Este documento describe el desarrollo de una escala logarítmica diagramática de severidad para medir la enfermedad de la mancha negra en el chirimoyo. Los autores midieron el área total y enferma de 55 hojas con diferentes niveles de severidad y generaron una escala con 6 clases utilizando un programa computarizado. Validaron la escala con 17 y 4 evaluadores, mejorando la precisión y exactitud con entrenamiento. Concluyeron que la escala logarítmica facilita la medición de severidad en estudios epidemiológicos de
1. Revista Mexicana de Fitopatología
Sociedad Mexicana de Fitopatología, A.C.
guillermofuentes_davila@hotmail.com
ISSN (Versión impresa): 0185-3309
MÉXICO
2002
Alejandro Tovar Soto / Miguel Hernández Martínez / Jairo Cristóbal Alejo / Roberto
Romero Hijo / Gustavo Mora Aguilera
ESCALA LOGARÍTMICA DIAGRAMÁTICA DE SEVERIDAD DE LA MANCHA NEGRA
(COLLETOTRICHUM GLOEOSPORIOIDES PENZ.) EN CHIRIMOYO (ANNONA
CHERIMOLA MILL.)
Revista Mexicana de Fitopatología, enero-junio, año/vol. 20, número 001
Sociedad Mexicana de Fitopatología, A.C.
Ciudad Obregón, México
pp. 103-109
Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
Universidad Autónoma del Estado de México
http://redalyc.uaemex.mx
2. Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/
Escala Logarítmica Diagramática de Severidad de la Mancha
Negra (Colletotrichum gloeosporioides Penz.) en Chirimoyo
(Annona cherimola Mill.)
Alejandro Tovar-Soto, Instituto Politécnico Nacional, Escuela Nacional de Ciencias
Biológicas, Apdo. Postal 42086, México, D.F., CP. 11340, (becario COFAA); Miguel
Hernández-Martínez, INIFAP, Campo Experimental El Bajío, Apdo. Postal 112, Celaya,
Guanajuato, México CP38000; Jairo Cristóbal-Alejo, Instituto TecnológicoAgropecuario
(ITA) No. 2, Konkal, Yucatán, México CP 97345; Roberto Romero-Hijo, ITA No. 25,
Apdo. Postal 230, Ciudad Altamirano, Guerrero, México CP 40660; y Gustavo Mora-
Aguilera, Colegio de Postgraduados, Instituto de Fitosanidad, km 35.5 Carr. México-
Texcoco, Montecillo, Edo. de México CP 56230. Correspondencia: morag@colpos.colpos.mx
Resumen.
Tovar-Soto,A., Hernández-Martínez, M., Cristóbal-Alejo, J.,
Romero-Hijo, R. y Mora-Aguilera, G. 2002. Escala
logarítmica diagramática de severidad de la mancha negra
(Colletotrichum gloeosporioides Penz.) en chirimoyo
(Annona cherimola Mill.). Revista Mexicana de Fitopatología
20:103-109.
El objetivo de este trabajo fue elaborar mediante un
procedimiento computarizado una escala logarítmica
diagramática de severidad para el patosistema Annona
cherimola-Colletotrichum gloeosporioides con base en la
modificación de Horsfall-Barratt a la ley de Weber-Fechner.
Se seleccionaron 55 hojas dentro del rango de severidad
observado en condiciones de campo (0-75%). El área foliar
total y enferma de cada hoja se determinó con un integrador
de área foliar LICOR-300. La escala se generó con ayuda del
programa 2LOG ver. 1.0 para MS Windows, con el cual se
calculó el intervalo y punto medio de cada clase y una gráfica
linearizada de la misma. La escala logarítmica diagramática
se hizo seleccionando hojas cuya severidad representó los
puntos medios para cada una de las siguientes clases: 0 (0-0),
1 (0.01-3.2 ), 2 (3.2- 8.3), 3 (8.3- 19.7), 4 (19.7- 40.1), 5
(40.1- 64.5), 6 (64.5-75.0%). El sistema de medición se validó
realizando dos evaluaciones con 17 y 4 evaluadores,
respectivamente. Los resultados indicaron que el uso del
programa 2LOG facilitó la elaboración de la escala al
automatizar los cálculos logarítmicos; sin embargo, en la
primera evaluación no fue adecuada la precisión (r2
= 0.20-
0.70) y exactitud (b1
= 0.40-1.30), pero si la reproducibilidad.
En la segunda evaluación con personal capacitado, se
incrementó significativamente la precisión (r2
= 0.61-0.95) y
la exactitud (b1
= 0.72- 1.02), lo que indicó que se requiere de
capacitación y conocimiento de los síntomas para mejorar
estos parámetros. Se discuten las ventajas de este sistema de
medición y del programa 2LOG, desde el punto de vista
epidemiológico y práctico; así como, se hace la distinción
entre una escala logarítmica diagramática con respecto a una
escala y diagrama, ampliamente empleados en la
epidemiología.
Palabras clave adicionales: Sistema de medición,
epidemiología, 2LOG.
Abstract. The objective of the this work was to elaborate a
diagramatic logarithmic scale to assess black spot severity in
the pathosystem Annona cherimola-Colletotrichum
gloeosporioides using a computarised system based on the
Horsfall-Barratt modification to the Weber-Fechner law. Fifty
five leaves were selected based on the severity range (0-
75%) observed in the field. The total foliar area and the
diseased area per leaf was determinated with the leaf area
integrator LICOR-300. The logarithmic scale was generated
by using the program 2LOG ver. 1.0 for MS Windows; the
intervals and middle class values as well as a linearized
graphic of the scale were calculated. The diagramatic
logarithmic scale was constructed by selecting leaves
representing the middle value severity per each of the
following classes: 0 (0-0), 1 (0.01- 3.2 ), 2 (3.2- 8.3), 3 (8.3-
19.7), 4 (19.7- 40.1), 5 (40.1- 64.5), 6 (64.5- 75.0%). The
system was validated carrying out two evaluations with 17
and 4 evaluators, respectively. The results indicated that the
2LOG program facilitated the logarithmic calculations,
improving the elaboration process of the system; however, in
the first evaluation the precision (r2
= 0.20-0.70) and accuracy
(b1
= 0.40-1.30) were not acceptable, but the reproducibility
was adecuate. In the second evaluation with trained personnel,
the precision (r2
= 0.61-0.95) and accuracy (b1
= 0.72-1.02)
improved significantly, which suggests that training and
103
(Recibido: Enero 16, 2001 Aceptado: Marzo 19, 2001)
3. / Volumen 20, Número 1, 2002
knowledge of the symptoms are required to better evaluate
these parameters. The advantages of this assessment system
and those of 2LOG program are discussed from the practical
and epidemiological point of view. A clarification is made
about the diagramatic logarithmic scale concept versus scale
and diagram, widely used in epidemiology.
Additional keywords: Measurement system, epidemiology,
2LOG.
Entre las enfermedades que atacan al cultivo del chirimoyo
(Annona cherimola Mill.) destaca la mancha negra, causada
por el hongo Colletotrichum gloeosporioides, la cual produce
pérdidas aparentemente importantes debido a que los árboles
atacados sufren defoliación severa (Nava et al., 2000). El
ataque se manifiesta principalmente en hojas, la enfermedad
se caracteriza por la aparición de lesiones circulares de color
verde brillante, las cuales se tornan obscuras, llegando a
ocasionar la caída prematura de las hojas. En ramas jóvenes,
el hongo induce muerte descendente y puede presentarse la
formación de un cancro (Valdés, 1989). La medición de la
intensidad de una enfermedad (incidencia o severidad), es
un requisito indispensable en estudios epidemiológicos
básicos, como la caracterización cuantitativa de epidemias,
en estudios aplicativos de pronóstico, en la comparación de
diversas prácticas de manejo de enfermedades, así como para
determinar la importancia económica de las mismas por medio
de modelos de estimación de pérdidas (Campbell y Madden,
1990; Kranz, 1988). En el caso de la medición de una
enfermedad con base en severidad, constituye un problema
complejo ya que se pueden inducir errores graves de precisión,
exactitud y reproducibilidad, así como una menor eficiencia
con respecto a una medición con base en incidencia. En este
sentido, la mayor información que normalmente proporciona
una medición de severidad, puede tener un alto costo que
debe minimizarse, ya que éste no puede eliminarse totalmente.
Una forma de disminuir las inconveniencias indicadas, es
seleccionar un sistema de medición que permita aproximar
satisfactoriamente el valor de una medición estimada al valor
real del grado de una enfermedad. Para este fin, es necesario
considerar las limitaciones que tienen los diversos métodos
que se han empleado en la epidemiología (James, 1971; Van
Schoonhoven y Pastor, 1987; Cassanello et al., 1989;
Campbell y Madden, 1990). Existen diversos métodos
automatizados para medir la intensidad de una enfermedad
(sistemas remotos, uso de video, etc.); sin embargo, los
métodos visuales son ampliamente utilizados, debido a la
simpleza, sencillez y costo de los mismos (Van Schoonhoven
y Pastor, 1987; Jaraba et al., 1999). De estos métodos, el uso
de escalas es de los más comúnmente utilizados, a pesar de
que la gran mayoría son arbitrarias en cuanto al intervalo
seleccionado entre las diversas clases, que usualmente se
emplean para categorizar diferentes grados de intensidad de
una enfermedad. Adicionalmente, las escalas en general no
cuentan con representaciones fotográficas de la severidad
asociada a las diversas clases de forma tal que asistan a un
evaluador en la medición de una enfermedad. Esto hace que
el sistema de evaluación sea inexacto, impreciso y poco
reproducible durante su aplicación práctica. Una posible
opción para disminuir estas fuentes de error, es el uso de
escalas logarítmicas diagramáticas basadas en el principio
de Weber-Fechner, las que permiten establecer clases con
base en un sistema logarítmico que elimina la designación
arbitraria de clases o categorías de enfermedad. Por otra parte,
éstas incluyen una representación fotográfica para cada clase
o categoría de medición (Campbell y Madden, 1990; Jaraba
et al., 1999). Este tipo de sistema de medición tienen la ventaja
adicional de ser práctico y de fácil uso. Es conveniente aclarar,
que no todos los sistemas de medición con base en escalas
diagramáticas son logarítmicas, pudiendo ser
aproximadamente lineales (Van Schoonhoven y Pastor, 1987)
o totalmente arbitrarias (Shokes et al., 1987; Cassanello et
al., 1989; Hock et al., 1992). Aunque no existe consenso de
que un sistema de medición basado en intervalos de clase
logarítmicos superen aquéllos basados en intervalos no
logarítmicos (lineales o arbitrarios), si existen evidencias
experimentales de que en forma natural las evaluaciones
visuales son de alguna manera logarítmica (Large, 1966;
Sherwood et al., 1983). Por lo anterior, el objetivo de este
estudio fue elaborar una escala logarítmica diagramática de
severidad para el patosistema chirimoyo - mancha negra
(Annona cherimola - Colletotrichum gloeosporioides), con
el fin de asistir en futuros estudios epidemiológicos.
Metodológicamente, se aplicó un software, previamente
concevido en el laboratorio de Epidemiología del Instituto
de Fitosanidad del Colegio de Postgraduados cuyo fin fue
facilitar la elaboración de sistemas con base a intervalos
logarítmicos. Un reporte de este trabajo se presentó
preliminarmente (Hernández et al., 1999).
MATERIALES Y MÉTODOS
Colecta de Tejido y medición de severidad. Con base en
colectas de tejido foliar de chirimoyo realizadas por Nava et
al. (1998) en el estado de Michoacán, se seleccionaron 55
hojas de diferente tamaño y amplia diversidad en el grado de
severidad de la enfermedad. Las siguientes variables fueron
medidas 1) Área total para cada hoja (ATH), la cual se estimó
con un medidor de área marca LICOR-300. Debido a que las
hojas estaban disecadas, lo cual no permitió su uso directo,
se obtuvieron fotocopias Xerox en papel bond obtenidas
directamente de cada hoja las cuales fueron posteriormente
recortadas por su contorno. Cada hoja se midió tres veces
para verificar la medición. 2) Área enferma de cada hoja
correspondiente al total de las lesiones de la enfermedad
(AEH), estimada también con el medidor de área foliar.
Para este fin se dibujó con plumón fino negro sobre un acetato
tamaño carta las lesiones de la enfermedad. El contorno de la
hoja también se dibujó para posteriormente recortar el área
respectiva y facilitar las mediciones en el LICOR-300; de
este modo, el área transparente con respecto al área dibujada
104
4.
5. / Volumen 20, Número 1, 2002
mejor a los puntos medios de cada clase. Para disminuir el
efecto óptico del tamaño de hoja, éste se uniformizó mediante
reducción en fotocopia cuidando mantener el color original
del material.
Validación de la escala logarítmica diagramática. El
sistema de medición se validó realizando dos evaluaciones
en condiciones de laboratorio. La primera evaluación se
realizó con 17 evaluadores, los cuales evaluaron las 55 hojas
y la segunda evaluación con 4 evaluadores (incluidos en el
grupo original de los 17 evaluadores) con el objeto de evaluar
la precisión (r2
) y la exactitud (b1
), así como su
reproducibilidad; valores de r2
y b1
de 1.0 indican máxima
precisión y exactitud. Para este propósito se realizó un análisis
de regresión lineal simple con las mediciones estimadas
mediante la escala logarítmica diagramática impresa en color
en una hoja tamaño carta. Estos valores se correlacionaron
con los valores reales de severidad obtenidos con el integrador
de área foliar. Los cálculos se efectuaron con el programa
SAS ver. 6.10.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Medición de severidad. El área total, área enferma y la
severidad en % para cada una de las 55 hojas de chirimoyo
se muestran en Cuadro 1. La severidad estuvo en el rango de
“cero” hasta 71%, por lo que este valor se consideró como la
severidad máxima. En esta fase es importante la colecta de
material suficiente y con un rango amplio de severidad para
detectar la severidad máxima y poder garantizar la
elaboración de un sistema de medición que incluyera
representaciones fotográficas para cada una de las diferentes
clases y para una validación más adecuada del sistema de
medición. El uso del integrador de área foliar facilitó las
mediciones de severidad, así como el dibujo de las lesiones
sobre un acetato. Esta labor puede requerir una importante
inversión de tiempo en enfermedades que induzcan lesiones
muy pequeñas.
Definición del número de clases. La distribución de la
frecuencia de severidad de las 55 hojas fue aparentemente
de tipo normal simétrica con siete clases (incluyendo la clase
cero); la mayor frecuencia (21) la presentaron hojas con
severidad entre 8.32 a 19.78% (Fig. 1). El criterio de una
distribución de tipo normal no ha sido previamente explorado
en la epidemiología en este contexto; sin embargo, esta
aparente normalidad podría garantizar que la variable
obtenida con la aplicación del sistema de medición sea
considerada de tipo continua con las consiguientes ventajas
estadísticas. La selección del número de clases depende de
los objetivos aplicativos del sistema de medición y de la
capacidad discriminatoria entre clases conferida por la
combinación número de clases-severidad máxima. En general,
en estudios de caracterización temporal de epidemias, 5 a 7
clases podrían ser adecuadas, mientras que para estudios de
estimación de pérdidas de 7 a 10 clases podrían ser necesarias.
Una de las ventajas más importantes de 2LOG con respecto
a un sistema alternativo gráfico (Mora, G. Comunicación
Personal. CP Montecillo, México) es que el primero realiza
de manera rápida y práctica los cálculos logarítmicos para
diferentes números de clases. Esto permite una inspección
preliminar de la discriminación entre clases así como la
distribución de los rangos de severidad entre las mismas; p.e.
por el carácter logarítmico, 3 clases pueden representar
intervalos de severidad muy contrastantes y poco prácticos;
así, para este caso, con una severidad de 75% se obtuvieron
los intervalos: 0- 0, 0-31 y 31 a > 75%. Claramente no
satisfactorios para la mayoría de los estudios de tipo
epidemiológico.
Cálculo del límite inferior, punto medio y límite superior
de clase. El Cuadro 2 muestra para una severidad máxima de
75% y 7 clases la escala logarítmica respectiva. Cada clase
fue representada con el límite inferior, punto medio y límite
Cuadro 1. Área total de la hoja (ATH) (cm2
), área enferma de la hoja (AEH) y porcentaje de severidad (S) por hoja (NH) de
chirimoyo (Annona cherimola).
NH ATHz
AEH S (%) NH ATH AEH S (%) NH ATH AEH S (%) NH ATH AEH S (%)
1 142.10 22.29 15.68 15 93.02 5.28 5.67 29 64.86 11.50 17.73 43 90.45 13.53 14.95
2 139.77 3.85 2.75 16 78.59 2.80 3.56 30 19.66 4.86 24.72 44 76.92 8.36 10.86
3 42.22 1.30 3.07 17 68.28 7.42 10.86 31 61.69 5.38 8.72 45 69.50 7.80 11.22
4 30.10 1.97 6.54 18 46.33 0.90 1.94 32 108.70 16.83 15.48 46 65.92 33.30 50.51
5 15.89 2.79 17.55 19 42.59 1.30 3.05 33 93.44 26.49 28.34 47 62.97 18.60 29.53
6 71.34 4.86 6.81 20 34.88 1.64 4.70 34 85.25 32.75 38.41 48 51.69 8.50 16.44
7 61.87 5.41 8.74 21 63.78 6.11 9.57 35 82.51 25.93 31.42 49 43.22 2.68 6.20
8 62.60 2.08 3.32 22 59.48 0.80 1.34 36 70.33 18.40 26.16 50 42.76 4.09 9.56
9 61.18 3.44 5.62 23 56.74 5.80 10.22 37 59.24 42.12 71.10 51 34.68 11.47 33.07
10 39.67 1.81 4.56 24 56.09 3.80 6.77 38 50.35 4.76 9.45 52 30.31 10.19 33.61
11 35.39 4.55 12.85 25 53.41 1.55 2.90 39 48.60 8.90 18.31 53 31.26 0.0 0.0
12 135.18 33.26 24.60 26 28.54 6.60 23.12 40 35.33 16.20 45.85 54 29.71 0.0 0.0
13 131.32 11.03 8.39 27 126.04 13.54 10.74 41 30.41 4.45 14.63 55 24.72 0.0 0.0
14 87.96 1.40 8.39 28 82.03 2.51 3.51 42 107.97 17.40 16.11
z
ATH yAEH se midieron con un estimador de área LICOR-300. S = (AEH/ATH) 100.
106
6.
7. / Volumen 20, Número 1, 2002
sobrestimar o subestimar la intensidad de enfermedad (Mora,
G., datos no publicados). La escala logarítmica diagramática
propuesta en el presente trabajo puede ofrecer mayores
ventajas que la empleada por Nava et al. (1998) para evaluar
la severidad de la mancha negra del chirimoyo, ya que él
empleó una escala arbitraria diagramática (no logarítmica)
basada en el porcentaje de área foliar dañada con siete clases
y un 100% de severidad, asignándole a cada hoja colectada
una categoría, mediante comparación con un diagrama que
representan las clases de 0 a 6. Aunque es necesario validar
en la práctica ambos sistemas de medición para estimar la
precisión, exactitud y reproducibilidad, las asunciones
epidemiológicas consideradas sugieren que el sistema
propuesto es más completo. Por ejemplo, en este sistema la
clase 3 tuvo la mayor frecuencia con severidades en el rango
de 8.3-19.8%, mientras que en el sistema propuesto por Nava
et al. (1998), este rango de severidad estaría incluido en la
clase 2 y 3 lo que sugiere un sistema normal asimétrico cuyas
implicaciones en el análisis temporal de epidemias pueden
ser sustantivas. Por otra parte, una escala debe tener
suficientes clases, para proporcionar una resolución adecuada
para diferenciar grados de severidad. Esta debe incluir el
rango de severidad de la enfermedad y estar acorde a la Ley
de Weber-Fechner (Campbell y Madden, 1990), quienes
mencionan que “La agudeza visual es inversamente
proporcional al logaritmo del estímulo”. Si hay pocas clases
(< 5) se reduce la resolución en la evaluación de la severidad
y afecta la correcta caracterización de la forma de la curva
de una epidemia y consecuentemente en la correcta selección
del modelo matemático para la estimación de parámetros
epidemiológicos. Si hay muchas clases (> 10), ésta se hace
confusa e impráctica en su aplicación. El principio logarítmico
del estímulo visual se ha documentado ampliamente en la
literatura (Large, 1966; Sherwood et al., 1983; Campbel y
Madden, 1990) aunque ha tenido poco uso, principalmente
por el desconocimiento de las implicaciones epidemiológicas
del mismo y las inconveniencias de los cálculos logarítmicos.
Este trabajo intenta subsanar estos dos aspectos a través del
uso del programa 2LOG, una herramienta sencilla y novel en
la epidemiología. En la literatura epidemiológica se emplean
los términos “escala” y “diagramática” para describir sistemas
de medición (Campbel y Madden, 1990). En este trabajo y
otros previos (Jaraba et al., 1999;Avila-Quezada et al., 2001)
se ha propuesto el término “escala logarítmica diagramática”
para referirse a una escala de medición de intensidad de
enfermedad que integra dos atributos: a) tener una dimensión
logarítmica, y b) tener una representación pictórica. Las
ventajas de un sistema de medición con estos atributos es
que pueden mejorar la exactitud, precisión y reproducibilidad,
eficiencia y las asunciones numéricas requeridas para un
análisis cuantitativo.
Validación de la escala logarítmica diagramática. En el
Cuadro 3 se muestran los resultados de las dos evaluaciones
independientes. La primera evaluación de las 55 hojas por
17 evaluadores indicó que es necesario capacitar sobre el
uso de la escala logarítmica diagramática y conocer el
patosistema a evaluar ya que la precisión (r2
) en esta primera
medición fluctuó de 0.20 a 0.70 y la exactitud (b1
) de 0.40 a
1.30. Esto se evidenció al hacer la segunda medición con 4
evaluadores que previamente participaron en la primera
medición. En este caso, la precisión se incrementó (r2
= 0.61-
0.95) significativamente al igual que la exactitud (b1
= 0.72 -
1.02), lo cual indica que el conocimiento sintomatológico de
la enfermedad y familiaridad del sistema de medición puede
ser fundamental. Similares conclusiones obtuvieron Jaraba y
colaboradores (1999). Sin embargo, Avila-Quezada et al.
(2001) encontraron valores adecuados de precisión (r2
= 0.80-
0.90) y exactitud (b1
= 0.90-1.18) en la evaluación de
antracnosis en frutos de aguacate (Persea americana)
efectuada sin previo entrenamiento. Esto sugiere que las
características del patosistema y/o del sistema de medición
también pueden influir en los resultados obtenidos. En éste y
previos trabajos (Jaraba et al., 1999; Avila-Quezada et al.,
2001) ha sido evidente que una escala logarítmica
diagramática puede garantizar la reproducibilidad pero no
necesariamente la exactitud y precisión. A través de la
validación se pueden detectar niveles no adecuados de
exactitud y precisión (Avila-Quezada, G.D., comunicación
personal). Si este es el caso, se debe rehacer la escala
logarítmica diagramática tomando en consideración los
diversos aspectos discutidos en este trabajo como rango de
severidad, número de clases, tamaño y forma del tejido vegetal
y de lesiones evaluadas. El programa 2LOG y el sistema de
medición (Fig. 3) se ponen a disposición por parte de los
autores previa solicitud y envio de un disco compacto para
escritura y un sobre con la dirección postal respectiva.
Agradecimientos. Los autores agradecen de manera muy
108
Cuadro 3. Coeficientes de correlación (r2
) y parámetros de
tasa (b1
) obtenidos en dos evaluaciones de 55 hojas de
chirimoyo (Annona cherimola) con síntomas de mancha negra
(Colletotrichum gloeosporioides) efectuadas por dos grupos
de evaluadores mediante una escala logarítmica diagramática.
Evaluador 1ª Evaluaciónz
2ª Evaluación
r2
b1
r2
b1
1 0.64 1.20 0.72 0.69
2 0.57 0.69 0.75 0.75
3 0.42 1.00 0.59 0.80
4 0.61 0.72 0.9 1.02
5 al 17 0.20 - 0.70 0.40-1.30 ---- ----
z
r2
es un estimador de precisión y b1
es un estimador de
exactitud, de un modelo de regresión lineal simple entre
severidad estimada por el evaluador y la severidad real
estimada con el LICOR-300.
8. Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/
especial a Cristian Nava-Díaz, quien hizo la colecta del
material vegetal y a quienes participaron en las evaluaciones
(estudiantes del curso FIT-612 Epidemiología del Colegio
de Postgraduados, Montecillo, Estado de México).
LITERATURA CITADA
Ávila-Quezada, G., Mora-Aguilera, G. y Teliz-Ortiz, D. 2001.
Sistemas de medición de roña y antracnosis en frutos de
aguacate Persea americana. Memorias XXXVI Congreso
Nacional de Entomología- XXVII Congreso Nacional de
la Sociedad Mexicana de Fitopatología. Queretaro,
Querétaro, México. p. 105.
Campbell, C.L., and Madden, L.V. 1990. Introduction to Plant
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Cassanello, M.E., Franco, J. y Mendoza, R. 1989. Escalas
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coliflor. Fitopatología 24:58-64.
Hernández-Martínez, M., Tovar-SotoA., Cristóbal-Alejo, J.,
Romero-Hijo, R. y Mora-Aguilera, G. 1999. Escala
diagramatizada de severidad para el patosistema chirimoyo
(Annona cherimola)-mancha negra (Colletotrichum
gloeosporioides). Memorias del X Congreso
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