarón
  • 71. proveerá información sobre cuáles son las variables más importantes para mantener una adecuada producción de fitoplancton que contribuya al buen desarrollo del cultivo que podrá ser aplicada a los programas de operación de los estanques de esa granja o zona de granjas en particular. 63
  • 72.
  • 73. 2.1 Introducción Un buen manejo del fitoplancton en la larvicultura, ejerce beneficios en la condición y salud de la postlarva producida en laboratorio. Uno de estos beneficios es la reducción en la cantidad de amonio y nitrito producido por las post-larva mediante una combinación de dieta natural y artificial ( , alimento balanceado y larvas de chironómidos) (Shishehchian ., 1999). Los géneros de microalgas más utilizados en la producción de larvas son e y hay una tendencia a sustituir parte del suministro de microalgas por alimento formulado. Actualmente se utilizan en el mundo una cantidad estimada de 146 toneladas (peso húmedo) de microalgas por año para producir 530,784 toneladas de camarón adulto por año (Muller-Feuga, 2000). Otros aspectos a considerar en larvicultura son la sobrevivencia, el ciclo de muda, y el peso seco, los cuales son mayores mediante una dieta que incluye a las microalgas de los géneros y Chaetoceros et al Skeletonema, Chaetoceros, Tetraselmis, Chlorella Isochrysis Chaetoceros Tetraselmis 2. El fitoplancton y la larvicultura 65
  • 74. (Villamar y Landgdon, 1992). Se ha probado también que la alimentación de larvas en cultivo de especies como y es mejor a base de diatomeas que de fitoflagelados y que la complementación con Artemia al inicio de la segunda etapa de protozoea, mejora la condición de las larvas (Kuban ., 1985). Los requisitos que deben reunir las microalgas que se administren como alimento a los penaeidos son los siguientes (Báez-Dueñas 1993): 1.- Deben de ser fácilmente reconocibles por la larva de un tamaño que le permita su deglución 2.- Pertenecer a la flora pelágica y poseer un movimiento suave 3.- Ser digeribles y altamente nutritivas 4.- Ser fáciles de cultivar A pesar de que las diatomeas promueven un buen crecimiento en larvas de camarón, existen varias que son tóxicas, como es el caso de algunas especies de los géneros y para las larvas de (Shigueno, 1975), otras diatomeas producen ácido domoico, toxina cuyo síndrome es el ASP (Envenenamiento amnésico por consumo de mariscos) como P. aztecus, P. setiferus, L. vannamei et al et al., Navicula Coscinodiscus Penaeus japonicus Amphora coffaeformis, Nitzschia-navis L. stylirostris 66
  • 75. varingica Pseudo-nitzschiay spp. (Davidovich y Bates, 2001). Las mareas rojas o florecimientos algales son la manifestación visual de la proliferación de microalgas en el agua, se producen manchas que son visibles y están relacionadas con la presencia de nutrientes disueltos, dióxido de carbono y luz, entre otros factores. Cuando llegan a ser millones de células por litro es cuando es posible percibirlos visualmente. En la mayoría de los casos estos florecimientos algales son benéficos para la acuacultura ya que forman parte de la alimentación directa o indirecta de las especies en cultivo. El color varía de tonalidades café a rojizo y de amarillo a azul, dependiendo del organismo dominante. La alta rapidez de reproducción y la agregación provocan altas densidades de microalgas en el agua que pueden provocar problemas por varias razones (Hallegraeff, 2002): (a) Consumo de oxígeno disuelto durante la respiración, la cual se lleva a cabo por la noche o en días nublados ya que se consume pero no se produce oxígeno. 2.2. Mareas rojas en la zona costera 67
  • 76. (b) Consumo de oxígeno por respiración bacteriana durante la descomposición al decaer el florecimiento. (c) Asfixia de la especie cultivada debido al taponamiento de sus estructuras de respiración. (d) Daño físico a las especies en cultivo debido a que algunas microalgas tienen estructuras duras que provocan ulceraciones o producción excesiva de mucus debido a la irritación en partes vitales del organismo en cuestión, como son las branquias y los apéndices. (e) Algunas especies de microalgas producen mucus o masas gelatinosas que provocan taponamiento de branquias y consumo de oxígeno por su degradación. (f) Producción de especies de oxígeno reactivo (peróxidos de hidrógeno) que provoca la producción de mucus, el cual taponea las branquias (g) Producción de toxinas y envenenamiento del organismo cultivado en cuyo caso no es necesaria una alta densidad de organismos para provocar mortalidad o daño al organismo, ya sea directamente o a través de la cadena alimenticia cuyo eslabón final puede ser el hombre. 68
  • 77. Actualmente se está realizando una extensa investigación sobre los metabolitos producidos por las microalgas y que pueden afectar a otros organismos, entre ellos están las sustancias alelopáticas, toxinas y los desechos metabólicos. Algunas de las toxinas producidas por microalgas se investigan por la posibilidad de elaborar fármacos utilizados en tratamientos contra el cáncer y otras enfermedades crónicas. También se trabaja en el descubrimiento de metabolitos, aún desconocidos. Dentro de las toxinas que produce el fitoplancton y que han causado problemas en la acuacultura en Australia, se encuentran los síndromes que abarcan síntomas desde malestares gastrointestinales, neurológicos, que pueden producir daños al ecosistema, pueden provocar la muerte de la especie en cultivo, o llegan, incluso a producir la muerte en el hombre (Tabla 9). 69
  • 78. Síndrome*Desde Toxinas asociadas Microalga Vector intermediario PSP 1793 Saxitoxinas Alexandrium spp. G. catenatum Pbc** cianobacterias moluscos o peces planctívoros DSP 1978 Ácido okadaiko Pectenotoxinas Dinophysis spp. Prorocentrum lima moluscos y el ASP 1987 Ácido domoico Pseudonitzschia spp. moluscos, aves, peces planctívoros NSP 1970 Brevetoxinas gymnodimina Karenia spp. K. brevis, K. mikimotoi peces y moluscos, brisa marina AZP 1995 Aspirazida Protoperidinium crassipes moluscos CFP 1500 Ciguatoxinas Gambierdiscus toxicus peces tropicales FAT 1983 Hemolisinas Prorocentrum rhathymum ostión EAS 1988 No se conocen Pfiesteria piscicida peces Organismo afectado Efectos Aves, mamíferos y hombre, peces y camarón Parálisis respiratoria, muerte camarón en cultivo hombre Diarrea y tumores Aves y mamíferos marinos Pérdida de memoria reciente Peces y hombre Dificultad respiratoria y problemas de locomoción Mamíferos y hombre Síntomas de DSP y NSP Hombre Desequilibrio y muerte por falla respiratoria Ostión Hemólisis en ostión Peces y hombre Neurológico, respiratorio y dermatoló- gico Tabla 9. Microalgas dañinas en la acuacultura según Hallegraeff (2002). *Nomenclatura y estructura en Fig. 3. ** var.Pyrodinium bahamense compressum 70
  • 79. 2.3 Estructura química de las biotoxinas: Las biotoxinas marinas comprenden un amplio espectro de sustancias activas y difieren en origen, composición química, estructura, solubilidad y mecanismos de acción. En esta sección se ilustran la estructuras de las principales biotoxinas que producen los síndromes mencionados en la Tabla 9. Saxitoxinas que producen PSP (Paralytic Shellfish Poisoning) H N NH HNCOO NH OH OH HN H N2 + + NH2 R3R2 R1 X1 Fig. 3. Estructura de las principales biotoxinas que afectan a la acuacultura. continua 71
  • 80. Ácido Domóico que produce ASP (Amnesic Shellfish Poisoning) Ácido Okadáico que produce DSP (Diarrhetic Shellfish Poisoning) Brevetoxinas que producen NSP (Neurotoxic Shellfish Poisoning) R COOH COOH HN Fig. 3. continuaciòn continua 72
  • 81. Azpirazida que provoca AZP (Azaspiracide Poisoning) Ciguatoxinas que provocan CFP (Ciguatera Fish Poisoning) H H H H H HO HO H O O O O O O O HNH OH O O R2 R1 Fig. 3. continuaciòn 73
  • 82. 2.4 Mareas rojas en el noroeste de México A escala mundial, el número de especies formadoras de mareas rojas se está incrementando rápidamente. En México este incremento también ha sido observado, no sólo en número, sino también en días de permanencia de los florecimientos (Cortés-Altamirano 1999; Gárate-Lizárraga 2001). Las mareas rojas registradas en las costas de Baja California Sur han sido provocadas por especies que no producen toxinas, destacando las formadas por el protozoario , los dinoflagelados y más recientemente y los cuales han ocurrido por primera vez en el otoño de 2000 en Bahía de La Paz y Bahía Concepción. Del grupo de las diatomeas destacan los florecimientos de y en Bahía Magdalena y y en la Bahía de La Paz (Gárate-Lizárraga y Siqueiros-Beltrones, 1998; Gárate-Lizárraga ., 2003). También han sido reportadas especies productoras de toxinas PSP tales como , y et al., et al., Mesodinium rubrum Noctiluca scintillans, Scrippsiella trochoidea, Akasiwo sanguinea Alexandrium affine, Cochlodinium polykrikoides, Proboscia alata Pseudo-nitzschia pungens Rhizosolenia debyana Chaetoceros debilis et al G. catenatum Alexandrium monilatum A. catenella 74
  • 83. (Gárate-Lizárraga 2001; Morquecho y Lechuga, 2001). Estos mismos autores, también han mencionado la presencia de especies productoras de toxinas diarreicas tales como y . El registro de mareas rojas en Sonora se ha llevado a cabo durante 25 años en Bahía de Bacochibampo, Guaymas, Sonora y se encontró que 43 de tales eventos estuvieron formados por tres especies, , , cf. y sin provocar efectos adversos en el ecosistema. Los meses de mayor incidencia de mareas rojas fueron noviembre, diciembre y enero, en coincidencia con la época de surgencias. Las mareas rojas guardaron una relación con la fertilidad provocada por las surgencias e inversa con las condiciones de “El Niño” (Manrique y Molina, 1997). Una marea roja en abril de 2003 provocó la mortalidad de peces, moluscos y otros invertebrados en Kun Kaay, Sonora, las especies responsables fueron y cf. , esta marea roja provocó de hasta el 40% de mortalidad de postlarvas en los laboratorios de producción en la zona (Barraza-Guardado 2004). et al., Dinophysis fortii D. acuminata Noctiluca scintillans Gymnodinium catenatum Gonyaulax polyedra Mesodinium rubrum Chatonella marina Chatonella ovata et al. 75
  • 84. En Sinaloa, en particular en Mazatlán se tiene un registro de especies formadoras de mareas rojas desde hace más de 20 años en la cual se han agregado más de 10 especies en la última década (Cortés-Altamirano, 2003). Las microalgas consideradas tienen una amplia gama en el tipo de metabolismo, desde ser fotosintéticas (autótrofas), pasando por mixotrofía (realizan fotosíntesis y/o ingieren material) y heterotrofía, esto es, organismos considerados como microalgas que consumen a otros organismos para obtener la la energía necesaria para realizar sus funciones vitales. Durante el invierno de 1998 se registraron importantes florecimientos de en el norte de Sinaloa (Gárate- Lizárraga ., 2002). Los florecimientos de esta especie son muy importantes desde el punto de vista de la fertilidad de la zona costera. Las mareas rojas en las costas Nayarit han sido documentadas desde 1997 con la presencia de (Cortés-Altamirano ., 1997b), posteriormente y al igual que en el resto del Golfo de California, se presentaron desde el año 2000, dominadas por (Cortés-Lara, 2002a) y (Cortés- Mesodinium rubrum et al Mesodinium rubrum et al Cochlodinium polykrikoides Gymnodinium catenatum 76
  • 85. Lara, 2002b) y en el 2003 se presentó el primer florecimiento de una rafidofícea, sin registrarse efectos sobre otros organismos y se sospecha que otra rafidofícea, cf. ha provocado mortalidad de peces en esa zona (Cortés-Lara ., 2003). Se sabe que ha habido efectos sobre la camaronicultura en el norte del estado pero no han sido documentados. Las rafidofíceas , y se consideran especies ictiotóxicas, formadoras de florecimientos, estas especies se han localizado en el Pacífico Mexicano en Baja California Sur, Sinaloa y Guerrero (Band-Schmidt 2004). La información discutida en esta última sección es presentada en las Tablas 10 y 11 y se añaden los efectos en las costas de los estados del noroeste o en otros sitios donde se han presentado dichas especies. Las cianobacterias del género forman grandes florecimientos en áreas oceánicas y costeras en regiones tropicales y subtropicales durante la época de calma, contribuyen con una proporción Fibrocapasa japonica Chatonella antiqua et al Fibrocapsa japonica Heterosigma akashiwo Chattonella marina et al., Trichodesmium 2.5 Mareas rojas nocivas para la larvicultura 77
  • 86. 78
  • 87. 79
  • 88. 80
  • 89. 81
  • 90. 82
  • 91. 83
  • 92. 84
  • 93. 85
  • 94. importante de productividad primaria en el océano e introducen nitrógeno molecular a la productividad primaria ya que son capaces de fijarlo para realizar la fotosíntesis. En Sinaloa, durante 1981, se detectaron grandes Tabla 12. Mareas rojas potencialmente nocivas o tóxicas para la larvicultura (Lámina 3). - no presentado Localidad Especie afectada Época del año Microalga Efectos Contenido intestinal Referencia Australia P. merguiensis V-O Trichodesmium spp. Impide desarrollo a protozoea, baja sobrevivencia No Preston et al. (1998) Do Son, Vietnam - V-O Nitzschia navis-varingica Mortalidad de postlarvas en cultivo - Kotaki et al. (2000) Sinaloa, México L. vannamei L. stylirostris I-P Gymnodinium catenatum Mortalidad de nauplio, zoea y PL en laboratorio y camarón adulto en estanques Disminución de la cantidad de material en el tracto digestivo Alonso- Rodríguez y Páez- Osuna (2003; Páez Osuna et al. (2003); este estudio La Paz, México L. vannamei I-P Schizothrix calcicola Mortalidad y disminución de crecimiento en PL Si Pérez- Linares et al. (2003) 86 Guayas, Ecuador - I -P Oscillatoria brevis- Baja sobrevivencia sabor a lodo Si Massaut y Ortiz (2003)
  • 95. manchas formadas por la cianobacteria ( ), esto ocurrió durante los efectos de “El Niño”. , aparentemente, no es tóxica pero no es nutritiva, si está presente, el hepatopáncreas puede estar lleno de cianobacterias pero la larva no crece (Yusoff 2002). Estudios de laboratorio realizados en México observaron una disminución en el crecimiento de la postlarva PL30 expuesta a la cianobacteria , además de serios daños en el tejido gastrointestinal, este tipo de lesiones puede interferir con la absorción de alimento lo cual explica la disminución de tamaño observado en las granjas del sur de Sinaloa. La mortalidad no se modificó por la exposición a la cianobacteria pero si se observó una disminución en la actividad alimenticia y la coloración azul-verde del intestino (Pérez-Linares ., 2003). Trichodesmium erythraeum Oscillatoria erythraea Trichodesmium et al., Schizothrix calcicola et al 2.6 Mortalidad de larvas en laboratorios de producción de Sinaloa El establecimiento de la actividad camaronícola en Sinaloa inició en 1980, desde ese entonces, varios eventos de mortalidad han afectado a esta industria, particularmente en los meses de febrero a mayo en los 87
  • 96. Tabla 13. Eventos recientes de mortalidad de larvas en la zona costera de Sinaloa. Región /año % mortalidad Presencia de G. catenatum Toxicidad LP=80µg STX/100g tejido ostión Sur, 1997 100 Si a bajas densidades 29* Sur, 2001 100 Si a bajas densidades 40** Sur, 2003 100 Si a bajas densidades Positivo (no publicado) Centro y Norte, 2003 70-100 Si a altas densidades Positivo (no publicado) siguientes años; 1979, 1985, 1997, 2001 y 2003, eventos de mortalidad de peces, camarón adulto en granjas y en el medio natural, y larvas en laboratorios de producción en Sinaloa (Mee , 1986; Alonso- Rodríguez y Páez-Osuna, 2003). Estos eventos coinciden con la presencia de mareas rojas en la zona costera de donde se abastecen de agua los laboratorios y granjas (Tabla 13). Los eventos de mortalidad masiva de larvas de camarón en laboratorios de Sinaloa que se han presentado en los años 1997, 2001 y 2003 , se ha tratado de investigar la et al. en el período de transición invierno-primavera 88
  • 97. causa de dichos eventos. Como resultado de la investigación y por la experiencia de los productores, se ha establecido que en los casos mencionados, la toxicidad está en el agua de abastecimiento cuando hay mareas rojas, y más aún, se ha encontrado que invariablemente está presente el dinoflagelado que produce toxinas del tipo PSP (= ), las cuales tienen la característica de producirse y contenerse dentro de la célula y de ser hidrosolubles. Ya que no se han encontrado células de fitoplancton en el agua bombeada de la playa, y siendo la toxina hidrosoluble, por lo tanto es muy probable que la toxina esté pasando a través del filtro del agua de bombeo hacia los laboratorios. En Mazatlán se ha detectado toxicidad del tipo PSP debajo del límite permisible en al menos 2 ocasiones (1997 y 2001) y en una ocasión toxicidad 30 veces arriba del límite permisible en abril de 2003 en la concha-joyero ( . Gárate-Lizárraga . (2002b) han señalado que el perfil de toxinas en muestras de recolectadas en Bahía Concepción está compuesto por neoSTX, dcSTX, dcGTX2, dcGTX3, B1, B2 y C2, Gymnodiniun catenatum Paralytic Shellfish Poisoning , Chama buddiana et al G. catenatum Alonso-Rodríguez ., 2004)et al 89
  • 98. mientras que el de muestras de de Mazatlán solo estuvieron presentes las toxinas C2, dcGTX2, y dcGTX3 (Gárate-Lizárraga ., 2004b). Los análisis de toxicidad en fitoplancton y ostión de piedra ( = = ) en 1997 (Cortés-Altamirano y Alonso-Rodríguez, 1997), en 2001 (Gárate- Lizárraga . 2002b; Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2003; Páez- Osuna ., 2003) y en el año 2003 (datos no publicados) han resultado positivos para toxinas de tipo PSP y negativos para las larvas de camarón que resultaron muertas durante las mareas rojas en la zona de playa de donde se abastecen los laboratorios. Este problema sigue bajo investigación y se intenta conocer la causa de mortalidad de las postlarvas en cultivo bajo condiciones de marea roja dominada por . Las larvas pueden ser afectadas por la producción de mucus por , observado sobre todo en la temporada invierno-primavera de 2003 ya que el s impide el libre movimiento de los apéndices de la larva y se advierte así, una disminución en su alimentación y en su movimiento o porque el mismo demanda oxígeno para oxidarse y por lo tanto disminuye los G. catenatum et al Striostrea prismatica Ostrea iridescens Crassostrea iridescens et al et al G. catenatum G. catenatum mucu mucus 90
  • 99. niveles de oxígeno. Todos estos factores disminuyen el oxígeno disponible para mantener saludable a la larva. Otra causa es el envenenamiento, y aunque los resultados de toxicidad han resultado negativos para toxinas de tipo PSP en las larvas de camarón, puede ser debido a la presencia de otros metabolitos que no son detectados mediante la técnica de HPLC (High Performance Liquid Chromatography ) utilizada (Yu ., 1998). La toxicidad del tipo PSP producida por , en otros países se ha visto involucrada con la presencia de bacterias asociadas, por lo que la inactivación bacteriana por métodos de tratamiento de agua (UV, ozonación), puede ayudar a prevenir los efectos sobre la larva. Por este motivo es necesario realizar investigaciones con objeto de resolver este problema y poder diseñar un plan de acción en casos de contingencia en larvicultura. Sogawa . (1998) encontraron que el en sp. está compuesto de un polisacárido que es liberado al medio y se manifiesta como un aumento en la viscosidad pero también puede ser citotóxico, esto es, tóxico para las células humanas y provoca procesos anticoagulantes y antivirales también. et al Gymnodinium catenatum et al mucus Gymnodinium 91
  • 100. 2.7 Normas para evitar los riesgos derivados de la presencia de mareas rojas y biotoxinas Existen normas internacionales y nacionales para evitar los riesgos derivados de la presencia de mareas rojas producidas por microalgas peligrosas. La Norma Oficial Mexicana de Emergencia NOM-EM-005- SSA1-2001 sobre salud ambiental, contiene especificaciones sanitarias para el control de los moluscos bivalvos y otros moluscos expuestos a la marea roja, también contiene los criterios para proteger la salud de la Tabla 14. La fase de precontingencia inicia cuando al menos una muestra rebasa los niveles de concentración indicados. En el caso del fitoplancton se deben tener al menos 3 muestras diferentes que rebasen los niveles de concentraciónindicados. Toxina o Plancton Concentración Ácido domoico 100 ppm en tejido Brevetoxina 10 UR/100 g de tejido Saxitoxina 40 µg/100 g de tejido Fitoplancton de agua de mar 2,500 cel/L (de Karenia brevis ) en agua 92
  • 101. Tabla 15. Fase de contingencia se presenta al rebasar los niveles máximos permisibles para cada tipo de toxina o plancton para las especies de moluscos bivalvos (ostión, almeja, mejillón y escalopas) en sus diferentes variedades,asícomo deotros moluscos. Toxina o plancton Límite máximo permisible Ácido domoico 200 ppm en tejido Brevetoxina 20 UR/100 g de tejido Saxitoxina 80 µg/100 g de tejido Fitoplancton de agua de mar 5,000 cel/L (de Karenia brevis ) en agua 93 población, las cuales incluyen medidas de pre-contingencia (Tabla 14) y de contingencia (Tabla 15). La toxicidad es detectada en moluscos contaminados con biotoxinas en la zona afectada por estos eventos. Las normas internacionales para la importación y exportación de mariscos para consumo humano se aplican ya en algunos países como es el caso de los que conforman la Comunidad Económica Europea, por ejemplo en España (Tabla 16). En México, la Secretaría de Salud emitió un Proyecto de Norma Oficial Mexicana PROY-NOM-214-SSA1-2002 sobre productos y servicios; se
  • 102. Tabla 16. Guía de importación de productos marinos, naturales o cultivados (España,2003). Toxina Límite permisible PSP 80 g eq. STX/100 g= 400µ MU/100 g de tejido DSP 160 g eq. Ac. Okadaico/kg= 40µ MU/kg de tejido (incluye Ac.Okadaiko+dinofisistoxina+pectenotoxina) ASP 20 gµ Ac. Domóico/g de tejido AZP 160 gµ eq. Azaspirácido/kg de tejido Yesotoxinas 1 g eq. Yesotoxina/kgµ de tejido CFP Ausencia de Ciguatoxina CTX en tejido MU= Unidades ratón, eq.= equivalente En la actualidad se están desarrollando algunas técnicas para detectar nuevas toxinas producidas por fitoplancton, las cuales son perfeccionadas y modificadas con el objeto de estandarizarlas en el ámbito mundial, 94 refiere a productos de la pesca frescos, refrigerados y congelados, especificaciones sanitarias y métodos de prueba y límites máximos para biotoxinas en productos pesqueros (Tabla 17).
  • 103. mejorar su eficiencia y disminuír su costo. La tendencia a nivel nacional e internacional es la aplicación de normas que permitan proteger la salud del consumidor, lo cual exige que los productores tanto de productos pesqueros extraídos o cultivados sometan sus productos a análisis en laboratorios certificados, analizando el contenido de biotoxinas producidas ya sea en el medio natural o en sistemas de cultivo, por lo tanto este tipo de sustancias pronto serán parte de los requerimientos para Tabla 17.Biotoxinas marinas enproductos pesqueros. Especificación * Especies Límite máximo Toxina amnésica de moluscos (Acido domoico) Moluscos 20µg /g de carne Toxina neurotóxica de moluscos (Brevitoxina) Moluscos Negativa Toxina paralizante de moluscos (Saxitoxina) Moluscos 80µg /100 g de carne Toxina diarreica de moluscos (Acido okadaico) Moluscos 0,2µg /g de carne Ver fórmulas en sección 2.3 95
  • 104. la emisión de permisos de exportación/importación, y por la importancia de los volúmenes e ingresos por el cultivo de crustáceos como es el caso del camarón, lo cual habrá que considerar desde ahora. Entre las medidas o acciones que se pueden implementar para prevenir y contrarrestar los efectos del fitoplancton nocivo en la actividad camaronícola están: (a) Observación rutinaria del color del mar y análisis metódico del fitoplancton de la playa y la fuente de abastecimiento de agua al sistema de larvicultura. (b) Capacidad de almacenamiento de agua suficiente para sortear emergencias durante al menos una semana de duración del evento. (c) En particular, es recomendable no bombear durante la noche debido a que la mayoría de los organismos formadores de marea roja realizan migración vertical y permanecen en el fondo durante la noche, respirando y asimilando nutrientes. Durante el día ascienden para captar la luz y 2.8 Recomendaciones para prevenir y contrarrestar los efectos del fitoplancton nocivo en la larvicultura 96
  • 105. realizar la fotosíntesis. (d) Implementación de bioensayos con el agua de abastecimiento para prevenir efectos de toxicidad como resultado del bombeo durante eventos de marea roja, especialmente en presencia de . (e) Instalación de filtros más profundos en la playa ya que esto ha dado buenos resultados en Sinaloa durante los eventos de mortalidad mencionados. Esto se debe a que el suelo tiene la capacidad de absorber parte de las toxinas disueltas en el agua. (f) Contar con un sistema eficiente para eliminar bacterias y fitoplancton indeseable mediante el tratamiento del agua con lámparas de luz ultravioleta (UV), optimizando el tiempo de exposición, el cual está relacionado con la velocidad de bombeo. (g) Aplicación de ozono al nivel mínimo para no afectar el buen desarrollo de la larva ya que la actividad bacteriana de especies útiles, queda anulada y esto provoca un bajo rendimiento o mortalidad de la larva. (h) Es recomendable realizar también, rutinariamente análisis de oxígeno disuelto y de amonio en el agua. Gymnodinium catenatum 97
  • 106. (i) En el caso de la presencia de marea roja, o de los efectos del fitoplancton sobre la larva: se recomienda efectuar el análisis cuantitativo y cualitativo de fitoplancton y análisis de biotoxinas o efectos de biotoxinas en el fitoplancton, en el agua de bombeo, en moluscos, y en larvas o camarón adulto que haya muerto o enfermado por efecto de la marea roja. Finalmente, es necesario subrayar la necesidad de investigación a fondo sobre este problema ya que ha provocado grandes pérdidas económicas al sector y se deberá buscar la raíz del problema para implementar medidas para prevenir, resolver o mitigar los efectos y disminuír daños económicos a la industria del cultivo de camarón. 98
  • 107. Para prevenir los problemas en la camaronicultura, asociados al fitoplancton, deben considerarse las siguientes medidas: (a) La aplicación de fertilizantes al estanque deberá hacerse de acuerdo al contenido de nutrientes en el agua y sedimentos. (b) La cantidad del alimento suministrado deberá administrarse de acuerdo al comportamiento alimenticio, hábitos y metabolismo del camarón así como la búsqueda de correspondencia entre el alimento suministrado y el alimento consumido para evitar pérdidas económicas y el consecuente aumento de materia orgánica en el estanque en el transcurso del ciclo de cultivo. (c) Mejoramiento del diseño del estanque, construcción de estanques amortiguadores y reducción o eliminación del recambio de agua de manera tal que se disminuya o se evite el impacto de los efluentes en la zona costera. (d) Considerar la utilización de la aireación mecánica como una medida para mejorar la diversidad y controlar la abundancia del fitoplancton. 3. Prevención, mitigación y remediación de problemas de fitoplancton asociado a la camaronicultura 99
  • 108. (e) La ozonación se usa como tratamiento de desinfección por medio de la desactivación de bacterias patógenas y virus, puede aplicarse también para eliminar microalgas dañinas y degradar a la materia orgánica. Actualmente, se esta estudiando la factibilidad de proyectos para el establecimiento de sistemas de ozonación a gran escala en sistemas de cultivo intensivos con el objeto de proteger a la industria de enfermedades. Se ha aplicado la ozonación en granjas del Ecuador con problemas graves de síndrome de Taura (TSV ), en un área de 760 ha, obteniendo una producción semejante a la cosechada antes de la infección, la sobrevivencia aumentó de 10% al 60% con el tratamiento de ozonación en el agua de abastecimiento (Schuur, 2002). Los graves y variados efectos que dañan tanto a las especies en cultivo como a la salud humana han estimulado la investigación en métodos de mitigación de mareas rojas nocivas y tóxicas. Entre los conocimientos básicos demandados está el entender los factores que regulan las poblaciones de microalgas que forman esas mareas rojas y el diseño de acciones que modifiquen esas condiciones. El control de florecimientos Taura Syndrome Virus 100
  • 109. tóxicos está aplicándose a nivel experimental, y para ello se utilizan métodos químicos, físicos y biológicos. Una de las técnicas de mitigación más usada en la acuacultura para controlar eventos nocivos o tóxicos tanto en sitios semicerrados costeros como en estanques de cultivo en Japón, es la aplicación de arcillas ecológicamente inertes. Las arcillas no son muy costosas y actúan como floculantes, en laboratorio, esta técnica provoca la agregación de las células, acelerando la sedimentación de las microalgas y se puede alcanzar una eficiencia del 100%, cuando se ayuda con un flujo de baja velocidad, clarifica el agua, precipitando la totalidad de las células en 48 horas, durante una marea roja formada por una especie en particular. Los efectos adversos inmediatos son para los moluscos los cuales pueden verse afectados por la cantidad de partículas que precipitan, otro de los posibles efectos tiene que ver con el destino de las células precipitadas, las cuales pueden formar quistes y eclosionar cuando las condiciones del estanque o del área semicerrada se restablecen y por último, es necesario conocer los efectos que ejercen las arcillas sobre la especie en cultivo, ya que es determinante en la búsqueda de este tipo de técnicas de mitigación. En 101
  • 110. Japón son frecuentes las mareas rojas monoespecíficas formadas por , se han aplicado 60,000 ton de arcillas sobre un área afectada de 260 km a razón de 400 g m por vía aérea logrando limpiar una columna de agua de 2 metros sin sufrir pérdidas de los peces en cultivo (Archambault ., 2003). Entre otros métodos químicos, se han experimentado con la aplicación de carbonato de sodio (Na CO /H O ) 3:2 y de formalina diluída, esta última en estanques de cultivo de peces o camarón. Es necesario hacer pruebas de laboratorio para conocer los efectos de dichas sustancias químicas a corto y largo plazo sobre el ambiente y los organismos en cuestión antes de aplicar estas técnicas de control de mareas rojas. El control biológico se lleva a cabo mediante la exposición de la especie formadora a depredadores naturales, en el caso de los tintínidos y copépodos que son los mayores consumidores del fitoplancton se pueden hacer experimentos conducentes a establecer en cuerpos de agua cerrados la eficiencia de pastoreo y la factibilidad de su cultivo. El control físico de los florecimientos se puede efectuar mediante la aplicación de aireación mecánica la cual aumenta la turbulencia y provoca Cochlodinium polykrikoides et al 2 -2 2 3 2 2 102