A. Ibabe, L. Miralles, C.E. Carleos , V. Soto López, D. Menéndez Teleña , M. Bartolomé, H.J. Montes, M. González, E. Dopico , E. Garcia Vazquez , Y.J. Borrell. _________________________ (publicado en el marco del Congreso Internacional de Economía Azul; +info: http://www.economiablava.es)

1. Nuevas estrategias para hacer
frente a las invasiones biológicas
en los puertos comerciales
A. Ibabe, L. Miralles, C.E. Carleos, V. Soto-López, D. Menéndez-
Teleña, M. Bartolomé, H.J. Montes, M. González, E. Dopico, E.
Garcia-Vazquez, Y.J. Borrell.
Congreso Internacional de Economía Azul:
De la Estrategia a las Políticas Públicas

2. Los ecosistemas
marinos son fuentes
de bienes y servicios
Producción de oxígeno
Regulación de la
temperatura del planeta
Sumideros naturales
de carbono
Promoción del turismo
Recursos pesqueros Protección de la costa
IMPACTO ANTRÓPICO
SOBREEXPLOTACIÓN
CONTAMINACIÓN
INVASIONES BIOLÓGICAS
Segunda causa para la pérdida de
biodiversidad a nivel mundial
Depredación, Competición, Introducción de
patógenos y enfermedades…

3. En el medio marino, el tráfico marítimo supone el vector principal para la dispersión de especies invasoras
Aguas de lastre
Biofouling
LOS PUERTOS SON FOCOS PRINCIPALES PARA LA
INTRODUCCIÓN DE NUEVAS ESPECIES

4. Se precisan estrategias eficaces centradas en actuar en las fases iniciales de invasión

5. El índice de amenaza de invasión de especies no indígenas (NIS-ITS)
ESTRATEGIA 1:
NIS-ITS
Idoneidad de las
condiciones ambientales
Historial de invasiones
biológicas
Tráfico marítimo
43.75°, −5.75°
(0-1)
0 0,2 1
> >
(0; 0,2; 1)
+
+
(0-1)

6. X
X X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
Esta estrategia permite elaborar planes de actuación específicos para evitar la introducción y proliferación descontrolada
de especies peligrosas.

7. 𝐴𝑀𝐵𝐼 =
0𝑥%𝐺1 + 1,5𝑥%𝐺2 + 3𝑥%𝐺3 + 4,5𝑥%𝐺4 + (6𝑥%𝐺5
100
Grupo 1
Grupo 2
Grupo 3
Grupo 4
Grupo 5
Tolerancia
a
la
contaminación
ESTRATEGIA 2: Blue-gNIS y la caracterización ambiental incluyendo la invasividad de las especies

8. Evaluaciones
ambientales más
completas
Primera alarma para
desencadenar planes
de actuación

9. Proposing new strategies to deal with biological invasions in
commercial ports
A. Ibabea
, L. Mirallesa
, C.E. Carleosb
, V. Soto-Lópezc
, D. Menéndez-Teleñac
, M.
Bartoloméc
, H.J. Montesc
, M. Gonzálezd
, E. Dopicoe
, E. Garcia-Vazqueza
, Y.J. Borrella
.
a
Genetics, Department of Functional Biology, University of Oviedo, C/ Julián Clavería s/n,
33006, Oviedo, Spain
b
Department of Statistics and Operations Research and Mathematics Didactics, University of
Oviedo, Facultad de Ciencias, C/ Federico García Lorca, s/n, 33007, Oviedo, Spain
c
Department of Marine Science and Technology, University of Oviedo, Escuela Superior de
Marina Civil, Campus de Gijón C/Blasco de Garay s/n, 33203, Gij´on, Asturias, Spain
d
CEO of Environmental Sustainability, Port Authority of Gijon, Spain
e
Department of Educational Sciences, C/ Aniceto Sela s/n, 33005, Oviedo, Spain.
ABSTRACT
The ocean is an important source of goods and services for human beings, as it supports
economic activity, including jobs, fisheries, food, marine transportation, trade, fuel, and
energy. A blue economy is a long-term strategy aimed at supporting sustainable economic
growth through oceans-related sectors and activities, while improving human well-being
and social equity and preserving the environment. Nowadays, biological invasions
represent one of the main threats to marine ecosystems, since they represent the second
cause of biodiversity loss worldwide. In this scenario, it is necessary to test new strategies
that allow us to deal with the problem effectively. In this study, we have developed two
indices based on the prevention and monitoring of biological invasions that can supose
an effective strategy to fight this problem. Regarding prevention, we propose the NIS-
ITS index, which uses data on maritime traffic combined with species traits and
environmental conditions, in such a way that it allows generating a list of species with
greater probability of invading an area. This information can be used to generate early
strategies to avoid such introductions. On the other hand, we propose the Blue-gNIS
index, which carries out a biota characterization taking into account the invasiveness of
the species present in the environment. The combination of these methods can lead to a
better understanding and management of biological invasions and a significant reduction
of environmental risks, leading to a real blue economy.
KEYWORDS
Invasive species, marine biosecurity, ports strategies, blueports,

10. RESUMEN
El océano es una fuente importante de bienes y servicios para los seres humanos, ya que
sustenta la actividad económica, incluidos los empleos, la pesca, los alimentos, el
transporte marítimo, el comercio, el combustible y la energía. Una economía azul es una
estrategia a largo plazo destinada a apoyar el crecimiento económico sostenible a través
de sectores y actividades relacionados con los océanos, mejorando al mismo tiempo el
bienestar humano, la equidad social y preservando el medio ambiente. En la actualidad,
las invasiones biológicas representan una de las principales amenazas para los
ecosistemas marinos, ya que representan la segunda causa de pérdida de biodiversidad a
nivel mundial. En este escenario, es necesario poner a prueba nuevas estrategias que nos
permitan hacer frente al problema de manera efectiva. En este estudio hemos desarrollado
dos índices basados en la prevención y el monitoreo de invasiones biológicas con el fin
de elaborar una estrategia eficaz para combatir este problema. En cuanto a la prevención,
proponemos el índice NIS-ITS, que utiliza datos de tráfico marítimo combinados con
características de especies y condiciones ambientales, de tal forma que permite generar
una lista de especies con mayor probabilidad de invadir un área. Esta información se
puede utilizar para generar estrategias tempranas para evitar nuevas introducciones de
especies exóticas. Por otro lado, proponemos el índice Blue-gNIS, que realiza una
caracterización de la biota teniendo en cuenta la invasividad de las especies presentes en
el medio. La combinación de estos métodos puede conducir a una mejor comprensión y
gestión de las invasiones biológicas y una reducción significativa de los riesgos
ambientales, lo que lleva a una verdadera economía azul.
PALABRAS CLAVE
Especies invasoras, bioseguridad marina, estrategias portuarias, puertos azules

11. Nuevas estrategias para hacer frente a las invasiones biológicas
en los puertos comerciales
1. El ser humano y los ecosistemas marinos
Los océanos proporcionan servicios fundamentales para la humanidad, como la
regulación de la temperatura del planeta, la producción de casi la mitad del oxígeno de la
atmósfera, protección contra la erosión y son además sumideros naturales de carbono
(GLOBE, 2010). A lo largo de la historia, el ser humano ha estado siempre ligado a la
costa y al mar. Los ecosistemas marinos y las especies que los habitan son necesarios para
el desarrollo de muchas actividades humanas que se desempeñan en las zonas costeras y
que incluyen actividades económicas como la pesca, el turismo, la acuicultura y el
transporte marítimo. Las principales mega-ciudades que existen hoy están situadas en la
zona costera. De hecho, más de un 40% de la población mundial habita cerca del mar, y
existe una tendencia constante de migración costera, que está asociada con cambios
demográficos globales (Hugo, 2011; Todd et al., 2019). Esto hace que el impacto humano
sea cada vez mayor en estas zonas, lo cual deriva en la degradación de los ecosistemas
marinos y en la pérdida de la biodiversidad (Hoffman y Broadhurst, 2016; Rai & Singh,
2020).
La intensificación de las actividades humanas ha sido la causa de la extinción global de
diversas especies marinas a lo largo de la historia (Dulvy et al., 2003; Dulvy et al., 2014;
Webb & Mindell, 2015; Ulman et al., 2020). La sobreexplotación de las especies
marítimas comerciales sigue siendo un problema hoy en día, ya que la demanda de
alimentos crece junto con la población mundial. Se estima que en el Mediterráneo
occidental más del 90% de las poblaciones de peces comerciales como el bacalao (Gadus
morhua), la sardina (Sardina pilchardus), el besugo (Pagellus bogaraveo), la anchoa
(Engraulis encrasicolus) o el lenguado (Solea solea), entre muchas otras, están
sobreexplotadas mucho más allá de los límites biológicos seguros (STECF, 2019). La
sobreexplotación de especies marinas implica la desaparición de dichas especies y su
función en la cadena alimenticia, al igual que limitaría los servicios ecosistémicos para
las generaciones futuras, que dispondrían de menos recursos naturales (Piroddi et al.,
2017).
Así como la sobrepesca y la contaminación suponen una amenaza para la biodiversidad,
las invasiones biológicas suponen la segunda causa principal de pérdida de biodiversidad
a nivel global (Gurevitch y Padilla, 2004). Hoy es una evidencia indiscutida el que, como
resultado de la actividad humana, los ecosistemas marinos y costeros de todo el mundo
están siendo invadidos a un ritmo extraordinario, desencadenando graves consecuencias
ambientales (Chan y Briski, 2017). Para lidiar con el problema de las invasiones
biológicas y conservar la biodiversidad marina, es necesario entender cómo actúan las
especies invasoras, cuáles son las consecuencias de su introducción en nuevos hábitats y
qué estrategias existen para poder hacerles frente.

12. 2. Invasiones biológicas en el medio marino
En las invasiones biológicas generalmente una especie adquiere una ventaja competitiva,
tras la desaparición de una barrera natural, que le permite expandirse rápidamente y
conquistar nuevas áreas dentro de ecosistemas receptores en los que se convierte en
población dominante (Simberloff, 2013). Este proceso puede darse de forma natural
(Vermeij 1991), no obstante, debido a la acción humana, los eventos de invasión se han
incrementado de manera exponencial (Sardain et al., 2019). En lo referente a hábitats
marinos, esto se debe a que diferentes acciones antrópicas como el tráfico marítimo, el
comercio de especies ornamentales para acuarios, la acuicultura, la construcción de
canales o la modificación del hábitat eliminan muchas de las barreras naturales que
impiden la expansión de las especies (Brosse et al., 2021).
Cada especie habita un ecosistema del cual es nativa y su rango natural está limitado por
diferentes barreras, ya sean físicas o ambientales. El proceso de invasión biológica da
comienzo cuando dichas barreras se atenúan o desaparecen (generalmente debido al factor
humano). La principal causa de la desaparición de estas barreras es el transporte de dichas
especies (voluntaria o involuntariamente) que pueden ser desplazadas en forma de
organismos adultos, propágulos, larvas, esporas, etc. Una vez introducida la especie en
los ecosistemas recipientes, dependiendo de su capacidad para adaptarse a los nuevos
parámetros bióticos y abióticos y la continuidad del suministro de propágulos, la especie
puede, o no, lograr sobrevivir al nuevo hábitat al que ha sido introducido (Cassey et al.,
2018) (Figura 1). A estas especies que se encuentran fuera de su hábitat nativo se las
denomina especies no indígenas o NIS (del inglés Non-Indigenous Species). En algunos
casos, las especies serán capaces no solo de sobrevivir al nuevo entorno, sino de
establecer una población reproductivamente viable. Dependiendo de las características de
cada especie, esto podrá requerir un suministro continuo de propágulos o no. Una vez que
la especie es capaz de reproducirse con éxito en el nuevo entorno, las poblaciones
comienzan a establecerse y se vuelven independientes de sus poblaciones en el hábitat
nativo.

13. Figura 1. El proceso de invasión biológica en sistemas marinos. En la imagen se
muestran las distintas etapas que debe superar una especie desde que se introduce en un
nuevo hábitat hasta que se convierte en especie invasora causante de daños económicos
y ambientales. Imagen adaptada de Namboothri et al. (2012).
Existen muchos factores que facilitan el proceso de establecimiento de las especies no
indígenas, como las perturbaciones ambientales, la biodiversidad del área receptora, el
alto éxito competitivo de la especie no indígena o la falta de depredadores naturales
(Kenworthy et al., 2018). Todos estos factores pueden estar estrechamente relacionados
con la contaminación producida como consecuencia de distintas actividades humanas, las
cuales hacen que disminuyan o desaparezcan ciertas especies sensibles en determinados
ecosistemas (Owens et al., 2020). Esta pérdida de biodiversidad genera nichos ecológicos
que pueden ser explotados por las especies no indígenas. De la misma forma, la
contaminación puede eliminar posibles competidores (que empleen los mismos recursos
que la especie no indígena) o depredadores que pudiera haber en el ecosistema recipiente.
Es por ello por lo que los ecosistemas con mayor diversidad son más resistentes a las
invasiones biológicas y por lo que la contaminación aumenta el éxito relativo de las
especies oportunistas, incluyendo especies no indígenas (Mayer-Pinto et al., 2015). Junto
con estos factores, también debe tenerse en cuenta la capacidad de las especies no
indígenas de tolerar amplios rangos de condiciones ambientales, de explotar diversas
fuentes de alimentación o la posesión de características como altas tasas de crecimiento
y reproducción (Mannino et al., 2017). Estas características pueden desembocar en que
finalmente, una especie no indígena se convierta en una especie invasora, logrando
establecer poblaciones reproductivamente viables en el nuevo hábitat, dispersándose y
proliferando de manera descontrolada, convirtiéndose en especies dominantes del
ecosistema.
Las invasiones biológicas causan daños importantes en los ecosistemas marinos. Las
especies invasoras pueden reducir la abundancia de algunas especies nativas mediante
procesos de depredación, competición o hibridación. Además, las especies invasoras

14. pueden introducir nuevos patógenos y enfermedades (a las cuales muchas veces ellas
mismas son resistentes) que afectan a la biota local (García-Vásquez et al., 2017).
No obstante, al hablar de invasiones biológicas no solo se deben tener en cuenta los
impactos ecológicos, puesto que las especies invasoras también afectan gravemente al ser
humano. Este impacto puede ser directo, como en el caso de introducciones de patógenos
y nuevas enfermedades que pueden afectar a las personas, pero también puede ser
indirecto; las invasiones biológicas pueden afectar al turismo o a los servicios
ecosistémicos (por ejemplo, disminuyendo el stock disponible para la pesca), lo cual
deriva en importantes pérdidas económicas. Se estima que las pérdidas económicas
asociadas a las invasiones biológicas en medios acuáticos han supuesto a la economía
global un coste superior a los 345 mil millones de dólares (Cuthbert et al., 2021).
En resumen, las invasiones biológicas son una creciente amenaza para el ser humano y el
medioambiente. Para poder hacer frente a este problema, es necesario desarrollar y poner
a prueba nuevas técnicas que permitan hacer frente a las especies invasoras, ya sea
mediante la prevención de nuevas introducciones o mediante el monitoreo y la detección
temprana. No obstante, es necesario no sólo conocer las características biológicas,
ecológicas o fisiológicas de las especies, sino que también es de vital importancia conocer
cuáles son las principales vías de propagación o introducción de las especies exóticas e
invasoras, para poder elaborar planes de actuación específicos que puedan evitar o
minimizar posibles introducciones de especies no indígenas.
3. Nuevas estrategias para hacer frente a las invasiones biológicas en los puertos
comerciales
Se conoce que tráfico marítimo supone el vector principal para la dispersión de especies
exóticas e invasoras a nivel mundial (Letschert et al., 2021). Este transporte de especies
se da fundamentalmente mediante las aguas de lastre y las bioincrustaciones en los cascos
de las embarcaciones. Es por ello por lo que los puertos comerciales marítimos son
considerados como puntos clave para la introducción de nuevas especies.
A pesar de que se han elaborado una gran variedad de acuerdos y protocolos para hacer
frente al problema de las invasiones biológicas, como el Convenio BWM, del inglés
Ballast Water Management Convention o el reglamento IAS (del inglés Invasive Alien
Species). La mayoría de estos acuerdos se centran en la eliminación de las especies
problemáticas. Sin embargo, es bien sabido que la prevención y la detección temprana de
las especies suponen estrategias mucho más efectivas para hacer frente al problema. En
este contexto, este trabajo presenta dos nuevas estrategias basadas en la prevención y
monitorización de especies que puedan suponer un riesgo biológico.

15. 3.1 El índice de amenaza de invasión de especies no indígenas (NIS-ITS)
El índice de amenaza de invasión de especies no índigenas o NIS-ITS, permite llevar a
cabo una estrategia preventiva gracias a la cual es posible poner en marcha planes de
actuación específicos de forma temprana, de manera que los procesos de invasión
biológica pueden ser tratados desde las primeras fases de introducción, cuando la eficacia
de dichas acciones resulta más elevada debido a la menor cantidad de individuos de la
población en proceso de introducción.
Para poder llevar a cabo esta prevención, el NIS-ITS emplea tres criterios para asignar
una peligrosidad a las especies que pudieran ser potencialmente introducidas en un
entorno. Estos criterios incluyen 1) la idoneidad de las condiciones ambientales del
hábitat al cual puede ser introducida la especie en cuestión 2) el historial de invasiones
previas de la especie y 3) el tráfico marítimo. La idoneidad del hábitat se estima en base
a las preferencias ambientales de la especie (temperatura del agua, salinidad, oxígeno
disuelto etc.) obteniendo un valor que varía del 0 (hábitat totalmente inapropiado) al 1
(hábitat óptimo). El segundo criterio, historial de invasiones, asigna una peligrosidad a la
especie en base a si esta ha llevado a cabo eventos previos de introducción (valor de 0.2),
invasión (valor de 1) o no (valor de 0). Por último, el tercer criterio analiza el tráfico
marítimo que llega hasta el hábitat analizado y la presencia de la especie en cuestión en
las distintas áreas biogeográficas de las que puede provenir el tráfico marítimo.
Mediante el empleo de estos criterios unificados en el índice NIS-ITS, es posible asignar
una peligrosidad a las especies con potencial conocido para emplear el tráfico marítimo
como vector de dispersión. De esta manera, es posible identificar aquellas especies
potencialmente peligrosas para un entorno y desarrollar estrategias específicas de
prevención y detección temprana para sí evitar la propagación de dichas especies.
El NIS-ITS ha sido testado en el puerto de Gijón, para el cual, en base a los tres criterios
previamente mencionados, se generó un listado de especies con mayor potencial invasor.
Un total de 15 especies superaron el umbral de peligrosidad del 90%, siendo estas por lo
tanto las principales especies a considerar a la hora de elaborar estrategias para hacer
frente a su posible introducción en este caso en el puerto de Gijón. Dichas especies
pertenecen principalmente a los filos Arthropoda, Cnidaria y Annelida (Figura 2).

16. Figura 2. Número de especies pertenecientes a distintos filos y agrupados según la
puntuación de amenaza de invasion (NIS-ITS).
Para poner a prueba la eficacia del nuevo índice, se llevaron a cabo una serie de muestreos
y revisiones bibliográficas en el Puerto de Gijón y en el mar Cantábrico, con el objetivo
de comparar el escenario de invasion existente, con el escenario observado. El índice NIS-
ITS demostró ser una herramienta muy útil para predecir nuevas introducciones de
especies exóticas, dado que un 80% de las especies catalogadas como potencialmente
peligrosas en el escenario observado (debido a la puntuación de peligrosidad superior al
90%) han sido detectadas en distintos puertos del cantábrico. Esta estrategia podría ser
empleada en cualquier puerto del mundo, siguiendo los criterios establecidos, de manera
que se puedan desarrollar planes de actuación específicos que permitan hacer frente a las
invasiones biológicas de una forma más eficaz y menos costosa.
3.2 Blue-gNIS y la caracterización ambiental incluyendo la invasividad de las
especies
Hoy en día las evaluaciones ambientales en ecosistemas marinos se llevan a cabo
principalmente mediante el estudio de las comunidades de macroinvertebrados que las
habitan. Para ello, las especies se clasifican según su grado de tolerancia a la
contaminación. De esta forma, a mayor proporción de especies tolerantes a la
contaminación, peor será el estado ambiental del ecosistema.
Sin embargo, estas evaluaciones ambientales no tienen en consideración a las especies
exóticas e invasoras que puedan estar presentes en dichos ecosistemas, y las cuales
también están relacionadas con el estado ambiental del entorno. Esto se debe
principalmente a que la contaminación afecta a las especies menos tolerantes, generando
nichos ecológicos que pueden ser fácilmente ocupados por especies exóticas e invasoras.
Número
de
especies

17. Es por ello por lo que estas especies deberían ser consideradas a la hora de realizar
evaluaciones ambientales en los ecosistemas marinos. En este contexto, el índice Blue-
gNIS puede suponer una excelente estrategia para caracterizar el estado ambiental de los
ecosistemas acuáticos.
Para ello, se han diseñado una serie de criterios mediante los cuales las especies de un
ecosistema pueden ser clasificados en cinco categorías o grupos ecológicos obtenidos del
ya existente índice AMBI (Azti Marine Biotic Index). Estas categorías clasifican a las
especies desde el grupo 1 (especies muy sensibles a la contaminación) hasta el grupo 5
(especies muy tolerantes a la contaminación). Empleando este criterio como base, el Blue-
gNIS pretende incluir a las especies exóticas e invasoras en estas evaluaciones
ambientales.
Para poder clasificar una especie exótica en estas categorías, se tienen en cuenta su
historial de invasión, así como sus características ecológicas. De esta forma, las especies
exóticas (conocidas como especies que han sido introducidas más allá de su rango nativo,
pero que no generan impactos conocidos en los ecosistemas recipientes) se clasifican en
el grupo ecológico 3 y esta clasificación puede elevarse al grupo 4 en base a la tolerancia
de la especie a hábitats contaminados. Por otro lado, las especies invasoras (conocidas
como aquellas especies que han sido introducidas más allá de su hábitat nativo y que
debido a la proliferación descontrolada han generado diversos impactos en los
ecosistemas recipientes) se clasifican en el grupo ecológico 4 y esta clasificación puede
elevarse al grupo 5 en base a la tolerancia de la especie a hábitats contaminados.
Gracias al empleo del índice Blue-gNIS en las evaluaciones ambientales, es posible llevar
a cabo una caracterización más completa del entorno, lo cual se ve reflejado en los valores
de este índice, que se ha visto que tienden a ser inferiores a aquellos obtenidos con índices
tradicionales que no tienen en consideración a las especies exóticas e invasoras. Por lo
tanto, en aquellos casos en los que la puntuación Blue-gNIS obtenida en un entorno sea
demasiado baja, esto supone un reflejo del estado ambiental del ecosistema, no solo por
la presencia de especies tolerantes a la contaminación, sino que también por aquellas
especies exóticas e invasoras que alteran los ecosistemas locales. Es por ello por lo que
el uso de este tipo de índices más completos en entornos como los puertos marinos, los
cuales suponen focos principales para la introducción de nuevas especies, puede suponer
una excelente estrategia para hacer frente al problema de las invasiones biológicas de una
forma muchos más efectiva y así evitar las consecuencias ambientales y económicas
derivadas de la introducción de dichos organismos.

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