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Fitosanidad
ISSN: 1562-3009
nhernandez@inisav.cu
Instituto de Investigaciones de Sanidad
Vegetal
Cuba
Carmenate, Hanoy; Botta, Eleazar
Reseña de "VARROASIS: PELIGROSA ENFERMEDAD DE LA ABEJA MELÍFERA (II).
DIAGNÓSTICO Y CONTROL"
Fitosanidad, vol. 8, núm. 2, junio, 2004, pp. 47-55
Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal
La Habana, Cuba
Disponible en: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=209117836013
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Proyecto académico sin fines de lucro, desarrollado bajo la iniciativa de acceso abierto
fitosanidad/47
FITOSANIDAD vol. 8, no. 2, junio 2004
VARROASIS: PELIGROSA ENFERMEDAD DE LA ABEJA
MELÍFERA (II). DIAGNÓSTICO Y CONTROL
Hanoy Carmenate y Eleazar Botta
Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal. Calle 110 no. 514 e/ 5a. B y 5a. F, Playa, Ciudad
de La Habana, CP 11600
1. Introducción
La diseminación del ácaro ectoparásito Varroa jacobsoni
Oud. en las abejas del mundo entero provocó el inicio
de varios programas de investigación. La mayoría de
ellos se enfocaron hacia aspectos de lucha donde ex-
ploraron el uso de acaricidas sintéticos y de productos
alternativos como los aceites esenciales.
Dado que la varroasis es uno de los principales proble-
mas en la apicultura a nivel mundial, que requiere de
toda la atención para su control, se quieren reflejar en
este trabajo varios aspectos que contribuirían a facili-
tar su diagnóstico y control en el colmenar.
2. Monitoreo y detección
La contaminación de la colmena fue dividida por
Zajariev (1977) en tres etapas:
a) Se caracteriza por la aparición de un número limita-
do de ácaros, sin efecto evidente en el desarrollo de la
colonia de abejas.
b) Se produce el aumento del número de ácaros y la
disminución de la colonia.
c) La contaminación es ya muy intensa. En cada abeja
se notan de seis a ocho ácaros y las abejas abandonan
la colmena.
Este autor es de la opinión que es posible luchar con
éxito contra la enfermedad solo durante las dos prime-
ras etapas. Por esta razón la obtención de un método
de diagnóstico precoz sería un arma insustituible para
el control y así limitar los daños causados por la pro-
pagación, de ahí que se hayan realizado ensayos de
diferentes métodos con los que se han recogido resul-
tados más o menos satisfactorios.
El diagnóstico se basa en síntomas clínicos y cambios
morfológicos en la abeja, además de la identificación
del parásito en las colmenas. Se realiza tanto en el col-
menar como en el laboratorio (Fig.).
En la colmena se examina el aspecto general de las co-
lonias y de las celdas de cría con el objetivo de detectar
la presencia de cualquier alteración. En caso de que la
infestación no se haya extendido mucho será necesario
realizar exámenes adicionales. Hay que prestar espe-
cial atención a la observación microscópica de las cel-
das de cría. Para esto se debe tomar, con una pinza,
una muestra de proninfas y ninfas que permita com-
probar si tienen algún ectoparásito en el cuerpo. El con-
traste de color entre este y el huésped facilitará su de-
tección. Cuando el ataque es muy intenso se pueden
ver los ácaros a simple vista sobre las abejas y en dis-
tintas partes de la colmena.
La presencia de los parásitos permite establecer un diag-
nóstico exacto, pero su ausencia no excluye la infesta-
ción. En este caso se recurre a los estudios físico–quí-
micos. El análisis físico consiste en recoger las abejas
muertas e introducirlas en un recipiente con agua ca-
liente a más de 60o
C. Se tapa, se agita dos o tres veces
y se observa a los diez minutos. El agua caliente hace
que los ácaros se desprendan de las abejas y caigan al
fondo del recipiente donde se les puede ver fácilmente.
La prueba química consiste en la aplicación de un tra-
tamiento con una sustancia químicamente activa con-
tra la varroasis, después de cubrir el fondo de la colme-
na con papel blanco. El producto químico suele
administrarse por la tarde, y al día siguiente se retira el
papel para examinar los resultados. La eficacia de este
método es de ciento por ciento.
Para el diagnóstico en el laboratorio se utilizan
aproximadamente cien abejas y muestras del panal de
cría (3 cm x 15 cm), o aproximadamente cien celdas
determinadas en forma de cruz sobre la cara del panal,
preferiblemente de zánganos. Las abejas se extienden
sobre papel blanco para realizar un primer examen
macroscópico seguido de otro, microscópico también,
donde se evalúan las lesiones anatomopatológicas cau-
sadas por las varroas. Posteriormente se introducen es-
tas abejas en un recipiente de vidrio, se añade agua a
100o
C y se agita, lo que permite el desprendimiento y
caída de los ácaros. A los diez minutos se extraen las
abejas y se examinan cuidadosamente. Para cuantifi-
Reseña
Carmenate y Botta
48/fitosanidad
car el porcentaje de infestación se determina el número
de ácaros presentes, el número de abejas en la muestra
y dividir el número de ácaros encontrados por el nú-
mero de abejas adultas y se multiplica por cien.
Diagnóstico
Análisis en la
colmena
Pruebas
físico-químicas
Observaciones
macro y
microscópicas
Examen
de los
panales
Análisis en el
laboratorio
Examen de
las abejas
Análisis
anatomo-
patológico
Examen clínico
Observación
de la
actividad de
las colonias
Observación de la
aparición de abejas
muertas en las
colmenas
Observación de las ninfas y
proninfas y del interior de
las celdas
Detección del ectoparásito en
el cuerpo de las abejas
Al panal se le desoperculan las celdas con ayuda de un
objeto cortante (puede ser un bisturí, aguja, etc.), y se
observa detenidamente. Se extraen las ninfas y se exa-
minan, al igual que el interior de las celdas, con ayuda
de una luz, a fin de detectar los ectoparásitos. Final-
mente se sacuden con fuerza los panales sobre una su-
perficie blanca para tratar de desprender algún ácaro
que se encuentre adherido al fondo y en sus paredes.
Para cuantificar el porcentaje de infestación se deter-
mina el número de celdas examinadas (totales), el nú-
mero de celdas con ácaros (parasitadas) y dividir el
número de celdas parasitadas por el número de celdas
totales y multiplicarlo por cien.
Para obtener una mejor referencia sobre el grado de
infestación, es conveniente realizar tanto el muestreo
sobre las celdas de cría como sobre las abejas adultas
para cada colmena elegida. Así se tendrá una idea más
certera sobre la proporción de parásitos presentes en el
apiario [Popa, 1982; Peldoza, 1994; Vandame, 2000;
Sanidad Apícola, 2002].
Chihu-Amparan et al. (1992) y Cornejo (1993) obtu-
vieron muy buenos resultados en el diagnóstico de la
enfermedad en abejas adultas a partir del método de
agitación. Colocaron entre cien y doscientas abejas den-
tro de un frasco y sustituyeron el agua a 100o
C por una
solución jabonosa. Después de unos minutos de agita-
ción manual se pudo contar, en el fondo, el número de
varroas desprendidas.
En general los autores consultados coinciden en que
estos métodos de diagnóstico son efectivos, no obstan-
te la sustitución del agua caliente, como se vio en el
caso anterior. Incluso Webster y Callaway (1992) re-
comiendan el empleo de aceite vegetal, dado el caso
que se quiera detectar una baja infestación. Esta susti-
tución es de veinticinco a veintinueve veces más sensi-
tiva que la comúnmente usada (pruebas con rollos de
éter), además de ser más fácil y menos costosa que la
prueba de cintas de fluvalinato. El uso de zánganos
emergentes en lugar de obreras podría mejorar aún más
la sensibilidad de la prueba.
Peldoza (1994) recomienda colocar las abejas en un
juego de tamices para luego someterlas a un chorro de
agua a presión. En el primer tamiz quedarán retenidas
las abejas y en el segundo los ácaros.
Esquema: Diagnóstico de la varroasis
fitosanidad/49
Varroasis: peligrosa enfermedad...
Ellis y Baxendale (1992) probaron como métodos de
diagnóstico y muestreo el uso de cintas impregnadas
de éter, pedazos de zánganos, humo de tabaco, apistán
(fluvalinato), ácido fórmico y exámenes de los dese-
chos. La muestra de apistán fue significativamente me-
jor que todos los demás métodos. Puede además ser
muy usada la muestra de ácido fórmico, pero este no
causa una caída rápida de las varroas, por lo que no
sería posible contarlas hasta pasadas veinticuatro ho-
ras de aplicado el tratamiento.
Calatayud y Verdu (1993) encontraron una correla-
ción altamente positiva entre el número de ácaros re-
cogidos en los desechos de las colmenas, en distintos
períodos, y el tamaño final de la población. Tomando
como base esta correlación, es posible utilizar la canti-
dad de desechos de una colmena para predeterminar el
grado de infestación. Contar los ectoparásitos que caen
durante dos meses, seguido de un tratamiento con
acaricida, puede ser un método útil para estimar la pro-
porción del crecimiento de V. jacobsoni en colonias de
Apis mellifera L.
3. Medidas de lucha
3.1. Métodos físicos y mecánicos
Ramírez (1989) ha planteado que el ácaro varroa se-
grega por sus ventosas una sustancia que forma una
película delgada, la cual actúa como un adhesivo para
fijarse a los cepillos de las abejas. Entonces sería lógico
pensar que cualquier polvo fino aplicado sobre la abe-
ja parasitada, o en la parte superior de los panales, se
acumulará en las ventosas del ectoparásito provocán-
dole una pérdida de la estabilidad y por consiguiente
la caída hacia el fondo de la colmena. El ácaro caerá
incluso, si solo un par de patas entrara en contacto con
el polvo. Con este fin se ensayaron varias sustancias
(talco, glucosa, polen seco y triturado, hojas de
Casuarina (Casuarina spp.), Eucalipto (Eucalyptus spp.)
y Mate (Ilex paraguayensis Lambert), secadas y pulveri-
zadas, sustitutos de polen, ceniza, cal harina, leche en
polvo y celulosa) y el grado de eficacia de todas superó
el 85%. Se recomendó el empleo de 50 cm3
de polvo al
final del verano o al inicio del otoño, cuando hay me-
nos cría en la colmena. Son necesarios seis tratamien-
tos a intervalos de cuatro a siete días para disminuir y
aun para eliminar completamente la infestación.
Chiesa [citado por Keith, 1998] logró 96,8% de con-
trol de la plaga al espolvorear polvo de timol, cuatro
veces en un intervalo de dos días, en la parte superior
de los bastidores. Uno de los resultados de este trabajo
es el acaricida Apilife var. de Chemical LAIF, el cual
está compuesto de tabletas de vermiculita porosa im-
pregnada con una mezcla de timol (76%), eucalipto
(16,4%), mentol (3,8%) y alcanfor (3,8%). Tales ta-
bletas se colocan en la parte superior de los panales de
cría, preferiblemente con una rejilla de metal que las
separe de las abejas para evitar que la coman. Después
de tres o cuatro semanas se reemplazan por tabletas
frescas.
Blanco (1999) recomendó el espolvoreo entre los bas-
tidores de cría de 50 cc de una mezcla de glucosa, agu-
jas de pino macho y ceniza, a razón de siete veces en
intervalos de cuatro días.
Nakano en 1973 y Grobov en 1977 [citados por Popa,
1982] proponen entre las medidas de lucha física man-
tener a las abejas infestadas a una temperatura de 41o
C
durante cinco minutos en una cámara termostática. El
autor también cita la variación realizada al método
por Smirnov en 1979, al mantener a las abejas de
doce a quince minutos a temperaturas de 46 y 48o
C.
Estos métodos no tienen riesgo de contaminación, pero
son poco prácticos y muy laboriosos, razón que expli-
ca el porqué no se ha extendido su aplicación.
Mobus y Bruyn (1993) plantearon que cuando los
ácaros fueron experimentalmente expuestos a gradientes
de temperaturas prefirieron el rango normal presente
dentro de la nidada de crianza (32-35o
C). Cuando una
opción libre era dada, raramente entraron a las zonas
de temperaturas superiores a los 38°C, y murieron cuan-
do se les sometió a más de 42o
C. Por otro lado, estos
autores experimentaron la exposición de abejas adul-
tas sin cría, como un enjambre natural, a temperaturas
de hasta 48o
C durante diversos períodos, y lograron
eliminar los parásitos; sin embargo, las abejas no tole-
ran tales tratamientos de calor y tienden a bloquear las
pantallas de las jaulas. Incluso si el enjambre es grande
y la ventilación se vuelve insuficiente pueden llegar a
sofocarse. En este sentido los autores concluyen que
cualquier tratamiento de calor debe ser aplicado por
medio de una corriente de aire inducida, controlada
termostáticamente, en una jaula de pantallas de tama-
ño adecuado. El empleo de una pequeña porción de
aceite oloroso (thymol o similar) disparará el compor-
tamiento de limpieza en las abejas y ayudará a romper
el enjambre para lograr una penetración más rápida y
homogénea del calor. Finalmente experimentaron la
exposición de los bastidores de cría sellados, sin abejas
adheridas, a las altas temperaturas (40o
C durante doce
horas o 44-45o
C durante cuatro o cinco horas), y lo-
graron un ciento por ciento de mortalidad en todos los
estadios ninfales de la varroa, y 80% para los ácaros
madre. Las etapas tempranas de las crías de abejas se-
lladas fueron ligeramente más sensibles a las tempera-
turas elevadas, pero las pérdidas totales no rebasaron
el límite del 5%.
Después de diez años de estudio, Engels y Rosenkraus
(1992) concluyeron que el uso de las altas temperatu-
ras (superiores a los 38o
C) para controlar a V. jacobsoni
solo es factible si se extraen los panales de nidadas de
las colmenas. La hipertermia se aplicará de abril a mayo,
época que coincide con el pico de cría sellada en la
colonia. En el transcurso de las dos semanas siguientes
Carmenate y Botta
50/fitosanidad
los ácaros caerán de los panales y morirán. Cualquier
efecto adverso que ocurra no será serio, y la duración
de emergencia de las abejas no se reducirá.
3.2. Lucha química
Se ha recomendado el uso de los siguientes productos quí-
micos a pesar de sus contraindicaciones [SENASA, 2002]:
Ingrediente activo Presentación Modo de acciónApistán
Fluvalinato 10,0% Tiras plásticas Liberación lenta
por contacto
Instrucciones: Colocar dos tiras por colmena entre los cuadros de cría. Dejarlas
actuar seis a ocho semanas. Colocarlas luego de la última cosecha o previo al
primer flujo de néctar. Retirarlas, envolverlas y eliminarlas
Ingrediente activo Presentación Modo de acciónFolbex
Bromopropilato 370
mg/tira
Tiras fumígenas Humo por
contacto
Instrucciones: Tratar todas las colmenas al mismo tiempo. Solo cuando no se haya
formado el racimo invernal y que en lo posible no haya cría, aplicar cuatro veces
una tira de Folbex con intervalos de cuatro días. Colocar las tiras y encenderlas
sin producción de llama. Tapar herméticamente la colmena durante sesenta
minutos. Asegurarse que haya alimento en el interior de la colmena y que la
temperatura exterior no sea menor de 10ºC
Ingrediente activo Presentación Modo de acciónApitol
Cimiazol 17,5% Granos solubles en
agua
Sistémico
Instrucciones: Presenta dos formas opcionales de aplicación: mezclado en el jarabe o
rociado sobre los marcos
1. Por colmena se mezclan 2-3 g del producto (1-2 sobres) en tres cuartos litros de
jarabe. Basta una sola aplicación
2. Por colmena, se disuelven 1,5 g en 75 mL de agua. Se rocía la mezcla sobre los
cabezales de la cámara de cría. Se realizan dos aplicaciones con un intervalo de
siete días. Ambas soluciones deben aplicarse inmediatamente después de
preparadas
Ingrediente activo Presentación Modo de acciónBeevar
Ácido fórmico 10% Bandejas plásticas
con ácido fórmico
en una matriz de
gel
Evaporación y
contacto
Instrucciones: Las bandejas deben cortarse con una tijera por la línea de puntos
indicada de acuerdo con la temperatura ambiente (existe una bandeja para
temperaturas menores de 25ºC y otra para mayores de 25ºC). Abrir las bandejas
únicamente antes de usarlas. Colocarla sobre los marcos de la cámara de cría y
dejarla actuar durante 15 días. Repetir una vez más la operación. Es importante
mantener la colmena ventilada, pues el producto, en temperaturas mayores de
30ºC, resulta tóxico para la cría abierta
fitosanidad/51
Varroasis: peligrosa enfermedad...
Ingrediente activo Presentación Modo de acciónColmesán
Sol
Amitraz 2,05 g % Solución Gasificado
Instrucciones: Presenta dos formas de aplicación: de acción inmediata y de acción
prolongada
1. Llenar el recipiente plástico del gasificador con la solución, encender el
quemador y llenar de humo la serpentina. Cuando la temperatura de la solución
sea la adecuada, el humo saldrá blanco y denso. En este momento se inyecta una
o dos bombeadas. Repetir el tratamiento a los siete días
2. Echar 10 cc de la solución en un recipiente y colocarlo sobre los cabezales de la
cámara de cría. Por la bioventilación producida por las abejas, el producto se
liberará lentamente en un lapso de ocho a doce días
Ingrediente activo Presentación Modo de acciónColmesán
Ahum
Amitraz 1,25 g % Solución Ahumado
Instrucciones: Se deben rociar 50 cc de la solución dentro del ahumador sin dejar
de accionar. Cuando comienza a aparecer humo blanco y denso, se inyectan seis
bocanadas por alza. No son necesarias más de quince. Se puede repetir el
procedimiento dos veces con un intervalo de cinco o seis días. Es preferible
realizar el tratamiento cuando la colmena presenta la mayor cantidad de abejas
(primeras o últimas horas del día). No es necesario tapar las piqueras
La efectividad de estos productos en el control de la
varroasis ha sido demostrada por varios investigado-
res. Infantidis et al. (1989) obtuvieron un porcentaje
de ácaros muertos que oscilaba entre 76 y 91% con un
primer tratamiento de solución acuosa de malathion a
5 ppm. Tres días después realizaron una segunda apli-
cación y se alcanzó un 99% de varroas muertas.
Vesely (1993) trató un total de 279 colonias de A. me-
lifera infestadas por V. jacobsoni, con tiras de piretroide
sintético acrinathrin en una formulación de 15% de i.a.
En cada caja se colocaron dos tiras suspendidas entre
los bastidores de cría por veinticuatro días. Finalmente
obtuvo un 98% de ácaros muertos.
Bajo condiciones experimentales Ferrer et al. (1995)
redujeron la infestación en abejas adultas y en crías
selladas prácticamente a cero a partir del uso de apistán
y bayvarol, con efectividades similares para los dos pro-
ductos; sin embargo, los problemas de resistencia del
ácaro al fluvalinato y la flumetrina, así como los resi-
duos en la miel y en la cera, han incitado a los
apicultores a buscar otros medios de control.
Blanco (1999) probó el uso de la nicotina en disolu-
ción al 50%, y de la rotenona en disolución de 50 cc.
Para el primero se mojaron tablillas contrachapadas
por espacio de doce horas y se introdujeron en la col-
mena, se realizaron seis tratamientos a intervalos de
cuatro días. La rotenona fue disuelta en 1 L de agua.
Se rociaron las abejas a razón de 100 cc, a intervalos
de cuatro días, ocho veces. En ambos casos los resulta-
dos fueron satisfactorios.
El ácido fórmico, definido por Ritter (1993) como «quí-
mico suave», fue probado por Calis et al. (1993) para
el control de esta parasitosis. El porcentaje de ácaros
caídos en los fondos de las colonias sin celdas de cría
tratadas fue de 73,5-80,6%.
Reyes (1998) hace referencia a los trabajos desarrolla-
dos por Le Tu Long acerca de la influencia de la con-
centración, temperatura y duración de la aplicación de
ácido fórmico sobre la mortalidad del ácaro bajo con-
diciones controladas. De este trabajo se obtuvo que
una concentración doble del ácido provocó una baja
de 50% en la supervivencia del ácaro. Con concentra-
ciones bajas (1%) eliminaron hasta un 50% de varroas
después de un período de exposición de ocho horas a
30°C. Al aumentar la temperatura a 100°C se
incrementó la toxicidad del ácido fórmico, lo que dis-
minuyó la tasa de sobrevivencia del ectoparásito hasta
un 40%.
Higes et al. (1996) proponen como posible método de
control integral de la varroa establecer la cría dirigida
de zánganos, seguida de la aplicación de ácido láctico
como acaricida. La eficacia obtenida fue de un 92,6%,
por lo que podría considerarse como una opción váli-
da para el control de la parasitosis, siempre que no
Carmenate y Botta
52/fitosanidad
sean explotaciones de gran tamaño (más de 50 colme-
nas), dado el gran número de manipulaciones que pre-
cisa. Estos resultados concuerdan con lo obtenido por
Kraus en 1990 al utilizar el mismo producto. La ac-
ción del ácido láctico como acaricida puede resultar
lenta; pero estos autores han comprobado por qué no
produce residuos en la miel. De tal manera su aplica-
ción, en conjunto con los métodos de trampeo del áca-
ro, puede ser una alternativa eficaz.
El uso de aceites «naturales» derivados de plantas con-
tra los ácaros está bien fundamentado. Se plantea que
estos materiales destruyen la cría de la varroa, además
de matar adultos en algunos casos. En pruebas preli-
minares varias colonias infestadas fueron expuestas
durante seis semanas (después del flujo de miel) a una
de tres diferentes mezclas que contenían: thymol (74-
79%), aceite de eucalipto (16-17%) y mentol y/o
camphor (3,7-4%). Entre un 74 y un 92% de los pará-
sitos murieron; en cambio la mortalidad en controles
no tratados fue de un 10%. La mezcla sin camphor, el
cual es riesgoso para la salud humana, resultó prome-
tedora en el control de la varroasis [Steen, 1992]. Una
solución de eucaliptol al 10% provocó que los ácaros
abandonaran el cuerpo de sus abejas hospederas. Una
parte de esta población murió, aunque la eficacia de
este control fue poco satisfactoria [Karachon, 1996].
Heinsohn y Macarena (1996) evaluaron en un experi-
mento los efectos de los aceites esenciales extraídos de
Lavandula officnalis Chaix. (lavanda) y Laurelia
Sempervirens (Ruiz & Pav.) Tul. (laurel) sobre el
ectoparásito. Con ambos se alcanzó un ciento por cien-
to de desprendimiento de los ácaros, pero la mortali-
dad fue baja (41,67% con el aceite de lavanda y 35%
con el aceite de laurel). Estos tratamientos produjeron
una modificación en la actividad circadiana normal de
las abejas al reducir el número de estos insectos en
movimiento rápido y aumentar las que se encontraban
en reposo.
Kraus (1990) observó que el olor del aparato picador
de la abeja, dada la presencia del 1-octanol –la feromona
cuantitativamente más importante de A. mellifera– pro-
vocó cierto efecto de repelencia tanto en los receptores
del olfato como en los quimiotácticos.
3.3. Métodos biológicos y biotecnológicos
Cadoret (1992), Mobus y Bruyn (1993) y Llorente et
al. (1995) proponen un método que explota la necesi-
dad que tienen los ácaros de reproducirse en las celdas
selladas de cría. Se utilizan excluidores para que la rei-
na se limite a poner sus huevos en un solo panal, al
cual se precipitan todas las hembras fértiles de varroa
para depositar sus huevos. Si se trasladan periódica-
mente los excluidores de reinas de un panal a otro, el
número total del parásito en una colonia puede dismi-
nuir notablemente.
La varroa invade las celdas de cría de zánganos doce
veces más frecuentemente que la cría de obreras. Esta
razón justifica el método de trampeo de ácaros con la
cría de zánganos en colonias normales, aunque siem-
pre se corre el riesgo de que algún ácaro se escape e
invada otras celdas ubicadas en otros bastidores. En
todo caso este es más efectivo cuando se aplica duran-
te períodos en que no hay cría presente en la colonia.
Reyes (1998) planteó que bajo estas condiciones úni-
camente 462 celdas de zánganos son necesarias para
atrapar hasta un 95% de los ácaros de una colonia
compuesta de 1 kg de abejas. Este autor hace referen-
cia a los trabajos realizados por los doctores J. Schmidt-
Bailey, S. Fuchs y R. Büchler, quienes desarrollaron un
método de trampeo donde se les retiró a 17 colonias
de abejas cárnicas las cámaras de crías junto con las
reinas, y se les introdujo una celdilla real madura. Una
vez emergida la cría se colocó en cada colonia un bas-
tidor trampa (B/T–bastidor con cera estampada y cons-
truida solo con celdillas para cría de zánganos) con
huevecillos de dos días de edad. Después de operculados
se extrajeron estos B/T y se observó la invasión de las
varroas. A cinco de estas colonias se les introdujo otro
B/T. Finalmente, después de la extracción de todos los
B/T, se realizó un tratamiento con bayvarol a todas las
colonias para evaluar la población residual del parási-
to existente y determinar el porcentaje de efectividad
del método de trampeo.
Como resultado se obtuvo que en las colmenas con
una población de 3,0 ± 0,3 kg de abejas, el primer
tratamiento con B/T eliminó hasta un 88 ± 7% de los
ácaros; y con el segundo tratamiento lograron nueva-
mente un 88 ± 11% de las varroas restantes, por lo
que la combinación de los dos tratamientos resultó en
un 98 ± 2% de efectividad.
A seis de los núcleos temporales formados por las cá-
maras de cría y las reinas, extraídos de las colonias en
experimentación y mantenidos a una distancia de va-
rios metros, se les incorporaron B/T con larvas de zán-
ganos de cinco días de edad. En estos núcleos, con una
población de 0,8 ± 2 kg de abejas, se eliminó un 90 ±
4% de los parásitos.
Estos resultados demostraron que la efectividad del
trampeo no depende del número de celdas de cría de
zánganos (en este experimento se tomó un rango de
100 a 900 celdas por kilogramo de abejas), sino que
está muy influido por la extensión del período de expo-
sición en el tiempo lograda con el uso de dos B/T suce-
sivamente.
Mikityuk y Korzhova (1981) plantearon que dosis ele-
vadas de productos fabricados a partir de las endo y
exotoxinas del Bacillus thuringiensis Berliner pueden
provocar hasta un 76% de mortalidad en ácaros varroa,
y más de un 12% de mortalidad en las abejas. Al inten-
tar reducir las dosis a niveles que fueran inocuos para
fitosanidad/53
Varroasis: peligrosa enfermedad...
las abejas, se redujo el efecto acaricida en un 8 o 9%.
Fuentes (1991) propuso la utilización específica de la -exo-
toxina del B. thuringiensis, también conocida como
thuringiensin, la cual es una sustancia estable en agua y
altamente tóxica para muchos insectos y ciertos
vertebrados.
Reed et al. (1990) explicaron que esta toxina inhibe la
RNA polimerasa DNA dependiente de los ribosomas
por competencia con el ATP por los sitios de enlace de
la enzima, lo que provoca el bloqueo de la división
celular; sin embargo, este proceso subcelular ocurre más
despacio que la inhibición sináptica causada por los
acaricidas convencionales. Fuentes (1991) menciona
como una ventaja el hecho de que pueda producir efec-
tos subletales, ya que se ha observado fecundidad re-
ducida en algunos insectos y ácaros tratados, deforma-
ciones en individuos en proceso de muda (partes bucales
pequeñas o ausencia de apéndices) e inhibición en la
alimentación.
Botta et al. (1998), al evaluar la efectividad del
Thurisav-13 –acaricida biológico elaborado a partir
del B. thuringiensis, a una concentración de 2,1 x 108
espo-
ras/mL, y de la -exotoxina a una concentración de
1:50 mL de disolución–, obtuvieron mayores núme-
ros de ácaros muertos con el uso del Thurisav-13, a
pesar de haber realizado un solo tratamiento. Esto
evidenció su efecto prolongado en las colonias y su
inocuidad para las abejas, ya que durante el desarro-
llo del experimento, y meses después, se observó un
comportamiento similar entre las colmenas tratadas y
las testigo en cuanto a las variaciones en la mortali-
dad natural de las abejas.
Se ha visto que la utilización del B. thuringiensis asegu-
ra un efecto de control prolongado en el tiempo.
Márquez et al. (2000) relacionan este hecho con el
modo de acción de las exotoxinas termoestables de esta
especie bacteriana. Estos autores determinaron la pre-
sencia de la cepa, así como la concentración del micro-
organismo en diferentes partes de la colmena un año
después de aplicado el producto, y comprobaron que
existe una mayor cantidad de esporas viables en la cría
no operculada y del polen. En la miel no operculada
fue donde encontraron la menor concentración, que
no sobrepasó de 104
esporas/mL, valor permisible den-
tro de las normas de miel para la presencia de
microorganismos.
Shaw (2002) se ha referido a los resultados en el estu-
dio de los patógenos del ácaro que pueden ser conside-
rados potenciales agentes de control biológico de la
varroa. El hongo Metarhizium anisopliae es uno de los
enemigos naturales más promisorios. Naturalmente las
infecciones provocadas por este hongo entomopatógeno
ocurren a partir de que sus esporas germinan sobre la
cutícula del ácaro. Este morirá una vez que sea pene-
trada la cutícula por los tubos germinativos y se desa-
rrollen rápidamente en el interior del cuerpo.
Kulicevic et al. (1989) dirigieron un número de investi-
gaciones referentes a la selección genética de abejas re-
sistentes o tolerantes a la varroasis, y concluyeron que:
a) La variación fenotípica como respuesta al ácaro tie-
ne un componente genético.
b) Gran parte de la variación se debe a acontecimientos
genéticos que reaccionan a programas de selección clá-
sicos que podrían suministrar soluciones a largo plazo.
Se han continuado los experimentos en este campo,
donde los resultados han sido alentadores. Así, en el
sur de Tailandia Rath y Drescher (1994) infestaron
artificialmente con V. jacobsoni varias colonias de Apis
cerana Fabricius. Las obreras mostraron un marcado
comportamiento higiénico al eliminr rápidamente las
crías de obreras y de záganos muertas, hasta dejar ni-
veles muy bajos de crías infestadas.
Un corto tiempo de desarrollo de la abeja melífera
(A. mellifera) provocaría que el ácaro parásito tenga
menos tiempo para reproducirse y podría proveer a
las colonias de abejas con cierta resistencia ante este.
En un experimento desarrollado en Baton-Rouge con
obreras (n=180) de 26 colonias diferentes,
promediaron 114,5 ± 4,3 horas para el período larval
desoperculado, y 285,4 ± 5,1 horas para el operculado,
con una heredabilidad de 0,41 ± 0,15 horas y 0,61 ±
0,19 horas respectivamente. Regularmente con rápido
desarrollo de obreras no siempre se produce un rápido
desarrollo de reinas. Estos datos predicen que una crian-
za selectiva del 10% de la población podría reducir la
media del período operculado de obreras por cinco
horas en una generación simple [Harbo, 1992].
Reyes (1998) definió que para la selección de toleran-
cia a varroa las únicas pruebas que existen son:
a) Prueba del desarrollo de la infestación (empleada
principalmente por los apicultores debido a su agudo
sentido de observación entre diferentes colmenas).
b) Comportamiento de limpieza (sirve para ayudar a
las abejas a detectar larvas infestadas de no infestadas).
c) Detección e incremento del comportamiento de auto
y aloacicalado que conlleva a una reducción de los
ácaros fonéticos y a su vez del número de abejas vectores
(carácter este más frecuente en abejas africanas).
d) Defensa activa (para incrementar la frecuencia de
verdaderas abejas nodrizas asesinas).
e) Abejas con un ciclo de desarrollo del período de
postoperculado corto.
El propio autor concluye que podría añadirse a la lista
de los factores más trabajo sobre la atractividad de la
cría y la fertilidad de los ácaros. Este último punto es
muy importante, ya que parece que las razas africanas
(al menos se ha probado en híbridos de capensis,
â
â
Carmenate y Botta
54/fitosanidad
montícola, sahariensis y scutellata) producen una des-
cendencia de ácaros menos fértiles, lo que se debe a
que estas razas tienen una alimentación más austera o
conservadora de la cría, o quizás a una producción
menor de hormonas juveniles en la papilla empleada
por las abejas para su propio desarrollo.
4. Consideraciones finales
Debido a la rapidez de difusión y extensión de la
varroasis, es de primer orden el establecimiento de un
método de diagnóstico precoz que posibilite a los
apicultores la toma de medidas para su control.
Es necesario mantener un control estricto sobre los pro-
ductos químicos que se empleen para evitar la apari-
ción de ácaro-resistencia, así como los problemas de
residualidad en la amplia gama de productos apícolas.
Agro Dolores Net.com (2002) estableció cuatro reglas
que deben tenerse en cuenta para decidir el momento
del año adecuado para aplicar:
Regla 1: Aplicar fuera de temporada de producción.
Para los productos alternativos mostrados en el pre-
sente trabajo, no existe el mismo riesgo de contamina-
ción que los tratamientos clásicos, dado que estos pro-
ductos son de origen natural, e incluso algunos de ellos
se evaporan de la miel; sin embargo, siempre se reco-
mienda aplicar cualquier tratamiento en un momento
en que las colonias no estén en producción. Así se eli-
mina la posibilidad de introducir cuerpos extraños a la
miel. Es además una temporada en que las colonias
tienen poca cría y pocas abejas, por lo cual será más
eficaz el tratamiento.
Regla 2: Siempre aplicar un tratamiento al terminar la
cosecha.
Durante la temporada de floración, la cual tarda entre
tres y seis meses, se encuentra mucha cría en las colo-
nias, lo que representa muchas oportunidades de re-
producirse para la varroa. Al terminar la floración y la
cosecha, la población llega entonces a su nivel máximo
(tomando como ejemplo unas abejas que no expresan
defensas contra varroa, como es el comportamiento
higiénico). Además, al reducirse la cantidad de cría se
observa una cierta «concentración» de ácaros, lo que
ocasiona un nivel de daño muy alto, un fuerte debilita-
miento de las colonias y un alto gasto de reservas para
alimentar la cría, de la cual una buena parte va a morir.
Se considera que todas las colonias necesitan entonces
un tratamiento al terminar la cosecha para pasar
sanamente la temporada de escasez de néctar, y con un
consumo mínimo de reservas.
Regla 3: Un mes antes de la floración determinar si se
necesita un tratamiento.
Después de este tratamiento, la recuperación de un ni-
vel alto de infestación puede ser muy lenta o muy rápi-
da. Esto depende en particular del clima y de la genética
de las abejas, así como del método o producto emplea-
dos para el control de la acariosis. En muchos casos no
es necesario ningún tratamiento, lo que permite ahorrar
tiempo y costos. Pero en otros sí es necesario. Se reco-
mienda entonces, un mes antes de la cosecha, asegu-
rarse que el nivel de infestación esté suficientemente
bajo para que las colonias puedan pasar la temporada
de floración sin mayores problemas.
Regla 4: Alternar los productos aplicados.
Otro punto importante de la estrategia de control será
utilizar los diversos productos para el control de la
varroasis en forma alternada. Esto significa no quedar-
se con solo un producto y utilizarlo año tras año, sino
alternar el uso de varias moléculas. De este modo se
puede asegurar que no se seleccionarán ácaros resisten-
tes, y así se evitará la creación de resistencia, la conta-
minación de los productos de la colonia y se logrará
una reducción considerable de los gastos en los trata-
mientos.
Las técnicas alternativas son por lo general económi-
cas, pero se requiere de más tiempo y de mano de obra
suficiente; sin embargo, la integración de los diferentes
métodos puede ser una clave exitosa en el combate de
la enfermedad.
5. Referencias
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  • 1. Fitosanidad ISSN: 1562-3009 nhernandez@inisav.cu Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal Cuba Carmenate, Hanoy; Botta, Eleazar Reseña de "VARROASIS: PELIGROSA ENFERMEDAD DE LA ABEJA MELÍFERA (II). DIAGNÓSTICO Y CONTROL" Fitosanidad, vol. 8, núm. 2, junio, 2004, pp. 47-55 Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal La Habana, Cuba Disponible en: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=209117836013 Cómo citar el artículo Número completo Más información del artículo Página de la revista en redalyc.org Sistema de Información Científica Red de Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, España y Portugal Proyecto académico sin fines de lucro, desarrollado bajo la iniciativa de acceso abierto
  • 2. fitosanidad/47 FITOSANIDAD vol. 8, no. 2, junio 2004 VARROASIS: PELIGROSA ENFERMEDAD DE LA ABEJA MELÍFERA (II). DIAGNÓSTICO Y CONTROL Hanoy Carmenate y Eleazar Botta Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal. Calle 110 no. 514 e/ 5a. B y 5a. F, Playa, Ciudad de La Habana, CP 11600 1. Introducción La diseminación del ácaro ectoparásito Varroa jacobsoni Oud. en las abejas del mundo entero provocó el inicio de varios programas de investigación. La mayoría de ellos se enfocaron hacia aspectos de lucha donde ex- ploraron el uso de acaricidas sintéticos y de productos alternativos como los aceites esenciales. Dado que la varroasis es uno de los principales proble- mas en la apicultura a nivel mundial, que requiere de toda la atención para su control, se quieren reflejar en este trabajo varios aspectos que contribuirían a facili- tar su diagnóstico y control en el colmenar. 2. Monitoreo y detección La contaminación de la colmena fue dividida por Zajariev (1977) en tres etapas: a) Se caracteriza por la aparición de un número limita- do de ácaros, sin efecto evidente en el desarrollo de la colonia de abejas. b) Se produce el aumento del número de ácaros y la disminución de la colonia. c) La contaminación es ya muy intensa. En cada abeja se notan de seis a ocho ácaros y las abejas abandonan la colmena. Este autor es de la opinión que es posible luchar con éxito contra la enfermedad solo durante las dos prime- ras etapas. Por esta razón la obtención de un método de diagnóstico precoz sería un arma insustituible para el control y así limitar los daños causados por la pro- pagación, de ahí que se hayan realizado ensayos de diferentes métodos con los que se han recogido resul- tados más o menos satisfactorios. El diagnóstico se basa en síntomas clínicos y cambios morfológicos en la abeja, además de la identificación del parásito en las colmenas. Se realiza tanto en el col- menar como en el laboratorio (Fig.). En la colmena se examina el aspecto general de las co- lonias y de las celdas de cría con el objetivo de detectar la presencia de cualquier alteración. En caso de que la infestación no se haya extendido mucho será necesario realizar exámenes adicionales. Hay que prestar espe- cial atención a la observación microscópica de las cel- das de cría. Para esto se debe tomar, con una pinza, una muestra de proninfas y ninfas que permita com- probar si tienen algún ectoparásito en el cuerpo. El con- traste de color entre este y el huésped facilitará su de- tección. Cuando el ataque es muy intenso se pueden ver los ácaros a simple vista sobre las abejas y en dis- tintas partes de la colmena. La presencia de los parásitos permite establecer un diag- nóstico exacto, pero su ausencia no excluye la infesta- ción. En este caso se recurre a los estudios físico–quí- micos. El análisis físico consiste en recoger las abejas muertas e introducirlas en un recipiente con agua ca- liente a más de 60o C. Se tapa, se agita dos o tres veces y se observa a los diez minutos. El agua caliente hace que los ácaros se desprendan de las abejas y caigan al fondo del recipiente donde se les puede ver fácilmente. La prueba química consiste en la aplicación de un tra- tamiento con una sustancia químicamente activa con- tra la varroasis, después de cubrir el fondo de la colme- na con papel blanco. El producto químico suele administrarse por la tarde, y al día siguiente se retira el papel para examinar los resultados. La eficacia de este método es de ciento por ciento. Para el diagnóstico en el laboratorio se utilizan aproximadamente cien abejas y muestras del panal de cría (3 cm x 15 cm), o aproximadamente cien celdas determinadas en forma de cruz sobre la cara del panal, preferiblemente de zánganos. Las abejas se extienden sobre papel blanco para realizar un primer examen macroscópico seguido de otro, microscópico también, donde se evalúan las lesiones anatomopatológicas cau- sadas por las varroas. Posteriormente se introducen es- tas abejas en un recipiente de vidrio, se añade agua a 100o C y se agita, lo que permite el desprendimiento y caída de los ácaros. A los diez minutos se extraen las abejas y se examinan cuidadosamente. Para cuantifi- Reseña
  • 3. Carmenate y Botta 48/fitosanidad car el porcentaje de infestación se determina el número de ácaros presentes, el número de abejas en la muestra y dividir el número de ácaros encontrados por el nú- mero de abejas adultas y se multiplica por cien. Diagnóstico Análisis en la colmena Pruebas físico-químicas Observaciones macro y microscópicas Examen de los panales Análisis en el laboratorio Examen de las abejas Análisis anatomo- patológico Examen clínico Observación de la actividad de las colonias Observación de la aparición de abejas muertas en las colmenas Observación de las ninfas y proninfas y del interior de las celdas Detección del ectoparásito en el cuerpo de las abejas Al panal se le desoperculan las celdas con ayuda de un objeto cortante (puede ser un bisturí, aguja, etc.), y se observa detenidamente. Se extraen las ninfas y se exa- minan, al igual que el interior de las celdas, con ayuda de una luz, a fin de detectar los ectoparásitos. Final- mente se sacuden con fuerza los panales sobre una su- perficie blanca para tratar de desprender algún ácaro que se encuentre adherido al fondo y en sus paredes. Para cuantificar el porcentaje de infestación se deter- mina el número de celdas examinadas (totales), el nú- mero de celdas con ácaros (parasitadas) y dividir el número de celdas parasitadas por el número de celdas totales y multiplicarlo por cien. Para obtener una mejor referencia sobre el grado de infestación, es conveniente realizar tanto el muestreo sobre las celdas de cría como sobre las abejas adultas para cada colmena elegida. Así se tendrá una idea más certera sobre la proporción de parásitos presentes en el apiario [Popa, 1982; Peldoza, 1994; Vandame, 2000; Sanidad Apícola, 2002]. Chihu-Amparan et al. (1992) y Cornejo (1993) obtu- vieron muy buenos resultados en el diagnóstico de la enfermedad en abejas adultas a partir del método de agitación. Colocaron entre cien y doscientas abejas den- tro de un frasco y sustituyeron el agua a 100o C por una solución jabonosa. Después de unos minutos de agita- ción manual se pudo contar, en el fondo, el número de varroas desprendidas. En general los autores consultados coinciden en que estos métodos de diagnóstico son efectivos, no obstan- te la sustitución del agua caliente, como se vio en el caso anterior. Incluso Webster y Callaway (1992) re- comiendan el empleo de aceite vegetal, dado el caso que se quiera detectar una baja infestación. Esta susti- tución es de veinticinco a veintinueve veces más sensi- tiva que la comúnmente usada (pruebas con rollos de éter), además de ser más fácil y menos costosa que la prueba de cintas de fluvalinato. El uso de zánganos emergentes en lugar de obreras podría mejorar aún más la sensibilidad de la prueba. Peldoza (1994) recomienda colocar las abejas en un juego de tamices para luego someterlas a un chorro de agua a presión. En el primer tamiz quedarán retenidas las abejas y en el segundo los ácaros. Esquema: Diagnóstico de la varroasis
  • 4. fitosanidad/49 Varroasis: peligrosa enfermedad... Ellis y Baxendale (1992) probaron como métodos de diagnóstico y muestreo el uso de cintas impregnadas de éter, pedazos de zánganos, humo de tabaco, apistán (fluvalinato), ácido fórmico y exámenes de los dese- chos. La muestra de apistán fue significativamente me- jor que todos los demás métodos. Puede además ser muy usada la muestra de ácido fórmico, pero este no causa una caída rápida de las varroas, por lo que no sería posible contarlas hasta pasadas veinticuatro ho- ras de aplicado el tratamiento. Calatayud y Verdu (1993) encontraron una correla- ción altamente positiva entre el número de ácaros re- cogidos en los desechos de las colmenas, en distintos períodos, y el tamaño final de la población. Tomando como base esta correlación, es posible utilizar la canti- dad de desechos de una colmena para predeterminar el grado de infestación. Contar los ectoparásitos que caen durante dos meses, seguido de un tratamiento con acaricida, puede ser un método útil para estimar la pro- porción del crecimiento de V. jacobsoni en colonias de Apis mellifera L. 3. Medidas de lucha 3.1. Métodos físicos y mecánicos Ramírez (1989) ha planteado que el ácaro varroa se- grega por sus ventosas una sustancia que forma una película delgada, la cual actúa como un adhesivo para fijarse a los cepillos de las abejas. Entonces sería lógico pensar que cualquier polvo fino aplicado sobre la abe- ja parasitada, o en la parte superior de los panales, se acumulará en las ventosas del ectoparásito provocán- dole una pérdida de la estabilidad y por consiguiente la caída hacia el fondo de la colmena. El ácaro caerá incluso, si solo un par de patas entrara en contacto con el polvo. Con este fin se ensayaron varias sustancias (talco, glucosa, polen seco y triturado, hojas de Casuarina (Casuarina spp.), Eucalipto (Eucalyptus spp.) y Mate (Ilex paraguayensis Lambert), secadas y pulveri- zadas, sustitutos de polen, ceniza, cal harina, leche en polvo y celulosa) y el grado de eficacia de todas superó el 85%. Se recomendó el empleo de 50 cm3 de polvo al final del verano o al inicio del otoño, cuando hay me- nos cría en la colmena. Son necesarios seis tratamien- tos a intervalos de cuatro a siete días para disminuir y aun para eliminar completamente la infestación. Chiesa [citado por Keith, 1998] logró 96,8% de con- trol de la plaga al espolvorear polvo de timol, cuatro veces en un intervalo de dos días, en la parte superior de los bastidores. Uno de los resultados de este trabajo es el acaricida Apilife var. de Chemical LAIF, el cual está compuesto de tabletas de vermiculita porosa im- pregnada con una mezcla de timol (76%), eucalipto (16,4%), mentol (3,8%) y alcanfor (3,8%). Tales ta- bletas se colocan en la parte superior de los panales de cría, preferiblemente con una rejilla de metal que las separe de las abejas para evitar que la coman. Después de tres o cuatro semanas se reemplazan por tabletas frescas. Blanco (1999) recomendó el espolvoreo entre los bas- tidores de cría de 50 cc de una mezcla de glucosa, agu- jas de pino macho y ceniza, a razón de siete veces en intervalos de cuatro días. Nakano en 1973 y Grobov en 1977 [citados por Popa, 1982] proponen entre las medidas de lucha física man- tener a las abejas infestadas a una temperatura de 41o C durante cinco minutos en una cámara termostática. El autor también cita la variación realizada al método por Smirnov en 1979, al mantener a las abejas de doce a quince minutos a temperaturas de 46 y 48o C. Estos métodos no tienen riesgo de contaminación, pero son poco prácticos y muy laboriosos, razón que expli- ca el porqué no se ha extendido su aplicación. Mobus y Bruyn (1993) plantearon que cuando los ácaros fueron experimentalmente expuestos a gradientes de temperaturas prefirieron el rango normal presente dentro de la nidada de crianza (32-35o C). Cuando una opción libre era dada, raramente entraron a las zonas de temperaturas superiores a los 38°C, y murieron cuan- do se les sometió a más de 42o C. Por otro lado, estos autores experimentaron la exposición de abejas adul- tas sin cría, como un enjambre natural, a temperaturas de hasta 48o C durante diversos períodos, y lograron eliminar los parásitos; sin embargo, las abejas no tole- ran tales tratamientos de calor y tienden a bloquear las pantallas de las jaulas. Incluso si el enjambre es grande y la ventilación se vuelve insuficiente pueden llegar a sofocarse. En este sentido los autores concluyen que cualquier tratamiento de calor debe ser aplicado por medio de una corriente de aire inducida, controlada termostáticamente, en una jaula de pantallas de tama- ño adecuado. El empleo de una pequeña porción de aceite oloroso (thymol o similar) disparará el compor- tamiento de limpieza en las abejas y ayudará a romper el enjambre para lograr una penetración más rápida y homogénea del calor. Finalmente experimentaron la exposición de los bastidores de cría sellados, sin abejas adheridas, a las altas temperaturas (40o C durante doce horas o 44-45o C durante cuatro o cinco horas), y lo- graron un ciento por ciento de mortalidad en todos los estadios ninfales de la varroa, y 80% para los ácaros madre. Las etapas tempranas de las crías de abejas se- lladas fueron ligeramente más sensibles a las tempera- turas elevadas, pero las pérdidas totales no rebasaron el límite del 5%. Después de diez años de estudio, Engels y Rosenkraus (1992) concluyeron que el uso de las altas temperatu- ras (superiores a los 38o C) para controlar a V. jacobsoni solo es factible si se extraen los panales de nidadas de las colmenas. La hipertermia se aplicará de abril a mayo, época que coincide con el pico de cría sellada en la colonia. En el transcurso de las dos semanas siguientes
  • 5. Carmenate y Botta 50/fitosanidad los ácaros caerán de los panales y morirán. Cualquier efecto adverso que ocurra no será serio, y la duración de emergencia de las abejas no se reducirá. 3.2. Lucha química Se ha recomendado el uso de los siguientes productos quí- micos a pesar de sus contraindicaciones [SENASA, 2002]: Ingrediente activo Presentación Modo de acciónApistán Fluvalinato 10,0% Tiras plásticas Liberación lenta por contacto Instrucciones: Colocar dos tiras por colmena entre los cuadros de cría. Dejarlas actuar seis a ocho semanas. Colocarlas luego de la última cosecha o previo al primer flujo de néctar. Retirarlas, envolverlas y eliminarlas Ingrediente activo Presentación Modo de acciónFolbex Bromopropilato 370 mg/tira Tiras fumígenas Humo por contacto Instrucciones: Tratar todas las colmenas al mismo tiempo. Solo cuando no se haya formado el racimo invernal y que en lo posible no haya cría, aplicar cuatro veces una tira de Folbex con intervalos de cuatro días. Colocar las tiras y encenderlas sin producción de llama. Tapar herméticamente la colmena durante sesenta minutos. Asegurarse que haya alimento en el interior de la colmena y que la temperatura exterior no sea menor de 10ºC Ingrediente activo Presentación Modo de acciónApitol Cimiazol 17,5% Granos solubles en agua Sistémico Instrucciones: Presenta dos formas opcionales de aplicación: mezclado en el jarabe o rociado sobre los marcos 1. Por colmena se mezclan 2-3 g del producto (1-2 sobres) en tres cuartos litros de jarabe. Basta una sola aplicación 2. Por colmena, se disuelven 1,5 g en 75 mL de agua. Se rocía la mezcla sobre los cabezales de la cámara de cría. Se realizan dos aplicaciones con un intervalo de siete días. Ambas soluciones deben aplicarse inmediatamente después de preparadas Ingrediente activo Presentación Modo de acciónBeevar Ácido fórmico 10% Bandejas plásticas con ácido fórmico en una matriz de gel Evaporación y contacto Instrucciones: Las bandejas deben cortarse con una tijera por la línea de puntos indicada de acuerdo con la temperatura ambiente (existe una bandeja para temperaturas menores de 25ºC y otra para mayores de 25ºC). Abrir las bandejas únicamente antes de usarlas. Colocarla sobre los marcos de la cámara de cría y dejarla actuar durante 15 días. Repetir una vez más la operación. Es importante mantener la colmena ventilada, pues el producto, en temperaturas mayores de 30ºC, resulta tóxico para la cría abierta
  • 6. fitosanidad/51 Varroasis: peligrosa enfermedad... Ingrediente activo Presentación Modo de acciónColmesán Sol Amitraz 2,05 g % Solución Gasificado Instrucciones: Presenta dos formas de aplicación: de acción inmediata y de acción prolongada 1. Llenar el recipiente plástico del gasificador con la solución, encender el quemador y llenar de humo la serpentina. Cuando la temperatura de la solución sea la adecuada, el humo saldrá blanco y denso. En este momento se inyecta una o dos bombeadas. Repetir el tratamiento a los siete días 2. Echar 10 cc de la solución en un recipiente y colocarlo sobre los cabezales de la cámara de cría. Por la bioventilación producida por las abejas, el producto se liberará lentamente en un lapso de ocho a doce días Ingrediente activo Presentación Modo de acciónColmesán Ahum Amitraz 1,25 g % Solución Ahumado Instrucciones: Se deben rociar 50 cc de la solución dentro del ahumador sin dejar de accionar. Cuando comienza a aparecer humo blanco y denso, se inyectan seis bocanadas por alza. No son necesarias más de quince. Se puede repetir el procedimiento dos veces con un intervalo de cinco o seis días. Es preferible realizar el tratamiento cuando la colmena presenta la mayor cantidad de abejas (primeras o últimas horas del día). No es necesario tapar las piqueras La efectividad de estos productos en el control de la varroasis ha sido demostrada por varios investigado- res. Infantidis et al. (1989) obtuvieron un porcentaje de ácaros muertos que oscilaba entre 76 y 91% con un primer tratamiento de solución acuosa de malathion a 5 ppm. Tres días después realizaron una segunda apli- cación y se alcanzó un 99% de varroas muertas. Vesely (1993) trató un total de 279 colonias de A. me- lifera infestadas por V. jacobsoni, con tiras de piretroide sintético acrinathrin en una formulación de 15% de i.a. En cada caja se colocaron dos tiras suspendidas entre los bastidores de cría por veinticuatro días. Finalmente obtuvo un 98% de ácaros muertos. Bajo condiciones experimentales Ferrer et al. (1995) redujeron la infestación en abejas adultas y en crías selladas prácticamente a cero a partir del uso de apistán y bayvarol, con efectividades similares para los dos pro- ductos; sin embargo, los problemas de resistencia del ácaro al fluvalinato y la flumetrina, así como los resi- duos en la miel y en la cera, han incitado a los apicultores a buscar otros medios de control. Blanco (1999) probó el uso de la nicotina en disolu- ción al 50%, y de la rotenona en disolución de 50 cc. Para el primero se mojaron tablillas contrachapadas por espacio de doce horas y se introdujeron en la col- mena, se realizaron seis tratamientos a intervalos de cuatro días. La rotenona fue disuelta en 1 L de agua. Se rociaron las abejas a razón de 100 cc, a intervalos de cuatro días, ocho veces. En ambos casos los resulta- dos fueron satisfactorios. El ácido fórmico, definido por Ritter (1993) como «quí- mico suave», fue probado por Calis et al. (1993) para el control de esta parasitosis. El porcentaje de ácaros caídos en los fondos de las colonias sin celdas de cría tratadas fue de 73,5-80,6%. Reyes (1998) hace referencia a los trabajos desarrolla- dos por Le Tu Long acerca de la influencia de la con- centración, temperatura y duración de la aplicación de ácido fórmico sobre la mortalidad del ácaro bajo con- diciones controladas. De este trabajo se obtuvo que una concentración doble del ácido provocó una baja de 50% en la supervivencia del ácaro. Con concentra- ciones bajas (1%) eliminaron hasta un 50% de varroas después de un período de exposición de ocho horas a 30°C. Al aumentar la temperatura a 100°C se incrementó la toxicidad del ácido fórmico, lo que dis- minuyó la tasa de sobrevivencia del ectoparásito hasta un 40%. Higes et al. (1996) proponen como posible método de control integral de la varroa establecer la cría dirigida de zánganos, seguida de la aplicación de ácido láctico como acaricida. La eficacia obtenida fue de un 92,6%, por lo que podría considerarse como una opción váli- da para el control de la parasitosis, siempre que no
  • 7. Carmenate y Botta 52/fitosanidad sean explotaciones de gran tamaño (más de 50 colme- nas), dado el gran número de manipulaciones que pre- cisa. Estos resultados concuerdan con lo obtenido por Kraus en 1990 al utilizar el mismo producto. La ac- ción del ácido láctico como acaricida puede resultar lenta; pero estos autores han comprobado por qué no produce residuos en la miel. De tal manera su aplica- ción, en conjunto con los métodos de trampeo del áca- ro, puede ser una alternativa eficaz. El uso de aceites «naturales» derivados de plantas con- tra los ácaros está bien fundamentado. Se plantea que estos materiales destruyen la cría de la varroa, además de matar adultos en algunos casos. En pruebas preli- minares varias colonias infestadas fueron expuestas durante seis semanas (después del flujo de miel) a una de tres diferentes mezclas que contenían: thymol (74- 79%), aceite de eucalipto (16-17%) y mentol y/o camphor (3,7-4%). Entre un 74 y un 92% de los pará- sitos murieron; en cambio la mortalidad en controles no tratados fue de un 10%. La mezcla sin camphor, el cual es riesgoso para la salud humana, resultó prome- tedora en el control de la varroasis [Steen, 1992]. Una solución de eucaliptol al 10% provocó que los ácaros abandonaran el cuerpo de sus abejas hospederas. Una parte de esta población murió, aunque la eficacia de este control fue poco satisfactoria [Karachon, 1996]. Heinsohn y Macarena (1996) evaluaron en un experi- mento los efectos de los aceites esenciales extraídos de Lavandula officnalis Chaix. (lavanda) y Laurelia Sempervirens (Ruiz & Pav.) Tul. (laurel) sobre el ectoparásito. Con ambos se alcanzó un ciento por cien- to de desprendimiento de los ácaros, pero la mortali- dad fue baja (41,67% con el aceite de lavanda y 35% con el aceite de laurel). Estos tratamientos produjeron una modificación en la actividad circadiana normal de las abejas al reducir el número de estos insectos en movimiento rápido y aumentar las que se encontraban en reposo. Kraus (1990) observó que el olor del aparato picador de la abeja, dada la presencia del 1-octanol –la feromona cuantitativamente más importante de A. mellifera– pro- vocó cierto efecto de repelencia tanto en los receptores del olfato como en los quimiotácticos. 3.3. Métodos biológicos y biotecnológicos Cadoret (1992), Mobus y Bruyn (1993) y Llorente et al. (1995) proponen un método que explota la necesi- dad que tienen los ácaros de reproducirse en las celdas selladas de cría. Se utilizan excluidores para que la rei- na se limite a poner sus huevos en un solo panal, al cual se precipitan todas las hembras fértiles de varroa para depositar sus huevos. Si se trasladan periódica- mente los excluidores de reinas de un panal a otro, el número total del parásito en una colonia puede dismi- nuir notablemente. La varroa invade las celdas de cría de zánganos doce veces más frecuentemente que la cría de obreras. Esta razón justifica el método de trampeo de ácaros con la cría de zánganos en colonias normales, aunque siem- pre se corre el riesgo de que algún ácaro se escape e invada otras celdas ubicadas en otros bastidores. En todo caso este es más efectivo cuando se aplica duran- te períodos en que no hay cría presente en la colonia. Reyes (1998) planteó que bajo estas condiciones úni- camente 462 celdas de zánganos son necesarias para atrapar hasta un 95% de los ácaros de una colonia compuesta de 1 kg de abejas. Este autor hace referen- cia a los trabajos realizados por los doctores J. Schmidt- Bailey, S. Fuchs y R. Büchler, quienes desarrollaron un método de trampeo donde se les retiró a 17 colonias de abejas cárnicas las cámaras de crías junto con las reinas, y se les introdujo una celdilla real madura. Una vez emergida la cría se colocó en cada colonia un bas- tidor trampa (B/T–bastidor con cera estampada y cons- truida solo con celdillas para cría de zánganos) con huevecillos de dos días de edad. Después de operculados se extrajeron estos B/T y se observó la invasión de las varroas. A cinco de estas colonias se les introdujo otro B/T. Finalmente, después de la extracción de todos los B/T, se realizó un tratamiento con bayvarol a todas las colonias para evaluar la población residual del parási- to existente y determinar el porcentaje de efectividad del método de trampeo. Como resultado se obtuvo que en las colmenas con una población de 3,0 ± 0,3 kg de abejas, el primer tratamiento con B/T eliminó hasta un 88 ± 7% de los ácaros; y con el segundo tratamiento lograron nueva- mente un 88 ± 11% de las varroas restantes, por lo que la combinación de los dos tratamientos resultó en un 98 ± 2% de efectividad. A seis de los núcleos temporales formados por las cá- maras de cría y las reinas, extraídos de las colonias en experimentación y mantenidos a una distancia de va- rios metros, se les incorporaron B/T con larvas de zán- ganos de cinco días de edad. En estos núcleos, con una población de 0,8 ± 2 kg de abejas, se eliminó un 90 ± 4% de los parásitos. Estos resultados demostraron que la efectividad del trampeo no depende del número de celdas de cría de zánganos (en este experimento se tomó un rango de 100 a 900 celdas por kilogramo de abejas), sino que está muy influido por la extensión del período de expo- sición en el tiempo lograda con el uso de dos B/T suce- sivamente. Mikityuk y Korzhova (1981) plantearon que dosis ele- vadas de productos fabricados a partir de las endo y exotoxinas del Bacillus thuringiensis Berliner pueden provocar hasta un 76% de mortalidad en ácaros varroa, y más de un 12% de mortalidad en las abejas. Al inten- tar reducir las dosis a niveles que fueran inocuos para
  • 8. fitosanidad/53 Varroasis: peligrosa enfermedad... las abejas, se redujo el efecto acaricida en un 8 o 9%. Fuentes (1991) propuso la utilización específica de la -exo- toxina del B. thuringiensis, también conocida como thuringiensin, la cual es una sustancia estable en agua y altamente tóxica para muchos insectos y ciertos vertebrados. Reed et al. (1990) explicaron que esta toxina inhibe la RNA polimerasa DNA dependiente de los ribosomas por competencia con el ATP por los sitios de enlace de la enzima, lo que provoca el bloqueo de la división celular; sin embargo, este proceso subcelular ocurre más despacio que la inhibición sináptica causada por los acaricidas convencionales. Fuentes (1991) menciona como una ventaja el hecho de que pueda producir efec- tos subletales, ya que se ha observado fecundidad re- ducida en algunos insectos y ácaros tratados, deforma- ciones en individuos en proceso de muda (partes bucales pequeñas o ausencia de apéndices) e inhibición en la alimentación. Botta et al. (1998), al evaluar la efectividad del Thurisav-13 –acaricida biológico elaborado a partir del B. thuringiensis, a una concentración de 2,1 x 108 espo- ras/mL, y de la -exotoxina a una concentración de 1:50 mL de disolución–, obtuvieron mayores núme- ros de ácaros muertos con el uso del Thurisav-13, a pesar de haber realizado un solo tratamiento. Esto evidenció su efecto prolongado en las colonias y su inocuidad para las abejas, ya que durante el desarro- llo del experimento, y meses después, se observó un comportamiento similar entre las colmenas tratadas y las testigo en cuanto a las variaciones en la mortali- dad natural de las abejas. Se ha visto que la utilización del B. thuringiensis asegu- ra un efecto de control prolongado en el tiempo. Márquez et al. (2000) relacionan este hecho con el modo de acción de las exotoxinas termoestables de esta especie bacteriana. Estos autores determinaron la pre- sencia de la cepa, así como la concentración del micro- organismo en diferentes partes de la colmena un año después de aplicado el producto, y comprobaron que existe una mayor cantidad de esporas viables en la cría no operculada y del polen. En la miel no operculada fue donde encontraron la menor concentración, que no sobrepasó de 104 esporas/mL, valor permisible den- tro de las normas de miel para la presencia de microorganismos. Shaw (2002) se ha referido a los resultados en el estu- dio de los patógenos del ácaro que pueden ser conside- rados potenciales agentes de control biológico de la varroa. El hongo Metarhizium anisopliae es uno de los enemigos naturales más promisorios. Naturalmente las infecciones provocadas por este hongo entomopatógeno ocurren a partir de que sus esporas germinan sobre la cutícula del ácaro. Este morirá una vez que sea pene- trada la cutícula por los tubos germinativos y se desa- rrollen rápidamente en el interior del cuerpo. Kulicevic et al. (1989) dirigieron un número de investi- gaciones referentes a la selección genética de abejas re- sistentes o tolerantes a la varroasis, y concluyeron que: a) La variación fenotípica como respuesta al ácaro tie- ne un componente genético. b) Gran parte de la variación se debe a acontecimientos genéticos que reaccionan a programas de selección clá- sicos que podrían suministrar soluciones a largo plazo. Se han continuado los experimentos en este campo, donde los resultados han sido alentadores. Así, en el sur de Tailandia Rath y Drescher (1994) infestaron artificialmente con V. jacobsoni varias colonias de Apis cerana Fabricius. Las obreras mostraron un marcado comportamiento higiénico al eliminr rápidamente las crías de obreras y de záganos muertas, hasta dejar ni- veles muy bajos de crías infestadas. Un corto tiempo de desarrollo de la abeja melífera (A. mellifera) provocaría que el ácaro parásito tenga menos tiempo para reproducirse y podría proveer a las colonias de abejas con cierta resistencia ante este. En un experimento desarrollado en Baton-Rouge con obreras (n=180) de 26 colonias diferentes, promediaron 114,5 ± 4,3 horas para el período larval desoperculado, y 285,4 ± 5,1 horas para el operculado, con una heredabilidad de 0,41 ± 0,15 horas y 0,61 ± 0,19 horas respectivamente. Regularmente con rápido desarrollo de obreras no siempre se produce un rápido desarrollo de reinas. Estos datos predicen que una crian- za selectiva del 10% de la población podría reducir la media del período operculado de obreras por cinco horas en una generación simple [Harbo, 1992]. Reyes (1998) definió que para la selección de toleran- cia a varroa las únicas pruebas que existen son: a) Prueba del desarrollo de la infestación (empleada principalmente por los apicultores debido a su agudo sentido de observación entre diferentes colmenas). b) Comportamiento de limpieza (sirve para ayudar a las abejas a detectar larvas infestadas de no infestadas). c) Detección e incremento del comportamiento de auto y aloacicalado que conlleva a una reducción de los ácaros fonéticos y a su vez del número de abejas vectores (carácter este más frecuente en abejas africanas). d) Defensa activa (para incrementar la frecuencia de verdaderas abejas nodrizas asesinas). e) Abejas con un ciclo de desarrollo del período de postoperculado corto. El propio autor concluye que podría añadirse a la lista de los factores más trabajo sobre la atractividad de la cría y la fertilidad de los ácaros. Este último punto es muy importante, ya que parece que las razas africanas (al menos se ha probado en híbridos de capensis, â â
  • 9. Carmenate y Botta 54/fitosanidad montícola, sahariensis y scutellata) producen una des- cendencia de ácaros menos fértiles, lo que se debe a que estas razas tienen una alimentación más austera o conservadora de la cría, o quizás a una producción menor de hormonas juveniles en la papilla empleada por las abejas para su propio desarrollo. 4. Consideraciones finales Debido a la rapidez de difusión y extensión de la varroasis, es de primer orden el establecimiento de un método de diagnóstico precoz que posibilite a los apicultores la toma de medidas para su control. Es necesario mantener un control estricto sobre los pro- ductos químicos que se empleen para evitar la apari- ción de ácaro-resistencia, así como los problemas de residualidad en la amplia gama de productos apícolas. Agro Dolores Net.com (2002) estableció cuatro reglas que deben tenerse en cuenta para decidir el momento del año adecuado para aplicar: Regla 1: Aplicar fuera de temporada de producción. Para los productos alternativos mostrados en el pre- sente trabajo, no existe el mismo riesgo de contamina- ción que los tratamientos clásicos, dado que estos pro- ductos son de origen natural, e incluso algunos de ellos se evaporan de la miel; sin embargo, siempre se reco- mienda aplicar cualquier tratamiento en un momento en que las colonias no estén en producción. Así se eli- mina la posibilidad de introducir cuerpos extraños a la miel. Es además una temporada en que las colonias tienen poca cría y pocas abejas, por lo cual será más eficaz el tratamiento. Regla 2: Siempre aplicar un tratamiento al terminar la cosecha. Durante la temporada de floración, la cual tarda entre tres y seis meses, se encuentra mucha cría en las colo- nias, lo que representa muchas oportunidades de re- producirse para la varroa. Al terminar la floración y la cosecha, la población llega entonces a su nivel máximo (tomando como ejemplo unas abejas que no expresan defensas contra varroa, como es el comportamiento higiénico). Además, al reducirse la cantidad de cría se observa una cierta «concentración» de ácaros, lo que ocasiona un nivel de daño muy alto, un fuerte debilita- miento de las colonias y un alto gasto de reservas para alimentar la cría, de la cual una buena parte va a morir. Se considera que todas las colonias necesitan entonces un tratamiento al terminar la cosecha para pasar sanamente la temporada de escasez de néctar, y con un consumo mínimo de reservas. Regla 3: Un mes antes de la floración determinar si se necesita un tratamiento. Después de este tratamiento, la recuperación de un ni- vel alto de infestación puede ser muy lenta o muy rápi- da. Esto depende en particular del clima y de la genética de las abejas, así como del método o producto emplea- dos para el control de la acariosis. En muchos casos no es necesario ningún tratamiento, lo que permite ahorrar tiempo y costos. Pero en otros sí es necesario. Se reco- mienda entonces, un mes antes de la cosecha, asegu- rarse que el nivel de infestación esté suficientemente bajo para que las colonias puedan pasar la temporada de floración sin mayores problemas. Regla 4: Alternar los productos aplicados. Otro punto importante de la estrategia de control será utilizar los diversos productos para el control de la varroasis en forma alternada. Esto significa no quedar- se con solo un producto y utilizarlo año tras año, sino alternar el uso de varias moléculas. De este modo se puede asegurar que no se seleccionarán ácaros resisten- tes, y así se evitará la creación de resistencia, la conta- minación de los productos de la colonia y se logrará una reducción considerable de los gastos en los trata- mientos. Las técnicas alternativas son por lo general económi- cas, pero se requiere de más tiempo y de mano de obra suficiente; sin embargo, la integración de los diferentes métodos puede ser una clave exitosa en el combate de la enfermedad. 5. Referencias Agro Dolores Net.com. S.A. Varroa. Biología y estrategias de control. http://www.doloresnet.com/Agro/ArtTecnicos/DeApicultura/AVarroa1.htm. Junio 2002. Blanco, N.: «Control de enfermedades con tratamientos naturales». APITEX (14): 13. 1999. Botta, E.; H. Carmenate; A. Pérez: «Lucha química y biológica contra la varroasis en Cuba» Tesis de Diploma, ISCAH Fructuoso Rodríguez, 1998. Cadoret, J. P.: «La derrota de los “vampiros” de las abejas», Ceres, FAO, 24(2): 8-9, 1992. Calatayud, F.; M. J. Verdu: «Hive Debris Counts in Honey Bee Colonies: a Method to Estimate the Size of Small Populations and Rate of Growth of the Mite Varroa jacobsoni Oud. (Mesostigmata: Varroidae)», Experi- mental and Applied Acarology, vol. 17(12):889-894, 1993. 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  • 10. fitosanidad/55 Varroasis: peligrosa enfermedad... Ferrer, D. M.; M. C. Moreno; V. A. Martínez; A. C. Sánchez & S. M. J. Gracia: «Field Trial of Treatments Against Varroa jacobsoni Oud. Using Fluvalinate and Flumethrin Strips in Honey Bee Colonies Containing Sealed Brood», Journal Apicultural Research, vol. 34(3):147-152, 1995. Fuentes, G.: «Uso de Bacillus thuringiensis en el control de plagas agrí- colas», Manejo Integrado de Plagas (20-21), jun.-sept., Costa Rica, 1991, pp. 26-33. Harbo, J. R.: «Breeding Honey Bees (Hymenoptera: Apidae) for More Rapid Development of Larvae and Pupae», Journal Economical Entomology 85(6):2125-2130, 1992. Heisohn, F.; Paula Macarena: Efecto de los aceites esenciales de Lavandula officinalis Chaix y Laurelia sempervirens (R. et P.) Tul., so- bre el ácaro Varroa jacobsoni Oud. y su hospedero Apis mellifera L. Valdivia, Chile, 1996. Higes, P. M.; R. M. Suárez; M. J. Llorente: «Eficacia del flumetrin (Bayvarol) en el control de Varroa jacobsoni», Vida Apícola (75):39-43, 1996. Infantidis, M. D.; A. V. Thrasy; L. Pappas: «Eficacia de la solución acuo- sa de malathion contra el ácaro varroa, evaluada en experimentos efec- tuados en el terreno», Apiacta XXIV (1):7-11, 1989. Karachon, C. Adriana: Respuesta de Varroa jacobsoni Oud. y Apis mellifera L. a la acción del eucaliptol, Valdivia, Chile, 1996. Keith, S. D.: «Investigaciones de ayuda a los apicultores: varroa (I par- te)», Apitec (12):30-32, 1998. Kraus, B.: «Effects of Honey Bee Alarm Pheromone Compounds on the Behavior of Varroa jacobsoni», Apidologie, vol. 21(2), 1990. Kulincevic, J. M.; V. J. Mladjan; T. E. Rinderer; S. M. Buco: «Tres genera- ciones de selección genética divergente para las abejas resistentes y sensibles a varroa», Apiacta XXIV (4):125, 1989. Llorente, J.; M. Suárez; M. Higes: Control de varraosis con la cría de zánganos dirigida. JCCM, CAMA. Toledo, España, 1995, pp. 31-36. Márquez, María E.; Orienta Fernández; A. León; Daimy Díaz: «Evalua- ción del efecto de Bacillus thuringiensis en el tratamiento de la varroasis». Forum Tecnológico sobre Manejo Integrado de Plagas. Libro Resúme- nes, Ciudad de La Habana, 27-28 de mayo de 2000. Mikityuk, V. V. & L. N. Korzhova: «The uses of bacterial insecticides/ acaricides against varroa disease», Byulletin Vzesoyvznogo, Instituta Eksperimental’ noi Veterinarii (41):76-78, 1981. Mobus, B. & C. Bruyn: The new varroa handbook, Northem Bee Books, Ed. Apimondia, Bucarest, Rumania, 1993. Peldoza, J.: Apicultura y control de varroasis, FAO, 1994. Popa, A.: «La varroasis de las abejas, una amenaza para la apicultura», Revista Mundial de Zootecnia (42): 2-10, 1982. Ramírez, B. W.: «¿Es posible atajar el ácaro varroa con polvo?»,Apiacta XXIV(1):3-6, 1989. Rath, W. & W. Drescher: «Response of Apis cerana Fabr. Towards Brood Infested with Varroa jacobsoni Oud. and Infestation Rate of Colonies in Thailand», Apidologie 21(4):311-321, 1994. Reed, N. R.; R. H. Franklin & R. A. J. Taylor: «Effects of Thuringiensin on Tetranychusurticae»,JournalEconomicalEntomology83(3):729-736,1990. Reyes, F. O.: «De abejas y apicultura», Apitec (9):2-4, 1998. Ritter, W.: Chemical control: options and problems. Living with varroa, IBRA Symposium. Edited by A. Matheson London, 1993, pp. 17-24. Sanidad Apícola: Varroasis. http://www.inta.gov.ar/apinet/la/ar/sanidad/ varroa.htm. Febrero, 2002. SENASA: Productos acaricidas autorizados para el control de la varroasis. http://www.senasa.gov.ar/sanidad/abejas/produ.htm. Febrero, 2002. Shaw, Katie: Biological control of Varroa jacobsoni. The Varroa WWW Hub at IACR-Rothamsted, UK http://www.iacr.bbsrc.ac.uk/iacr/ tiacrhome.html. 2002. Steen, J. V. D.: «The effect of a mixture of etheric oils on honey bee colonies varroas mites infesting (Thymol, Eucalyptus, Camphor, Menthol)», Apidologie 23(4):383-385, 1992. Vandame, Rémy: «Control alternativo de varroa en apicultura», II Curso sobre Control Alternativo de Varroa. http://www.apicultura.com/articles/ control_varroa. Diciembre, 2000. Vesely, V.: «Acrinathrin against Varroa jacobsoni», Apidologie 24(5):499- 500, 1993. Webster, F. C.; D. J. Calaway: «The Use of Emerging Bees for Detecting Low Infestation of Varroa jacobsoni in Honey Bee Colonies», Bee Science, vol. 2(3):125-129, 1992. Zajariev, N.: «Acerca de la experiencia del consejo distritual de apicultura de Pleven en el combate de la varroasis», La varroasis, enfermedad de la abeja melífera, Ed. Apimondia. Bucarest, 1977, pp. 16-18.