especies de candida no albicans en la consulta de ginecología

1. 161Volumen 9, Núm. 37, octubre-diciembre, 2007
RESUMEN
Introducción: Candida albicans es el agente causal más frecuente de vaginitis micótica; sin embargo, se han reportado otras especies
de Candida.
Objetivo: Conocer la incidencia de especies de Candida no albicans en la consulta de ginecología.
Pacientes y métodos: Se seleccionaron 250 pacientes (100 con síntomas de vaginitis; 100 asintomáticas y 50 referidas de la consulta
de infertilidad). Se obtuvieron dos muestras (cuello uterino y pared vaginal) para cultivo en medio de Sabouraud. La identificación de
Candida se realizó con el sistema de análisis de reacciones a sustratos API 20 C AUX (bioMerieux S.A.). Para el estudio estadístico se
utilizó la prueba de la c2
.
Resultados: En las pacientes con vaginitis se registraron 24 casos positivos para Candida: 18 a C. glabrata y 6 a C. albicans. En las
mujeres asintomáticas se tuvieron 21 casos positivos: 10 a C. albicans, 9 a C. glabrata, 1 a C. famata y 1 a C. tropicalis. En las pacientes
con infertilidad hubo 13 casos positivos: 6 a C. albicans, 6 a C. glabrata y 1 a C. tropicalis. En los primeros dos grupos se registraron
73 pacientes con antecedentes de vulvovaginitis de repetición y se aislaron 22 cepas de Candida: 5 de C. albicans y 17 de C. glabrata
(p < 0.001). El examen en fresco (KOH al 10%) fue positivo en 27 casos (46.1%).
Conclusión: Candida glabrata fue la especie más frecuente en pacientes con vaginitis sintomática y vaginitis recurrente.
Palabras clave: Candida albicans, Candida glabrata, Candida no albicans, vulvovaginitis.
ABSTRACT
Introduction: Candida albicans is considered the most common fungi associated to vaginitis, but other Candida species have been
documented. The objective is looking for the incidence of species of non-albicans Candida in the gynecology consultation.
Objective: Know the prevalence of Candida non albicans species in the gynecological consultation.
Material and methods: 250 patients were included and divided into three groups: 100 women with vaginitis symptoms; 100 asymptomatic
and 50 women evaluated for infertility. We obtained two samples, from the uterine cervix and the vaginal wall, for Candida identification.
Candida was isolated in Sabouraud medium. The identification of the species was made with substrate reaction analysis API 20 C AUX
(bioMerieux). Statistical analysis was done by chi square.
Results: Of 24 positive cases in the symptomatic group, 18 were of glabrata sp. and 6 were Albicans sp. We found 21 positive cases
of Candida in the asymptomatic women; 10 corresponded to C. albicans; 9 to C. glabrata; 1 C. famata and 1 C. tropicalis. There were 13
positive cases of Candida in the group of infertile patients; 6 were of C. albicans, 6 of C. glabrata and 1 C. tropicalis. In the first two groups
we found 73 patients with repetitive vulvovaginitis, in these patients we found 22 positive cases for Candida; 5 were C albicans and 17
were C. glabrata (P<0.001). The KOH test was positive in 27 cases (46.1%).
Conclusions: C. glabrata was the most common Candida species in patients with symptomatic and recurrent vaginitis.
Key words: Candida albicans, C. galbrata, non-albicans Candida, vulvovaginitis.
Especies de Candida no albicans en la consulta de ginecología
José Luis Iglesias Benavides,* Donato Saldívar Rodríguez,** Rolando Tijerina Menchaca,*** Gloria González
González,*** Elvira Garza González,*** Elizabeth Rosales Tristán**
Artículo original
Medicina Universitaria 2007;9(37):161-5
* Servicio de Obstetricia.
** Departamento de Ginecología y Obstetricia.
*** Departamento de Microbiología.
Facultad de Medicina y Hospital Universitario Dr. José
Eleuterio González de la UANL.
Correspondencia: Dr. José Luis Iglesias Benavides. Servicio de
Obstetricia. Facultad de Medicina y Hospital Universitario Dr. José
Eleuterio González de la UANL. Avenida Francisco I. Madero y
Gonzalitos s/n, colonia Mitras Centro, CP 64460, Monterrey, Nuevo
León, México. Tel.: 01(81) 8333-6563.
Recibido: julio, 2007. Aceptado: septiembre, 2007.
La versión completa de este artículo también está disponible en
internet: www.actualizacionmedica.com.mx
E
l género Candida incluye cerca de 154 espe-
cies, de las cuales seis son las aisladas más a
menudo de infecciones humanas. Mientras
Candida albicans es la más común, las demás
comprenden C. krusei, C. lusitaniae, C. glabrata, C. pa-
rapsilosis y C. tropicalis.1
Candida albicans es el agente
causal más frecuente, como colonizador y responsa-
ble, de la mayor parte de los casos de vulvovaginitis
candidiásica; sin embargo, en los últimos decenios se
incrementó la incidencia de infecciones causadas por
especies no albicans, principalmente Candida glabrata.2,3
Artemisamedigraphic enlínea

2. 162 Medicina Universitaria ISSN 1665-5796
Anteriormente se conocía como Torulopsis glabrata,
debido a la no producción de hifas y pseudohifas.
Estudios posteriores de su ADN indicaron que real-
mente correspondía a la familia de Candida.
La mayor parte de los casos de vaginitis por espe-
cies de Candida no albicans se identifica cuando falla
el tratamiento estándar, lo que lleva a la obtención de
cultivos vaginales.Aunque se desconoce la frecuencia
exacta, se reporta que 10 a 20% de las vulvovaginitis
candisiásicas es causado por especies no albicans.2,3
La
importancia clínica de las infecciones por C. glabrata
se debe a su resistencia innata con azoles y su relación
con vaginitis candidiásica de repetición.4
El objetivo de este estudio fue conocer la incidencia
de especies de Candida no albicans en un grupo de
pacientes de la consulta de ginecología.
PACIENTES Y MÉTODOS
Se realizó un estudio descriptivo, comparativo y
longitudinal en pacientes que acudieron a la consulta
de ginecología. Se incluyeron mujeres adultas y con
vida sexual activa, y se excluyó a las pacientes antes
de la menarquia, en tratamiento local o sistémico para
vaginitis, que estuvieran menstruando, embarazadas
o con cáncer genital. Se seleccionaron 250 mujeres y
se dividieron en tres grupos: 100 con síntomas de
vaginitis, 100 sin síntomas (estudio citológico) y 50
pacientes referidas de la consulta de infertilidad.
Las mujeres firmaron el consentimiento informado,
donde aceptaron la obtención de muestras vaginales
para su estudio microbiológico. También se realizó un
interrogatorio y la exploración física.
Los exámenes microbiológicos consistieron en dos
tomas para cultivo en medio de Stuart; se utilizaron
cuatro hisopos (dos con muestra de cuello vaginal
y dos con muestra de la pared y el fondo de saco
vaginal) para la identificación de Candida sp. La
identificación de la especie se realizó con el sistema
de análisis de reacciones a sustratos API 20 C AUX
(bioMerieux S.A.). Se registraron los datos clínicos
de edad, antecedente de vaginitis de repetición
(tres accesos hospitalarios o más, en un año, por
vulvovaginitis) y diabetes mellitus. Para el estudio
estadístico se utilizó el análisis de frecuencia y la
prueba de la c2
.
RESULTADOS
Las pacientes con vaginitis tuvieron límite de edad de
18 a 52 años (media de 34.6). El estudio de la especie
de Candida reveló 24 casos positivos, de los cuales 18
correspondieron a C. glabrata y 6 a C albicans. El diag-
nóstico por examen en fresco, con solución de KOH, se
estableció en 13 casos (54.1%). El antecedente de vagi-
nitis de repetición fue positivo en 63 pacientes y en 15
(23.8%) se aisló C. glabrata y en 4 (6.3%) C. albicans.
En el grupo de mujeres asintomáticas, el límite de
edad fue de 19 a 58 años (media de 37.09). Se registra-
ron 21 casos positivos para Candida: 10 con C. albicans,
9 con C. glabrata, 1 con C. famata y 1 con C. tropicalis.
El examen en fresco fue positivo en 9 (37%) casos.
Diez pacientes mencionaron padecer vulvovaginitis
de repetición, de las cuales se aislaron especies de
Candida en tres casos: dos con C. glabrata y una con
C. albicans.
En el grupo de la consulta de infertilidad, el límite
de edad fue de 23 a 42 años (media de 31.8). Se repor-
taron 13 casos positivos para Candida: 6 a C. albicans,
6 a C. glabrata y 1 a C. tropicalis. El examen en fresco
fue positivo en 5 (10%) casos. No hubo pacientes con
vaginitis de repetición.
De las 58 cepas de Candida aisladas en este estudio,
36 (62.0%) correspondieron a Candida no albicans y 22
(37.9%) a Candida albicans. Las especies no albicans más
frecuentes fueron C. glabrata (33), C. tropicalis (2) y C.
famata (1). En 73 mujeres con antecedente de vaginitis
de repetición, se aisló C. albicans y C. glabrata en cinco
y 17 casos, respectivamente (0.001). El examen en
fresco fue positivo en 27 (46.5%) de los 58 casos con
especies de Candida.
DISCUSIÓN
Diferentes estudios mencionan un considerable au-
mento en la incidencia de la vaginitis micótica, lo que
resulta en una de las primeras causas de vaginitis en la
consulta médica. Se considera que Candida albicans es el
principal agente responsable de este tipo de vaginitis;
sin embargo, a través del tiempo ha disminuido en su
frecuencia, pero han aumentado concomitantemente
otras especies de Candida que también afectan al huma-
no.5
De las cepas de Candida aisladas en este estudio,
Iglesias Benavides JL y col.

3. 163Volumen 9, Núm. 37, octubre-diciembre, 2007
Especies de Candida no albicans en la consulta de ginecología
24 fueron del grupo con vaginitis, 21 del grupo de
pacientes asintomáticas y 13 del de infertilidad. La
especie más frecuente fue C. glabrata en 33 (56.9%)
pacientes, principalmente en el grupo de mujeres con
vaginitis (p < 0.001). C. albicans se aisló en 22 (37.9%)
casos, sin diferencia en los tres grupos. Las especies
aisladas con menor frecuencia fueron Candida tropicalis
y Candida famata (cuadro 1).
mellitus no controlada u otros padecimiento inmu-
nodepresores.5
Asimismo, la vaginitis causada por
C. glabrata se reconoce como una forma complicada
de la enfermedad. El antecedente de vaginitis de
repetición fue positivo en los grupos de mujeres
con vaginitis (63 casos) y asintomáticas (10 casos).
En el primero, C. glabrata fue significativamente
mayor (p < 0.001), mientras que en el segundo no
hubo diferencia (cuadro 3).
Cuadro 1. Cultivos positivos y especies de Candida en las pacientes
de la consulta de ginecología
Candida sp n %
C. glabrata 33 56.8
C. albicans 22 37.9
C. tropicalis 2 3.44
C. famata 1 1.72
Total 58 100
En 1996 Horowitz reportó el incremento de las es-
pecies de Candida no albicans como responsable de los
cuadros clínicos de vaginitis.2
Este autor demostró
una elevada incidencia, de 9.9 a 17.2%, desde 1988
hasta 1995. En el estudio actual se encontró un franco
desplazamiento de C. albicans por C. glabrata (56%).
Dicho resultado sobrepasa el de la mayor parte de
los estudios, donde se reporta una prevalencia de C.
glabrata de 10 a 20%.2,3
No se encontró explicación a
la diferencia de nuestros resultados, aunque puede
influir el número de estudios realizados. Spinillo y
colaboradores estudiaron las características clínicas
de C. glabrata en 86 pacientes, comparadas con 174
con cultivos negativos y 625 con cultivo positivo para
C. albicans, y encontraron que dicha especie es más
frecuente en mujeres de medio socioeconómico bajo
y de menor educación.6
Estos hallazgos coinciden
con nuestra población (cuadro 2), ya que muestran
similares características (bajos recursos económicos,
baja escolaridad, sin trabajo asalariado fijo y sin ser-
vicios de atención médica). Se necesitan más estudios
para establecer esta tendencia.
La importancia clínica del predominio de es-
pecies no albicans se refleja en la resistencia de las
cepas al tratamiento con azoles. Esto se relaciona
con recurrencia de síntomas al suspender el tra-
tamiento, y vulvovaginitis de repetición.7
Sobel
considera que la vaginitis se complica cuando
existen factores predisponentes, como diabetes
Cuadro 2. Distribución de los cultivos positivos para Candida y
sus especies
Grupo clínico n albicans glabrata famata tropicalis
Vaginitis 100 6 18 - -
Asintomáticas 100 10 9 1 1
Infertilidad 50 6 6 - 1
Total 250 22 33 1 2
Poco se sabe de la defensa del huésped contra
C. glabrata. Estudios recientes demuestran que la
inmunidad mediada por células T forma el principal
mecanismo del huésped contra la infección mucosa
por C. albicans. Aparentemente, las células T son
más importantes en la respuesta local, en compa-
ración con la sistémica, contra la infección por C.
albicans, pues inhiben la reproducción de las hifas.8,9
Aunque no se ha comprobado el tipo de inmunidad
protectora contra C. glabrata, su mayor incidencia en
pacientes con cáncer, infecciones sistémicas, recepto-
res de transplantes y pacientes con VIH, en quienes
la función de las células T está alterada, sugiere que
dichas células pueden ser importantes para proteger
algunos tejidos contra la infección.10
No se ha com-
probado el aumento en el número de infecciones por
C. glabrata en pacientes con deficiencia de células
B, lo que indica que los anticuerpos no tienen una
función protectora contra esta especie.11,12
Cuadro 3. Relación entre Candida albicans y Candida glabrata
aisladas en 73 pacientes con vaginitis de repetición (100 mujeres
con vaginitis y 100 asintomáticas) (p < 0.001)
Grupo clínico
Vaginitis de
repetición
Candida
albicans
Candida
glabrata
p
Vaginitis 63 4 15 < 0.001
Asintomáticas 10 1 2 NS
Total 73 5 17 < 0.001

4. 164 Medicina Universitaria ISSN 1665-5796
Otro problema común en las pacientes infectadas
con especies de Candida no albicans se relaciona con la
dificultad de establecer el diagnóstico, ya que el cua-
dro clínico y el examen físico no muestran diferencias
entre éstas y C. albicans. El estudio microscópico
en fresco (secreción vaginal con solución de KOH
al 10%) muestra elevada incidencia de resultados
falsos negativos, debido al criterio diagnóstico de
observar hifas en Candida albicans. Lo que no tiene
valor ante especies como C. glabrata, que sólo forman
grupos aislados de blastoconidias. En este estudio, el
diagnóstico de Candida mediante muestras vaginales
en fresco fue positivo en 27 (46.1%) de los 58 casos.
Se considera que el aumento de vaginitis causada
por especies no albicans es un reflejo del tratamiento
a corto plazo con azoles tópicos y orales.13
Otra teo-
ría incluye la autoprescripción y abuso de agentes
antimicóticos.14
Algunos autores indican que las in-
fecciones producidas por C. glabrata aparecen como
agentes de importancia en las infecciones vaginales
de mujeres que reciben tratamiento a largo plazo
con fluconazol.15-18
La prescripción inadecuada de antimicóticos ha
disminuido la incidencia de Candida albicans (pues es
más sensible al tratamiento médico), pero ha hecho
resistentes a C. glabrata, en primer lugar y a C. famata,
C. tropicalis y C. parapsilosis.
Como C. glabrata es resistente al tratamiento con
azoles, en 1997 Sobel reportó que el tratamiento
local con ácido bórico (600 mg), en cápsulas de ge-
latina aplicadas por vía intravaginal durante 14 días,
muestra eficacia similar que el itraconazol oral.19
Este tratamiento se recomienda para pacientes con
resistencia al antimicótico convencional (recaídas al
terminar el tratamiento o recurrencias, varias veces
al año), como alternativa sencilla y eficaz.
Además de la automedicación, los médicos so-
mos corresponsables del aumento de la frecuencia
de especies de Candida no albicans, al promover el
tratamiento empírico, con base en síntomas clínicos
y sin un diagnóstico preciso. El tratamiento de las
vaginitis debe comprender, como norma habitual,
la revisión clínica de la vulva y vagina, determina-
ción del pH y examen microscópico en fresco de la
secreción vaginal (solución salina y KOH al 10%).
En los casos de recidivas frecuentes se recomiendan
estudios microbiológicos específicos para indicar el
tratamiento más adecuado.
CONCLUSIONES
Candida albicans se considera el principal agente de
vaginitis micótica; sin embargo, se han reportado
otras especies de Candida. En este trabajo revisamos
250 pacientes: 100 con síntomas de vaginitis, 100
asintomáticas y 50 que acudieron a la consulta de
infertilidad. Se obtuvieron dos muestras para cultivo
en medio de Saboreaud y en los casos positivos se hizo
la identificación de las especies de Candida mediante
el análisis de reacciones a sustratos API 20 C AUX
(bioMerieux S.A.). Se registraron 58 casos positivos
para Candida; las especies más frecuentes fueron C.
glabrata (56.8%) y C. albicans (37.9%). La incidencia
fue mayor en las mujeres con vaginitis de repetición
(p < 0.001). El examen en fresco fue positivo sólo en
46% de los casos. Se demostró un mayor predominio
de especies de Candida no albicans. Debe evitarse la
automedicación y el tratamiento médico empírico.
REFERENCIAS
1. Bonifaz A. Micología médica básica. 2ª ed. México: Méndez
editores, 2002;pp:301-27.
2. Horowitz BJ. Mycotic vulvovaginitis: a broad overview. Am J
Obstet Gynecol 1991;165:1188-92.
3. Nguyen MH, Peacock JE, Morris AJ, Tanner DC, et al. The
changing face of candidemia: emergence of non-Candida
albicans species and antifungal resistance. Am J Med.
1996;100:617-23.
4. Fidel PL, Vazquez JA, Sobel JD. Candida glabrata: review of
epidemiology, pathogenesis, and clinical disease with compari-
son to Candida albicans. Clin Microbiol Rev 1999;12:80-96.
5. Sobel JD, Faro S, Force RW, Foxman B, et al. Vulvovaginal
candidiasis: epidemiologic, diagnostic, and therapeutic con-
siderations. Am J Obstet Gynecol 1998;178:203-11.
6. Spinillo A, Capuzzo E, Egbe TO, Incola S, Piáis G. Torulopsis
glabrata vaginitis. Obstet Gynecol 1995;85:993-8.
7. Lynch ME, Sobel JD, Fidel PL. Role of antifungal drug resistan-
ce in the pathogenesis of recurrent vulvovaginal candidiasis.
J Med Vet Mycol 1996;34:337-9.
8. Rogers TJ, Balish E. Immunity to Candida albicans. Microbiol
Rev 1980;44:660-82.
9. Fidel PL, Lynch ME, Sobel JD. Candida-specific cell-mediated
immunity is demonstrable in mice with experimental vaginal
candidiasis. Infect Immun 1993;61:1990-5.
10. Sangeorzan JA, Bradley SF, He X, Zarins LT, et al. Epidemio-
logy of oral candidiasis in HIV infected patients: colonization,
infection, treatment, and emergence of fluconazole resistance.
Iglesias Benavides JL y col.

5. 165Volumen 9, Núm. 37, octubre-diciembre, 2007
Especies de Candida no albicans en la consulta de ginecología
Am J Med 1994;97:339-46.
11. Mathur S, Koistinen GV, Horger EO, Mahvi TA, Fundenberg
HH. Humoral immunity in vaginal candidiasis. Infect Immun
1977;15:287-94 .
12. Mendling W, Koldovsky U. Immunological investigations in
vaginal mycoses. Mycoses1996;39:177-83.
13. Geiger AM, Foxman B, Sobel JD. Chronic vulvovaginal can-
didiasis: characteristics of women with Candida albicans, C
glabrata and no Candida. Genitourin Med 1995;71:304-7.
14. Ferris DG, Nyirjesy P, Sobel JD, Soper D, et al. Over-the-coun-
ter antifungal drug misuse associated with patient-diagnosed
vulvovaginal candidiasis. Obstet Gynecol 2002;99:419-25.
15. Fox R, Neal KR, Leen CL, Ellis ME, Mandal BK. Fluconazole
resistant Candida in AIDS. J Infect 1991;22:201-4.
16. Wingard JR, Merz WG, Rinaldi MG, Millar CB, et al.Association
of Torulopsis glabrata infections with fluconazole prophylaxis
in neutropenic bone marrow transplant patients. Antimicrob
Agents Chemother 1993;37:1847-9.
17. Hitchcock CA, Pye GW, Troke PF, Johnson EM, Warnock DW.
Fluconazole resistance in Candida glabrata.AntimicrobAgents
Chemoter 1993;37:1962-5.
18. Warnock DW, Burke J, Cope NJ, Jonhson EM, et al. Flucona-
zole resistance in Candida glabrata. Lancet 1988;2:1310.
19. Sobel JD, Chaim W. Treatment of Torulopsis glabrata vagini-
tis: retrospective review of boric acid therapy. Clin Infect Dis
1997;24:649-52.