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Investigación IRA (001-188) 3/20/03 2:38 PM Page 85

Factores de riesgo para la neumonía
en niños menores de dos años en
Fortaleza, Brasil:
estudio de casos y controles
Walter Fonseca1
Betty R. Kirkwood2
Cesar G. Victora3
Sandra R. Fuchs4
Jose A. Flores5
Chizuru Misago2

Resumen
Se estudiaron los factores de riesgo para la neumonía en niños menores de dos años,
en la Región Metropolitana de Fortaleza, Ceará, entre julio de 1989 y junio de 1990.
Se investigó la asociación entre la neumonía y factores de riesgo demográficos, socio-
económicos, ambientales, reproductivos maternos, nutricionales antropométricos y
nutricionales dietéticos, y prácticas relacionadas con el cuidado del niño. Se utilizó la
metodología de casos y controles, siendo los casos niños de edad inferior a 23 meses y
con diagnóstico radiológico de neumonía.

1 Universidad Federal del Ceará, Departamento de Salud Comunitaria, Fortaleza, Ceará, Brasil.
2 London School of Hygiene and Tropical Medecine, Department of Epidemiology and Population Sciences, Londres, Reino
Unido.
3 Universidad Federal de Pelotas, Departamento de Medicina Social, Pelotas, Rio Grande do Sul, Brasil.
4 Universidad Federal de Rio Grande do Sul, Departamento de Medicina Social, Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil.
5 Hospital Pediátrico Santo Antônio, Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil.

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Se seleccionaron como control niños sin síntomas ni signos de infección respiratoria,
residentes en el mismo vecindario y pareados individualmente según el grupo de edad
del caso. Se han hecho referencias a los fenómenos de causalidad inversa y sobrepare-
amiento como posibles sesgos en este tipo de estudios. El cálculo de la razón de
productos cruzados fue utilizado para estimar los factores de riesgo relativos,
mediante regresión logística condicional. Tras el ajuste para los factores de confusión,
los factores de riesgo de mayor magnitud fueron el peso al nacer < 2.000 g; los déficits
altura-edad, peso-altura y peso-edad, la ausencia de lactancia materna, madre con un
elevado número de gestaciones anteriores, madre trabajando fuera del domicilio, asis-
tencia a una guardería, hospitalización anterior por neumonía y/o sibilancia y
aglomeración en el domicilio. La vacunación completa para la edad y la edad materna
≥ 35 años fueron identificados como factores de protección.

Introducción
Las Infecciones Respiratorias Agudas (IRA) constituyen una de las principales causas
de morbilidad y mortalidad en los niños menores de 5 años, siendo responsables de
aproximadamente un tercio del total de los 15 millones de fallecimientos anuales en
este grupo de edad (1). Cerca del 75% de los fallecimientos por IRA en los niños
menores 5 años son atribuibles a las neumonías no asociadas al sarampión (2).

Se han considerado varios factores como responsables de un aumento en el riesgo de
IRA en los niños de los países en desarrollo, incluyéndose: el bajo peso al nacer, la
ausencia de lactancia, la desnutrición, los factores socioeconómicos como la baja
renta familiar, el bajo nivel de escolaridad de los padres y las prácticas inadecuadas en
el cuidado de los niños (3, 4). Sin embargo, son escasos los estudios de base pobla-
cional sobre factores de riesgo para la neumonía en los países en desarrollo, en los que
el manejo de las enfermedades respiratorias aún sigue siendo la principal estrategia
para el control de las IRA (2).

En el presente estudio se utilizó la metodología de casos y controles para investigar
los principales factores de riesgo para la neumonía en niños menores de dos años resi-
dentes en la Región Metropolitana de Fortaleza. Con esto, se pretendía aportar nuevos
datos que puedan contribuir a la reducción de la morbilidad y de la mortalidad por
neumonía en ese grupo de edad.

Materiales y métodos
Lugar del estudio

Fortaleza es la capital del Estado del Ceará y está localizada a 3º de latitud Sur, en la
zona tropical. Incluyendo el área metropolitana, Fortaleza tiene una población de 2,3
millones de habitantes. El clima local está determinado por la proximidad del ecuador
y por su baja altitud (nivel del mar). La temperatura es alta (25ºC-38ºC) durante todo
el año. La economía del área metropolitana está casi totalmente dedicada a la pesca, la
industria textil y al comercio, con una fuerte dependencia del turismo.

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Los pacientes con neumonía fueron reclutados en los ambulatorios y enfermerías del
Hospital Infantil Albert Sabin, el mayor hospital infantil público en la región metropo-
litana, el más utilizado por las familias de baja renta residentes en esa área. En la época
del estudio, la tasa de mortalidad infantil era de aproximadamente 90 por 1.000
nacidos vivos. Según estimaciones oficiales, aproximadamente un tercio de la
población vivía en condiciones precarias en favelas o chabolas. Un estudio sobre
8.000 familias en el Estado de Ceará, realizado en esa época por la Secretaría de Salud
del Estado y la UNICEF (5) mostró que las infecciones respiratorias eran las segunda
causa infecciosa de muerte de niños (11%) y la razón más frecuente para la utilización
de los servicios de salud (38%).

Tamaño de la muestra

Se reclutó un total de 650 casos y de 650 controles. Esta muestra proporcionó una
potencia del 90% en la detección de una razón de productos cruzados del 1,6 (o más)
como estadísticamente significativa a nivel del 5% (bicaudal), considerando una pre-
valencia de exposición a los factores de riesgo para los controles de 15% a 75% (6).
La muestra detectaría además una razón de productos cruzados del 2,0 (o más) para la
prevalencia de exposición para los controles entre 4% y 90%.

Selección de los casos

Las madres (o los responsables) de los niños considerados como casos en potencia
fueron primero contactadas en el ambulatorio del hospital antes de que el niño fuera
sometido a rayos X. En esa ocasión, se solicitaba que participase en el estudio.
Después de aplicar los criterios de exclusión, se obtenían informaciones detalladas
sobre el lugar de residencia para una visita posterior. Más del 99% de los domicilios
fueron localizados y sólo una de las madres se negó a participar en el estudio.

La muestra de casos estaba formada por niños menores de dos años con un diagnóstico
radiológico de neumonía. La realización de rayos X del tórax en niños susceptibles de
padecer neumonía es una práctica rutinaria. Sólo se incluyeron los niños que pre-
sentaban una infiltración pulmonar en la radiografía. Todas las radiografías fueron
examinadas por un radiólogo pediátrico (7).

Fueron excluidos aquellos niños que presentaban un historial reciente de aspiración
de líquidos o de un cuerpo extraño, sintomatología compatible con el sarampión,
historia de malformación congénita del aparato cardiopulmonar, parálisis cerebral,
fibrosis cística o SIDA. Se reclutaron aproximadamente 800 niños como casos poten-
ciales y el 4% fue excluido con este criterio. También fueron excluidos todos los casos
de fallecimiento ocurridos después del reclutamiento (menos de un 2%).

La selección de casos se llevó a cabo durante los doce meses de estudio, entre el 1 de
julio de 1989 y el 30 de junio de 1990, para cubrir eventuales variaciones estacionales
en la incidencia y en la etiología de la neumonía, seleccionando el mismo número (12
ó 13) cada semana. Considerando que había un número de niños con neumonía mayor
que el necesario para el estudio, los casos fueron seleccionados en 3 días de cada
semana, conforme se explica a continuación. En la primera semana del reclutamiento,

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los primeros 12-13 niños con un diagnóstico radiológico de neumonía que compare-
cieron en el lunes, el martes o el miércoles fueron seleccionados. A la semana
siguiente, la selección fue realizada del jueves al sábado y, a la semana siguiente, del
domingo al martes. Este esquema se siguió de tal forma que, al final del estudio, todos
los días de la semana tuvieran una representación proporcional similar, evitando
cualquier sesgo relacionado con las diferencias de patrón referidas según el día de la
semana. Por razones logísticas, el estudio se ciñó únicamente a los niños residentes en
la región metropolitana de la ciudad.

Selección de los controles

Se seleccionó como control a niños sin afecciones respiratorias y residentes en el
vecindario de los casos. Para evitar cualquier desequilibrio flagrante en la distribución
de la edad, los controles fueron emparejados individualmente según el grupo de edad
del caso, 0-5 meses, 6-11 meses y 12-23 meses. Se eligieron grupos de edad más
amplios a fin de facilitar el pareamiento. Esto no invalida el análisis de los riesgos
asociados con intervalos de edades menores. Cualquier desequilibrio remanente en la
distribución de edades fue ajustado para el análisis estadístico cuando el caso lo
requería (por ejemplo en el análisis de la lactancia materna).

Se seleccionó un control para cada caso como figura a continuación. En primer lugar,
una entrevistadora obtenía la dirección del caso a través de la información detallada
proporcionada por la madre en el hospital. Después se desplazaba hasta el vecindario
del niño y procedía a preguntar de forma sistemática en cada casa si había un niño con
aproximadamente la misma edad que el caso. El primer niño apropiadamente identi-
ficado servía como control. Para todas las casas en las que no respondió nadie, se
preguntó al vecino más cercano para verificar si en ella había algún niño que pudiera
adecuarse al perfil del control. Cuando era necesario, el entrevistador volvía a la casa
a fin de encontrar a cualquier niño ausente, de manera a minimizar la posibilidad de
un sesgo de selección, originado por un fallo en el reclutamiento de tal niño como
control. Los niños que presentaron una frecuencia respiratoria de 50 inspiraciones por
minuto para los lactantes y de 40/minuto para niños mayores no fueron seleccionados
como controles. Los niños habiendo presentado síntomas de sarampión o de tos ferina
en los 10 días anteriores al reclutamiento también fueron excluidos. Se preguntó a las
madres a qué tipo de servicio de salud (público o privado) llevarían a sus hijos si
tuvieran neumonía. Con el fin de reducir la posibilidad de un sesgo en la selección,
sólo se incluyeron como control los niños cuyas madres acudirían a un centro público
de salud.

Evaluación de los factores de riesgo

Los principales hallazgos clínicos y de laboratorio en los casos fueron registrados en
formularios específicos. Los casos fueron pesados y medidos en el momento de la
admisión o en la consulta clínica. Los controles fueron pesados y medidos en su
domicilio. El peso fue tomado con el niño desnudo, tumbado (para menores de 6
meses) o sentado, en una balanza Salter (CMS Measuring Equipement modelo PBW-
235) con una aproximación de 100 gramos. La altura fue medida con el niño tumbado,
en un tallímetro infantil similar al modelo desarrollado por el AHRTAG (“Appropriate

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Health Resources and Technology Action Group Ltd., London”). Se sometió a las
madres (o responsables) de cada caso y de cada control a un cuestionario de factores
de riesgo. Esta entrevista fue realizada en el hospital para los casos internados (30%) y
en el domicilio para otros casos y para los controles. Las visitas domiciliarias tuvieron
una duración de 40 a 50 minutos y se efectuaron después del reclutamiento del niño.
La fiabilidad de las informaciones fue evaluada mediante una nueva visita domiciliar
(10%) a los casos y a los controles.

Registro de los datos y análisis

Para la mayoría de las variables, se utilizaron preguntas normalizadas y precodi-
ficadas, previamente comprobadas. Las variables ambientales se obtuvieron a través
de la observación. Los datos fueron analizados en un computador PC compatible, en
Fortaleza, utilizando el programa Dbase III+. Para todas las variables, se realizaron
medidas de dispersión y consistencia y los datos fueron depurados y elaborados
usando los programas DbaseIII+, SPSS/PC+, Epi-Info 5.1 y EGRET.

Los análisis incluyeron tabulaciones simples para todos los factores de riesgo y de
confusión para los casos y los controles. El pareamiento de casos y controles por
vecindario y edad se mantuvo en todos los análisis. La razón de productos cruzados se
obtuvo a través de la razón de los pares discordantes, que es el número de pares para los
cuales el caso está expuesto y su correspondiente control no lo está, dividido por el
número de pares para los cuales el caso no está expuesto y su control lo está (8). El test
de ji-cuadrado de McNemar fue utilizado para evaluar la significación estadística de la
asociación.

Para los factores de riesgo con diversas categorías de exposición, se utilizó una
regresión logística condicional para investigar la existencia de una tendencia lineal de
aumento del riesgo de neumonía con creciente nivel de exposición y, si existiera, la
existencia de cualquier evidencia de desvío de la linearidad en esta tendencia. La
regresión logística condicional también fue utilizada para investigar la asociación de
los factores de riesgo con la neumonía, después de controlar potenciales factores de
confusión (9). El módulo paso a paso para la selección de variables (“stepwise”) del
programa EGRET no fue utilizado; por el contrario, la selección de las variables a
incluir en el modelo se basó en consideraciones a priori de probables conexiones entre
diferentes variables y los resultados de análisis univariantes. Las variables socioeco-
nómicas tales como la renta, la escolaridad del padre y de la madre pueden afectar,
directa o indirectamente, a todos los demás grupos de factores de riesgo con excepción
del sexo y de la edad. Por este criterio, dichas variantes fueron incluidas en el análisis
multivariante, a pesar de no haberse mostrado significativas en el análisis bruto.
Después, si había una clara asociación - incluido un patrón de dosis-respuesta en las
variables con tres o más categorías - la variable se mantenía en el modelo, siendo la sig-
nificación estadística un criterio adicional para el mantenimiento de esa variable. Los
factores de confusión incluidos en cada modelo del análisis multivariante se presentan
en las notas correspondientes a la tabla 1. La homogeneidad de las razónes de productos
cruzado entre los estratos fue verificada según el método de Breslow y Day (10).

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Las variables con datos incompletos fueron controladas dependiendo de la frecuencia
de individuos para los cuales faltaban informaciones. Cuando la frecuencia de datos
incompletos era sustancial para una variable, los pares no eran excluidos. Al contrario,
las observaciones incompletas eran clasificadas como una categoría separada en el
código de exposición y la razón de productos cruzados calculada para esta categoría
así como para cualquier otra. Cuando el porcentaje de datos incompletos era inferior
al 1% para casos o controles, los pares caso-control eran excluidos.

Discusión de los resultados
La Tabla 1 muestra una compilación de la magnitud de asociación entre cada uno de
los principales factores de riesgo investigado y la neumonía, organizados en orden
decreciente de la razón de productos cruzados obtenida. Los valores presentados
incluyen un control para potenciales factores de confusión como es apropiado y se
describe en la sección de métodos anterior. Se presentan igualmente los intervalos de
confianza del 95% (IC), ilustrados en la Figura 1, y la prevalencia de la ocurrencia de
los factores de riesgo en el grupo de control.

Situación antropométrica

La desnutrición se destaca como el factor de riesgo probablemente más importante
para la neumonía infantil en esta población. Los tres índices antropométricos, déficit
peso-altura, altura-edad y peso-edad aparecen en la primera fila de la tabla 1. Como se
puede apreciar, una gran proporción de niños del grupo de control presentaba
enanismo nutricional severo, del que un 8,4% tenía un déficit de altura-edad (pun-
tuación z) <-3 desviaciones estándar (DE) de la referencia NCHS y una razón de
productos cruzados de 5,05 (IC=2,92; 8,74). Un porcentaje similar (9,5%) tenía un
déficit de peso-edad (puntuación z) menor que -2 DE y la razón de productos cruzados
para este índice también fue similar , 4,57 (IC=2,93; 7,13). No obstante, en asociación
con una razón de productos cruzados más elevada (6,75), la ocurrencia de la ema-
ciación en esta población fue menos común, teniendo un déficit peso-altura
(puntuación z) menor que -2 DE un 0,9% de los niños del grupo de control. Además
de la razón de productos cruzados de mayor tamaño encontrada para las categorías
más bajas, los tres índices presentaron tendencias altamente significativas de aumento
del riesgo de neumonía con puntuación z decreciente (tabla 2). La mayoría de los
niños, incluso en el grupo de control, presentó algún grado de desnutrición. El riesgo
de neumonía estaba presente y era estadísticamente significativo incluso en las cate-
gorías más bajas. Los niños con una puntuación z entre 0 y -1 DE para cualquiera de
los tres índices tenían un riesgo de neumonía 1,7-1,8 veces mayor en comparación con
los niños con puntuación z ≥ 0.

Bajo peso al nacer

El bajo peso al nacer también mostró una asociación significativa con la neumonía
con una odds ratio de 3,16 y un intervalo de confianza del 95% de 1,12 a 8,94 para
lactantes nacidos con menos de 2.000 gramos de peso en comparación con aquellos
que pesaron 2.500g o más. Aun siendo importante, esta razón de productos cruzados
es más baja que las observadas para el estado nutricional actual, y en esta población
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nacieron relativamente pocos niños con un peso tan bajo. Los niños con un peso al
nacer situado en el grupo intermedio de 2.000-2.499g presentaban un riesgo mayor
aunque no significativo estadísticamente (RPC=1,38)1. El test de la tendencia lineal
para el bajo peso al nacer y el aumento del riesgo de neumonía fue estadísticamente
significativo (p=0,01).

Ausencia de lactancia materna

El tercer factor de riesgo relacionado con la nutrición, la ausencia de lactancia materna
- categoría en la que se incluyeron los niños que no recibían leche materna desde dos
meses antes del reclutamiento - también fue asociado significativamente con un
aumento del riesgo de neumonía, con una razón de productos cruzados estimada de
1,69 (p=0,01). Considerando que aproximadamente tres cuartos de los niños del grupo
de control no estaban recibiendo lactancia materna, es probable que la ausencia de la
lactancia desempeñe un papel importante en la ocurrencia de elevadas tasas de
neumonía en la población estudiada.

Prácticas de cuidados del niño

Dos variables relacionadas con la práctica de cuidados del niño revelaron ser impor-
tantes factores de riesgo para la neumonía en esta población. La asistencia a guarderías
obtuvo la segunda razón de productos cruzados más elevada de todos los factores de
riesgo estudiados, estimada en 5,22. A pesar de que en la actualidad el uso de las guar-
derías sea bajo entre esta población urbana de baja renta (1,2% de los niños en el grupo
de control frecuentaba una guardería), se prevé que este uso vaya en fuerte aumento
en los próximos años, considerando que el Estado del Ceará está invirtiendo inten-
samente en la creación de más guarderías públicas.

El hecho de que la madre trabajara fuera de la casa también fue identificado como un
factor de riesgo para la neumonía. Aproximadamente un cuarto de las madres de los
niños del grupo de control trabajaba fuera de casa, con una razón de productos
cruzados asociada de 1,58 y un intervalo de confianza variando entre 1,21 y 2,07. Se
observó también una tendencia lineal clara, aumentando el riesgo de neumonía cuanto
mayor fuera el tiempo que la madre pasaba trabajando desde el nacimiento del niño.
El riesgo estimado fue de 1,21 cuando esta proporción era menor del 25%, aumentó a
1,50 cuando la proporción se situaba entre 25 y 75% y pasó a 1,74 cuando la pro-
porción era superior al 75% (X2, test para la tendencia lineal=4,63; p=0,03).

Enfermedades anteriores

La tabla 1 también muestra una elevada razón de productos cruzados asociada con
episodios anteriores de neumonía y/o sibilancias. Se estimó que las hospitalizaciones
previas por neumonía situaban al niño en un riesgo 3 veces superior para la ocurrencia
de un episodio subsecuente de neumonía. La referencia a una hospitalización anterior
fue relativamente frecuente, habiendo sido ingresado por neumonía 5,4% de los niños
del grupo de control.

(1) RPC + Razón de productos cruzados

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Hubo igualmente un aumento del riesgo de neumonía entre los niños que habían
padecido previamente episodios de sibilancia, observándose un riesgo mayor cuanto
mayor el número de episodios previos. Un niño que había tenido 3 o más episodios
presentó un riesgo aproximadamente 4 veces mayor (RPC=3,91) de contraer una
neumonía que los niños que nunca habían padecido sibilancias. Aunque el porcentaje
de la población de control que estaba en esta categoría es relativamente pequeño
(0,9%), la magnitud del factor de riesgo es tal que esta asociación no puede ser
ignorada.

Aglomeración domiciliar

Como en numerosos estudios precedentes, el hacinamiento aparece como un factor de
riesgo importante para la neumonía en esta población. Tanto el elevado número de
personas en el domicilio como el elevado número de niños en casa estuvieron significa-
tivamente asociados con la neumonía. Se observó una tendencia lineal estadísticamente
significativa para estas dos variables, con una razón de productos cruzados aumentando
a 1,99 para un domicilio con más de 8 personas, en comparación con la categoría de
referencia de 2-4 personas (X2, test para la tendencia lineal=15,43; p<0,001). Y
aumentando a 2,36 para niños de familias con 7 niños o más, en comparación con la
categoría de referencia de 1-2 niños (X2, test para la tendencia lineal=7,52; p=0,006).
No obstante, no se observó una asociación entre el número de personas que compartían
el mismo dormitorio que el niño y el riesgo de neumonía.

Historia reproductora de la madre

Un número elevado de gestaciones anteriores surge como un importante factor de
riesgo de neumonía. Con una tendencia lineal altamente significativa y una razón de
productos cruzados de 3,22 (IC=1,66; 6,24) entre los niños cuyas madres han tenido 7
gestaciones o más (X2, test para la tendencia lineal=11,32; p=<0,001). Por el contrario,
la edad de la madre mostró una asociación inversa, hallándose un menor riesgo
(RPC=0,37) entre los niños cuyas madres tenían 35 años o más (X2, test para la
tendencia lineal=10,79; p=0,001).

Exposición al humo

A pesar de que las razones de productos cruzados para el humo industrial y para el
humo del tabaco mostraron una modesta elevación, no fueron estadísticamente signi-
ficativas. No hubo tampoco evidencias de que el humo ambiental procedentes de las
cocinas o de la iluminación aumentara el riesgo de neumonía.

Variables socioeconómicas

La ausencia de asociación entre cualquiera de las variables socioeconómicas medidas y
el riesgo de neumonía se hizo evidente y puede deberse a la homogeneidad socioeco-
nómica y ambiental de la población estudiada, que pudo determinar un bajo poder
discriminatorio de estas variables. Este fenómeno es descrito por algunos autores como
sobrepareamiento (“overmatching” en inglés) y estaría causado por la selección de
controles en el vecindario del caso. Las razones de productos cruzados estimadas para

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la ausencia de escolaridad, la baja calidad del domicilio, la baja renta y la ausencia de
agua corriente difirieron poco de la unidad. Aunque el riesgo asociado a la ausencia de
educación paterna creciera un poco, no resultó ser significativo (IC=0,93; 1,98).

Vacunación

Los niños con la vacunación completada para su edad presentaron una reducción del
32% en el riesgo de contraer neumonía respecto a los niños que no habían completado
las inmunizaciones (IC=0,52; 0,88). Se observaron reducciones estadísticamente sig-
nificativas de cerca de un 30% para las vacunas BCG, DPT y polio. La vacuna contra
el sarampión fue asociada con una reducción no significativa de 21%; esto se explica
por el hecho de que los niños con sarampión asociado a neumonía fueron excluidos
del estudio. Estos resultados pueden ser una consecuencia directa de la aplicación de
las vacunas contra la tos ferina y la difteria, que se espera eviten de alguna forma la
ocurrencia de neumonía. La asociación con vacunas no relacionadas con enfer-
medades respiratorias se explicaría entonces por la fuerte correlación entre que el niño
tenga o no tenga las diferentes vacunas. Desde otro punto de vista, la reducción
observada puede haber ocurrido al estar el esquema de vacunación completo actuando
como un marcador del creciente uso de los servicios de salud, de mejores prácticas de
cuidado del niño o de mejoría de la situación socioeconómica. Es poco probable que
esta última sea la explicación más adecuada, teniendo en cuenta la ausencia de aso-
ciación del riesgo de neumonía con medidas más directas de la situación
socioeconómica, como se mencionó anteriormente.

Discusión

Al interpretar estos resultados es necesario tener en cuenta diversos puntos. En lo que
se refiere al niño individualmente, es el tamaño de la razón de productos cruzados lo
que determina el aumento de riesgo de neumonía si dicho niño está expuesto a los
factores de riesgo. En términos de población, sin embargo, es la combinación del
tamaño de la razón de productos cruzados y de la prevalencia del factor de riesgo en
la población lo que determina en qué medida la ocurrencia de la neumonía puede ser
atribuida al factor de riesgo. Por lo tanto, en términos de intervenciones de control, se
puede alcanzar un mayor impacto con la reducción de la prevalencia de un factor de
riesgo común, con una razón de productos cruzados modesta, por ejemplo 2, del que
se alcanzaría con intervenciones de control de un factor de riesgo poco común pero
con una razón de riesgo más elevada, por ejemplo una razón de productos cruzados
tan alta como 6. Finalmente, en general, cuanto mayor es el tamaño de la razón de
productos cruzados, más probable es que la asociación observada sea causal y no
debida a la presencia de factores de confusión.

La desnutrición se reveló claramente como el factor de riesgo más importante para la
ocurrencia de los casos de neumonía suficientemente graves como para que las madres
acudan con sus hijos a un hospital. Para los tres índices antropométricos se encon-
traron tendencias lineales altamente significativas de aumento de riesgo de neumonía
con bajo valor de la puntuación z, con la razón de productos cruzados asociada a las
categorías más bajas situada entre 4,57 y 6,75.

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Está claramente establecido que la desnutrición energéticoproteica, definida como una
condición resultante del consumo y de la utilización deficientes de proteínas y de
calorías en la dieta (11), es un importante factor determinante del aumento del riesgo de
mortalidad en los lactantes (12, 13, 14). La sinergía entre la desnutrición y las enfer-
medades infecciosas es bien conocida y puede ser explicada por diferentes factores. La
deficiencia en proteína y vitaminas puede inhibir la formación de anticuerpos espe-
cíficos y, también, causar un debilitamiento de los mecanismos de defensa pulmonar
(15, 16). La asociación entre la desnutrición y la mortalidad por IRA fue apuntada por
tres estudios de países en desarrollo. Un estudio sobre la asociación entre desnutrición
y mortalidad por infecciones respiratorias en seis ciudades de América del Sur reveló
que la desnutrición era una causa asociada de muerte en el 30 al 45% de las muertes por
IRA entre niños menores de 5 años (12). Estos estudios son de una extrema relevancia a
pesar de la ausencia de grupos de control. Un estudio en Papua, Nueva Guinea, registró
que los niños desnutridos (déficit peso-edad) tenían un riesgo 8 veces mayor de morir
por infecciones respiratorias agudas de las vías aéreas inferiores(IRA baja) en compa-
ración con niños bien alimentados (17). No obstante, los autores no mencionan si se
realizó el ajuste para los factores de confusión. En un estudio de casos y controles de
base poblacional realizado en Rio Grande do Sul, 127 lactantes que fallecieron por
infecciones respiratorias fueron comparados con 254 controles del vecindario (18). La
desnutrición (déficit peso-edad) se mostró fuertemente asociada con la mortalidad por
IRA (RPC=21,5). Finalmente, un reciente estudio longitudinal de 492 niños, realizado
en Manila, Filipinas, reveló que los niños desnutridos tenían tres veces más probabi-
lidades de morir por IRA de las vías inferiores que los niños bien nutridos (19).

La asociación entre desnutrición y neumonía o coeficiente de letalidad por casos de IRA
de las vías inferiores fue referida en 4 estudios hospitalarios en los que el estado nutri-
cional fue determinado en el momento de la admisión. En Filipinas, niños con un déficit
peso-edad (puntuación z) menor que -2 DE presentaron un coeficiente de letalidad para
IRA de las vías inferiores de 20% en comparación con 9,6% para niños con un mejor
estado nutricional (19). En Papua, Nueva Guinea, el coeficiente de letalidad por caso de
neumonía grave fue el doble en niños desnutridos (20). En Bangladesh, el coeficiente de
letalidad para los niños desnutridos que padecían de IRA baja referido fue de 10%,
mientras que para los niños mejor nutridos fue de un 6% (21). En Argentina, el coefi-
ciente de letalidad de IRA baja fue de 7,6% entre los niños desnutridos y de 2,3% entre
los bien nutridos (22). Los cuatro estudios indicaron que el estado nutricional es un
importante factor determinante de muerte por neumonía.

En un estudio longitudinal desarrollado en Brasil, se constató que los niños desnutridos
(déficit peso-altura) tenían cerca de 2 veces más probabilidades de ser hospitalizados
por neumonía (23). En un reciente estudio de casos y controles realizado en Porto
Alegre, Brasil, sólo el déficit peso-edad se mantuvo significativamente asociado con el
riesgo de contraer neumonía después del ajuste para los factores de confusión, con una
razón de productos cruzados 5 veces mayor para los niños más desnutridos (4).

Además, se han señalado datos de asociación entre la desnutrición (peso para la edad
por debajo del 10º percentil) e IRA baja en cuatro de los estudios BOSTID (24). Los
niños fueron divididos en dos grupos de edad (0-17 meses y 18-59 meses). Solamente
un estudio reveló que la desnutrición estaba asociada con IRA (RPC=1,3) en el grupo

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de edad 0-17 meses (24). En el grupo de edad ≥18 meses, los cuatro estudios encon-
traron una asociación entre la desnutrición e IRA de las vías inferiores. El riesgo
relativo estimado osciló entre 1,2 y 2,7. No se mencionó ajuste alguno para factores de
confusión en ninguno de estos cuatro estudios.

Los datos del presente estudio fortalecen la hipótesis de que, globalmente, una
reducción en la prevalencia de la desnutrición energético proteica tendría un impacto
sustancial en la morbilidad y en la mortalidad por neumonía. También puede tener
efectos adicionales en otras causas de morbilidad y mortalidad, más especialmente en
la diarrea. Los resultados apoyan las recomendaciones hechas por Black & Sazawal
en una reciente revisión de que la factibilidad y el beneficio de intervenciones para la
reducción de la prevalencia de la malnutrición deben ser evaluados desde todos los
criterios y comparados con otras estrategias para la supervivencia infantil (25).
Considerando la elevada tasa de enanismo nutricional entre la población estudiada,
con 8,4% de los niños del grupo de control con déficit altura-edad (puntuación z)
menor que -3 DE, y un conjunto de 29,2% con una puntuación Z menor de -2 DE, hay
una necesidad urgente de acciones en el contexto local, así como una necesidad de
convertir la reducción de la desnutrición en una prioridad global.

Se estableció una relación del aumento de riesgo con el bajo peso al nacer (RPC=3,16),
para niños con un peso al nacer inferior a 2.000 g, y con la ausencia de lactancia
materna (RPC=1,69). La magnitud de estas asociaciones fue menor que la observada
para los índices antropométricos. No obstante, una razón de productos cruzados de
3,16 para neumonía en niños con un peso al nacer menor de 2.000 g no puede ser
ignorada, particularmente por el hecho de que el bajo peso al nacer está asociado con
un alto riesgo de mortalidad en el periodo neonatal precoz. A esto se añade el hecho de
que nuestro estudio incluyó únicamente a niños que ya habían pasado este periodo de
riesgo con éxito. Hay que considerar también la asociación conocida entre el bajo peso
al nacer y el aumento de morbilidad y mortalidad por diarrea.

Es igualmente importante enfocar la ausencia de lactancia. Aunque el tamaño de la
razón de productos cruzados estimada fuese modesto, la prevalencia de dicho factor en
la población es elevada. Además, algunos estudios en el sur de Brasil y otros lugares
han demostrado un importante efecto protector de la lactancia en la reducción de la
mortalidad infantil, con un efecto más marcado en los fallecimientos debidos a enfer-
medades diarreicas, aunque también presente en la mortalidad por neumonía (18).

La segunda mayor observación que revela este estudio, y que merece especial atención,
es la elevada razón de productos cruzados de neumonía asociada a la asistencia a una
guardería. A pesar de que en la actualidad relativamente pocos niños en esta región urbana
pobre frecuentan las guarderías, su asistencia los sitúa ante un riesgo 5 veces mayor de
contraer neumonía. El intervalo de confianza del 95% oscila entre 2,13 y 12,79. Este es
uno de los primeros estudios de un país en desarrollo que investiga esta asociación. Un
reciente estudio de casos y controles realizado en Atlanta, EUA, mostró que los niños que
asistían a guarderías presentaban un riesgo casi 3 veces mayor de hospitalización por IRA
baja en comparación con niños cuidados en el domicilio, después de controlar los
diversos potenciales factores de confusión (26). Otros estudios de países desarrollados
también han revelado una asociación entre la asistencia a guarderías y las IRA (27).

95


El número de niños cuidados en guarderías aumentó notablemente en los países desa-
rrollados durante la década pasada. Se espera un crecimiento similar en los países en
desarrollo, particularmente entre las poblaciones de baja renta de las áreas urbanas, en
la medida en que hay una creciente necesidad de participación de las mujeres en la
fuerza de trabajo para suplementar la renta familiar. En este estudio, las madres de
aproximadamente 80% de los niños que asistían a guarderías estaban trabajando fuera
de la casa. En la ciudad de São Paulo, se estima que entre 10 y 20% de los niños en
edad preescolar frecuentan alguna guardería. En el Estado del Ceará, donde fue
realizado este estudio, el gobierno local se ha comprometido a duplicar el número de
guarderías públicas en los próximos tres años. Considerando el tamaño de la razón de
productos cruzados encontrada en este estudio y en Porto Alegre por Victora et al.(4),
un estudio prospectivo se está realizando en Fortaleza (Correia, Fonseca, Barros y
Ross) con el fin de confirmar esta observación. Esto también permitirá excluir la posi-
bilidad de que los hallazgos del presente estudio se deban a sesgos de selección que
pueden ocurrir en los estudios de casos y controles, siendo más llevados al hospital los
niños enfermos que asisten a guarderías que los que enferman en sus casas. Se está
efectuando un estudio paralelo en Campinas (Barros, Ross, Fonseca y Correia) para
comparar los diferentes riesgos asociados con el aumento de la morbilidad entre dife-
rentes guarderías, con el objeto de sugerir posibles maneras de planificar cada
guardería y administrarla para minimizar el riesgo de neumonía.

Finalmente, son notables los hallazgos relativos al mayor riesgo de neumonía al que
están expuestos los niños después de haber sufrido anteriores episodios de sibilancia o
de ser hospitalizados por neumonía. El riesgo se triplica, y más, cuando un niño ha
sido hospitalizado con anterioridad tanto por neumonía como por sibilancia, y
aumenta en más de 4 veces para los niños que han sufrido 3 episodios o más de sibi-
lancia, independientemente de que éstos requirieran hospitalización o no.

En nuestro estudio, 15,3% de los niños que presentaron neumonía fue admitido en el
hospital al menos en uno de los episodios anteriores. Este efecto también se reveló en
un estudio de casos y controles efectuado en el sur de Brasil (4). Según nuestra infor-
mación, estos estudios son los primeros que examinan el efecto de episodio previo de
neumonía en el riesgo de un episodio subsiguiente. Algunos estudios precedentes
enfocaron únicamente la relación entre episodios anteriores de asma, bronquitis o
bronquiolitis en la infancia (28-30). Los hallazgos de este estudio son de importancia
inmediata. Tanto los padres como los profesionales de la salud deben ser conscientes
de que los niños con episodios anteriores de sibilancia o neumonía, y aquellos que
sufren episodios repetidos de sibilancia, corren un riesgo particularmente alto de
contraer neumonía. Por consiguiente, ha de orientarse a los padres respecto a la
necesidad de buscar atención médica inmediata en los casos de enfermedad con
síntomas respiratorios. De manera general, se debe evaluar la conveniencia de
implantar intervenciones preventivas para este grupo de niños.

Conclusión
El presente estudio utiliza la metodología de casos y controles, un esquema que viene
siendo adoptado con creciente frecuencia en estudios de enfermedades infecciosas de la

96


infancia. Siendo la neumonía una patología de baja prevalencia en la población, resulta
un evento adecuado para ser estudiado a través de este método. El reclutamiento de
pacientes en un hospital infantil permitió, de forma relativamente económica y sencilla,
identificar el número suficiente de casos de neumonía para la investigación de sus
factores de riesgo. La alternativa de utilización del método de cohortes presentaría como
principales desventajas el hecho de convertir el estudio en oneroso y prolongado, puesto
que una población muy grande debería ser seguida durante un tiempo suficiente para la
observación del mismo número de casos de neumonía reclutados para el presente estudio.
Por ejemplo, si la prevalencia de la enfermedad en la población fuera del 5%, se estima
que para identificar 650 casos de neumonía, mediante un estudio de cohortes, sería
necesario hacer un seguimiento de unos 13.000 niños aproximadamente durante un
periodo de un año. Otra característica, más importante, son los aspectos éticos que limitan
la utilización del método de cohortes en la investigación de los factores de riesgo para la
neumonía, ya que al identificar a un niño con una sintomatología compatible con una
infección respiratoria de las vías aéreas inferiores, el entrevistador debería encaminarlo
hacia la observación médica. Esto interferiría con el resultado a investigar. En resumen,
evitando los sesgos a los que es propenso el estudio de casos y controles, este esquema de
investigación presenta ventajas considerables en comparación con el estudio de cohortes
en la investigación de los factores de riesgo de neumonía en los niños.

Los resultados de este estudio mostraron que las variables relacionadas con el estado
nutricional son importantes factores de riesgo para la neumonía en los niños. Los tres
indicadores de déficit de crecimiento estudiados (peso-altura, altura-edad, peso-edad),
la ausencia de lactancia y el bajo peso al nacer presentaron una asociación estadísti-
camente significativa con la neumonía. También se constató que la ocurrencia de estos
factores es relativamente común en la población estudiada. Por consiguiente, la
reducción de la prevalencia de estos factores en la población podría reducir substan-
cialmente la incidencia de neumonía. Otros factores relacionados con la práctica de los
cuidados del niño, como la asistencia a guarderías y la madre que trabaja fuera de casa,
también se mostraron fuertemente asociados con neumonía. Este es el primer estudio
epidemiológico que refiere estas asociaciones y son necesarias investigaciones comple-
mentarias para fundamentar y ampliar estos importantes hallazgos. Finalmente, la
advertencia de una asociación entre episodios anteriores de neumonía y/o sibilancia y el
riesgo de una neumonía subsiguiente alerta de la necesidad de la identificación de inter-
venciones preventivas dirigidas a este grupo de alto de riesgo de la población.

Agradecimientos
A la Dra. Anamaria Cavalcanti e Silva, Secretaria de Salud del Estado del Ceará en la
época de la ejecución de estas investigaciones y a los funcionarios del Hospital Infantil
Albert Sabin por haber apoyado la realización de este estudio. A Enf. Gilvany
Granjeiro y al equipo de entrevistadoras que participaron en la recolecta de datos. A la
Sra. Gloria Vetter, traductora del inglés al portugués. A los doctores Luciano Correia y
Aluisio Barros por los comentarios críticos de la presente versión del artículo.

Nota
La versión original de este artículo fue publicada en el Bulletin of the World Health
Organisation, 1996, Vol. 74, No. 2, con el título de “Risk factors for childhood
pneumonia among the urban poor in Fortaleza, Brazil: a case-control study”. Estudio

97


financiado por el International Development Research Centre (IDRC), Canadá, por el
Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), Brasil y
por la Overseas Development Administration, Reino Unido. Correspondencia a /
Correspondence to: Walter Fonseca, Rua Silva Jatahy, 15/801, Fortaleza, Ceará,
Brasil. 60.165-070.

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Cuadro 1. Resumen de los factores de riesgo para la neumonía en los niños; organizados en
orden decreciente según la razón de productos cruzados

Factores de riesgo % Prevalencia en RPC1 IC del 95%
el grupo de control

Déficit peso-altura puntuación z <-2 0,9 6,75b 1,88 24,27
Asistencia a guardería 1,2 5,22a 2,13 12,79
Déficit altura-edad puntuación z <-3 8,4 5,05b 2,91 8,74
Déficit peso-edad puntuación z <-2 9,5 4,57b 2,93 7,13

≥3 episodios de sibilancia 0,9 3,91c 1,29 11,92
≥7 gestaciones anteriores 5,8 3,22d 1,66 6,24
Peso al nacer <2.000g 1,0 3,16e 1,12 8,94
Hospitalización por neumonía anterior 5,4 3,08c 1,95 4,86

Sexo masculino (0-5 meses) 49,4 2,98 1,46 6,10
≥7 niños en la casa 3,9 2,36f 1,26 4,43
Gemelos 1,1 2,00 0,60 6,64
≥8 personas en la casa 20,3 1,99b 1,42 2,80
Humo industrial 9,7 1,72 0,61 4,90

Ausencia de lactancia materna 72,6 1,69g 1,02 2,80
Madre con trabajo fuera de casa 25,1 1,58b 1,21 2,07
Intervalo de nacimiento <12 meses 3,2 1,57 0,64 3,81
≥2 abortos 4,9 1,47 0,92 2,37

≥40 cigarros por día en casa 5,6 1,44 0,78 2,66
Padre no alfabetizado 18,5 1,36 0,93 1,98
Orden de nacimiento ≥6 11,0 1,32 0,79 2,22
Humo en la casa 9,6 1,14 0,71 1,81

Ninguna consulta prenatal 13,2 1,07 0,78 1,48
Madre no alfabetizada 15,4 1,06 0,76 1,50
Vivienda precaria 12,0 1,05 0,63 1,73
Renta familiar <2 SM* 60,0 1,02 0,60 1,72

Ausencia de agua corriente 40,6 0,99 0,70 1,39
Vacunación completa para la edad 62,5 0,68b 0,52 0,88
Edad de la madre ≥35 años 11,7 0,37h 0,20 0,67

a Modelo 1:renta familiar, escolaridad del padre y de la madre.
b Modelo 2: modelo 1 más episodio anterior de neumonía.
c Modelo 3: modelo 1 más sexo, edad, edad de la madre, aglomeración domiciliar, déficit altura-edad, puntuación z, sibilancia y/o
neumonía anterior.
d Modelo 4: modelo 1 más sexo y edad.
e Modelo 5: modelo 1 más edad materna, número de abortos o nacidos muertos.
f Modelo 6: modelo 1 más edad de la madre y aglomeración domiciliar
g Modelo 7: modelo 1 más sexo, edad y peso de nacimiento < 2.000 g.
h Modelo 8: modelo 1 más número de gestaciones anteriores.

* SM: salarios mínimos.
(1) RPC: Razón de productos cruzados

100


Cuadro 2. Asociación entre neumonía y factores de riesgo nutricionales antropométricos

Factores de riesgo Número (%) Número (%) Razón de productos cruzados
de casos de controles
Brutaa Ajustadab

Déficit altura-edad*

≤0 63(9,7) 113(17,4) 1,00 1,00

-0,01 a -1 149(22,9) 172(26,5) 1,73 (1,17-2,55) 1,81 (1,21-2,70)

-1,01 a -2 184(28,3) 175(26,9) 2,17 (1,48-3,19) 2,09 (1,41-3,11)

-2,01 a -3 149(22,9) 135(20,8) 2,56 (1,66-3,94) 2,39 (1,53-3,74)

< -3 105(16,2) 55(8,4) 5,09 (3,01-8,60) 5,05(2,92-8,74)

Test de razón de verosimilitud (4 grados de libertad) 43,09 (p < 0,001) 37,03 (p < 0,001)

(Test para tendencia lineal, 1 grado de libertad) 38,94 (p < 0,001) 30,94 (p < 0,001)

Déficit peso-altura*

≥0 337 (51,8) 434(00.00) 1,00 1,00

-0,01 a -1 203 (31,2) 154(00.00) 1,80 (1,38-2,36) 1,69 (1,28-2,24)

-1,01 a -2 92 (14,2) 56(00.00) 2,30 (1,56-3,39) 2,08 (1,39-3,12)

< -2 18 (2,8) 6(0,9) 6,80 (1,94-23,88) 6,75 (1,88-24,27)


(Test para tendencia lineal, 1 grado de libertad) 37,29 (p < 0,001) 28,28 (p < 0,001)

Déficit peso-edad

≥0 131 (20,2) 226(34,8) 1,00 1,00

-0,01 a -1 193 (29,7) 218(33,5) 1,70 (1,26-2,30) 1,78 (1,30-2,44)

-1,01 a -2 197 (30,3) 144(22,2) 3,20 (2,23-4,58) 3,18 (2,19-4,64)

< -2 129 (19,8) 62(9,5) 4,75 (3,12-7,23) 4,57 (2,93-7,13)


(Test para tendencia lineal, 1 grado de libertad 71,68 (p < 0,001) 60,10 (p < 0,001)

a Basada en el análisis de casos y controles pareados
b Ajustada para: renta familiar, escolaridad del padre y de la madre y episodios anteriores de neumonía
* Puntuación Z

101


Figura 1. Distribución de las razones de productos cruzados y respectivos intervalos de
confianza del 95% para factores de riesgo de neumonía en los niños

déficit peso-altura
● puntuación z < -2

● asistencia a guardería

● déficit altura-edad puntuación z < -3

● déficit peso-edad puntuación z < -2

● ≥ 3 episodios de sibilancia

● ≥ 7 gestaciones anteriores

● peso al nacer < 2.000 g

● hospitalización por neumonía anterior

● sexo masculino (0-5 meses)

● ≥ 7 niños en la casa

● gemelos

● ≥ 8 personas en la casa

● humo industrial

● ausencia de lactancia materna

● madre con trabajo fuera de casa

● intervalo de nacimiento < 12 meses

● ≥ 2 abortos

● ≥ 40 cigarros por día en la casa

● padre no alfabetizado

● orden de nacimiento ≥ 6

● humo en la casa

● ninguna consulta prenatal

● madre no alfabetizada

● vivienda precaria

● renta familiar < 2 salarios mínimos

● ausencia de agua corriente

● vacunación completa para la edad

● edad de la madre ≥ 35 años

0 0.5 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 24 25

Razón de productos cruzados

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