Este estudio evaluó la eficacia de dos especies de nematodos entomopatógenos, Steinernema feltiae y S. carpocapsae, en el control de las moscas plaga Megaselia halterata y Lycoriella auripila en el cultivo de champiñones. Los resultados mostraron que S. feltiae redujo significativamente el número de L. auripila, pero no tuvo efecto en M. halterata. Ambas especies de nematodos no causaron efectos fitotóxicos en el rendimiento o cosecha de champiñones
1. Control biológico de los dípteros del champiñón mediante la
aplicación de nematodos entomopatógenos
Navarro MJ, Gea FJ
Centro de Investigación, Experimentación y Servicios (CIES) del champiñón. c/ Peñicas s/n. 16220
Quintanar del Rey, Cuenca. mjnavarro.cies@dipucuenca.es. Tfno: +34 967496198. Fax: +34 967496240
RESUMEN
Los dípteros Megaselia halterata (Wood) y Lycoriella auripila Winnertz se
encuentran entre las plagas más importantes del cultivo de champiñón en
Castilla-La Mancha. El control de estas moscas se realiza habitualmente
mediante la colocación de barreras físicas y la aplicación de insecticidas,
aunque esporádicamente también se utilizan nematodos entomopatógenos
como organismos de control biológico. El principal objetivo de este estudio ha
sido valorar la eficacia de dos especies de nematodos, Steinernema feltiae
(Filipjev) y S. carpocapsae (Filipjev), en el control de las moscas del
champiñón. Para ello se han desarrollado dos ciclos de cultivo de champiñón
en condiciones controladas, en los que se han aplicado dos tratamientos con
nematodos [106
IJ m-2
(S. feltiae) y (0,5+0,5) 106
IJ m-2
(S. feltiae + S.
carpocapsae)] sobre el sustrato de cultivo. Previamente, el sustrato fue
infestado con dípteros de forma natural. Para cada especie de mosca se valoró
el número de adultos emergentes del sustrato infestado. No se detectó
descenso significativo de la población de M. halterata con ninguna de las dos
especies de nematodos consideradas. Por el contrario, el número de capturas
de L. auripila descendió con ambos tratamientos, aunque de forma más
acusada tras la aplicación en solitario de nematodos S. feltiae. Por otra parte se
realizó un tercer ensayo para valorar el efecto fitotóxico de estos nematodos
sobre el micelio de champiñón. No se detectó descenso de rendimiento ni
retraso en la cosecha con ninguno de los dos tratamientos considerados.
Palabras clave: Megaselia halterata, Lycoriella auripila, Steinernema feltiae,
Steinernema carpocapsae, eficacia, fitotoxicidad.
2. INTRODUCCIÓN
Los dípteros Megaselia halterata (Wood) y Lycoriella auripila Winnertz (Diptera:
Phoridae y Sciaridae) son las plagas más habituales en las explotaciones de
champiñón de Castilla-La Mancha (Navarro et al. 2000). Estas moscas, en su
estado larvario, se alimentan del micelio del hongo e incluso llegan a producir
túneles en los champiñones ya formados (Husssey 1981, Rinker y Snetsinger
1984, White 1986, Sandhu y Bhattal 1987). Por otra parte, los adultos actúan
como vectores de otras plagas (ácaros y nematodos) y enfermedades (mole
seca) (White 1981, Clift y Larsson 1987). En Castilla-La Mancha predomina el
fórido M. halterata, con poblaciones abundantes a lo largo de casi todo el año
(excepto en invierno), mientras que L. auripila se detecta en menor número y
casi exclusivamente durante los meses de primavera (Navarro et al. 2000).
El control de las moscas del champiñón se ha realizado tradicionalmente
con insecticidas. Esto ha motivado la aparición de resistencias de alguna de las
especies a determinados productos, como por ejemplo la aparición de
resistencia a las permetrinas en L. mali (Keil 1987, Brewer y Keil 1989, Bartlett
y Keil 1997). Además, la aplicación de productos fitosanitarios presenta dos
problemas añadidos: el efecto fitotóxico sobre el micelio de champiñón, que se
traduce en pérdidas de rendimiento y/o de calidad (White 1992, Geels y
Rutjens 1992, Grewal et al. 1992, Scheepmaker et al. 1998a), y la recuperación
de residuos en el champiñón cosechado (Navarro y Gea 2006). Por otra parte,
el proceso de evaluación de fitosanitarios realizado por la Unión Europea ha
reducido considerablemente el número de materias activas insecticidas
autorizadas para el cultivo de champiñón.
También se utilizan otros métodos de control alternativos a los
insecticidas, como es la utilización de barreras físicas para la exclusión de los
individuos adultos (Finley et al. 1984), entre las que se encuentran la
instalación de mallas antitrips en las entradas y salidas de los orificios de
ventilación, y la instalación, en las cancelas y en el interior de los locales de
cultivo, de luces negras sobre una superficie impermeable tratada con un
insecticida de contacto (Grupo de trabajo fitosanitario del champiñón y otros
hongos cultivados 1997, Coles 1998).
En la actualidad, la investigación sobre los métodos de lucha contra
estas plagas se centra en los mecanismos de control biológico, entre los que
3. destacan los nematodos entomopatógenos (Richardson 1987). La eficacia de
los nematodos en el cultivo de champiñón está condicionada por su
compatibilidad con los insecticidas utilizados (Rovesti y Deseo 1990; Grewal et
al. 1998) y por las condiciones medioambientales de cultivo: temperatura,
humedad y nivel de CO2 (Tomalak y Lipa 1991, Tomalak 1994, Kirk y Keil 2001,
Scheepmaker et al. 1998b).
En trabajos realizados por Scheepmaker et al. (1996, 1998b, 1998c) se
ha demostrado que Steinernema feltiae no es útil para controlar poblaciones de
fóridos M. halterata, mientras que se plantea la alternativa de S. carpocapsae
que, a dosis de 3 x 106
IJ m-2
en cobertura, ha conseguido reducir la presencia
de la plaga en un 50%. Para que este tratamiento sea más rentable, hay que
hacer coincidir la aplicación de los nematodos con el tercer estado larvario de
la mosca (Scheepmaker et al. 1998c, Jess y Bingham 2004).
En cuanto a la aplicación de nematodos para el control de los esciáridos,
muchos autores defienden la eficacia de S. feltiae (Grewal et al. 1993, Rinker et
al. 1995, Scheepmaker et al. 1998b, Jess and Kilpatrick 2000), aunque algunos
detectan un efecto fitotóxico del tratamiento (Grewal et al. 1992, 1993, Rinker et
al. 1997). Las investigaciones más recientes se han orientado, por una lado,
hacia la búsqueda de cepas de S. feltiae más virulentas (Grewal et al. 1993,
Tomalak, 1994), con el fin de reducir dosis de aplicación, evitar sobre-
infestación y abaratar costes (Rinker et al. 1995, Scheepmaker et al. 1997a); y
por otro lado, en establecer el sustrato y el momento idóneos de aplicación
(Scheepmaker et al. 1996, 1997b, Jess y Bingham 2004).
En este trabajo se plantea la valoración de la eficacia en el control de las
moscas del champiñón de dos tratamientos con nematodos entomopatógenos,
así como del posible efecto fitotóxico que produzcan sobre el micelio de
champiñón.
MATERIALES Y MÉTODOS
Control de las moscas del champiñón con nematodos entomopatógenos
Para valorar la eficacia de los nematodos entomopatógenos Steinernema
feltiae y S. carpocapsae en el control de M. halterata y L. auripila se realizaron
dos ciclos de cultivo en cabinas experimentales con condiciones
medioambientales controladas (temperatura, humedad relativa y ventilación).
4. En cada ensayo, se utilizaron 44 cubetas distribuidas en los siguientes
tratamientos: tratamiento Sf: compost sometido a infestación natural con
dípteros y con una aplicación posterior de S. feltiae a razón de 106
IJ m-2
;
tratamiento Sf+Sc, compost sometido igualmente a infestación y con una
aplicación posterior de una combinación de las dos especies de nematodos (S.
feltiae + S. carpocapsae), a razón de 0,5 106
IJ m-2
de cada una de ellas, lo que
hace un total de 106
IJ m-2
; tratamiento CI: control infestado en el que se realizó
la infestación con dípteros pero no se aplicaron nematodos entomopatógenos;
tratamiento C: control sin infestación de dípteros ni aplicación de nematodos.
Cada cubeta utilizada, con una superficie de cultivo de 870 cm2
, se llenó
con 5 kg de compost inoculado con micelio comercial al 0,9% en peso. El día
de la siembra, se colocó una estructura con forma de cubo sobre cada una de
las cubetas del tratamiento Control. Estas estructuras están fabricadas con
malla antitrips, que evita el libre tránsito de los dípteros, y tienen una trampa
adhesiva amarilla colgada de la cara superior que permite la captura de
moscas. A mitad del periodo de incubación, en concreto los días 5 y 12 tras la
siembra (ensayos I y II respectivamente), las cubetas de los tratamientos CI, Sf
y Sf+Sc se trasladaron a naves de cultivo próximas, en las que se había
permitido la proliferación de moscas, cuyas poblaciones se valoraron mediante
el recuento en placas adhesivas. Tras dos días en estos locales, periodo
durante el cual se produjo la infestación natural del compost, las cubetas se
reubicaron de nuevo en las cabinas experimentales, y se cubrieron con la
estructura de malla antitrips descrita anteriormente. Quince días después de la
siembra se procedió a aplicar la mezcla de cobertura sobre el sustrato, a razón
de 3,5 l por cubeta, lo que supone un espesor aproximado de 4-4,5 cm. La
mezcla de cobertura estaba basada principalmente en turba (Topterra®
) y se
hidrató antes de su aplicación. Al día siguiente de la cobertura se aplicaron los
nematodos, a las dosis indicadas, junto con 1 ml de quitosano y en un volumen
de agua de 150 ml por cubeta. El desarrollo del ciclo de cultivo se realizó de la
manera habitual y se prolongó hasta que el número de individuos capturados
en las placas se estabilizó. Posteriormente se procedió al recuento e
identificación bajo lupa binocular de las moscas capturadas. Los datos de
capturas fueron corregidos según la fórmula (Rosenhein y Hoy 1987):
N = (Y-X) / (100-X)
5. Donde N es el número de capturas corregido, Y es el número de capturas del
tratamiento y X es el número de capturas del control no infestado “C”.
Estos dos ensayos se diferencian entre sí en el tamaño de las
poblaciones de moscas utilizadas para la infestación (800 fóridos + 52
esciáridos por día en el Ensayo I y 1.237 fóridos + 82 esciáridos por día en el
Ensayo II) y en el periodo de tiempo transcurrido desde la infestación natural
hasta la aplicación de los nematodos (8-10 días en el Ensayo I y 1-3 días en el
Ensayo II.
Efecto fitotóxico de los nematodos entomopatógenos en el cultivo de
champiñón
Se ha realizado un tercer ensayo en el que se ha valorado el efecto fitotóxico
ocasionado por la aplicación de los nematodos entomopatógenos en un ciclo
de cultivo de champiñón. La metodología es similar a la de los ensayos
anteriores, excepto que no se realiza la infestación natural con dípteros. Por
tanto, se establecieron únicamente los tratamientos C, Sf y Sf+Sc, utilizando un
total de 34 cubetas de sustrato. El desarrollo del ciclo de cultivo se realizó de la
manera habitual y se prolongó hasta la cosecha de las dos primeras floradas,
periodo durante el cual se anotó diariamente el peso y número de los
champiñones formados. Los parámetros considerados para valorar la
fitotoxicidad fueron el rendimiento total cosechado, el número de champiñones
formados y la precocidad de la cosecha, definida como el tiempo que
transcurre entre la aplicación de la mezcla de cobertura y la cosecha de la
primera florada, ponderando la producción relativa diaria.
Análisis estadístico
Los resultados obtenidos tras el recuento de las placas y los parámetros
productivos de la cosecha fueron sometidos a un análisis de la varianza
(ANOVA), con el paquete informático Statgraphics Plus v. 4.1 (Statistical
Graphics Corp., Princenton, NJ, USA). Las varianzas se estabilizaron, cuando
fue necesario, aplicando previamente a los datos las siguientes
transformaciones: log (x+1) o √(x+1). En cualquier caso, se muestran las
medias no transformadas.
6. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Control de las moscas del champiñón
El Cuadro 1 recoge el valor medio y la desviación estándar del número de
moscas (fóridos y esciáridos) capturadas por placa en cada uno de los dos
ensayos realizados. En términos generales hay que resaltar que, considerando
conjuntamente ambas especies, el número de adultos capturados en el
tratamiento CI (control infestado) en el Ensayo I es inferior al detectado para el
mismo tratamiento en el Ensayo II, debido a que el tamaño poblacional
presente en la explotación utilizada para la infestación en el Ensayo I era
menor (800 fóridos y 52 esciáridos por día) que el registrado en el Ensayo II
(1.287 fóridos y 82 esciáridos por día). Por otra parte, en ambos ensayos, en
este mismo tratamiento, el número de fóridos es superior al de esciáridos
recuperados, lo que se justifica por el predominio de la población de Megaselia
halterata frente a la de Lycoriella auripila (aproximadamente 15x) en las dos
explotaciones utilizadas para la infestación.
Control de Megaselia halterata (Diptera: Phoridae)
En el Ensayo I, el número de capturas de fóridos adultos detectado en el
tratamiento CI (control infestado) y los valores obtenidos en los dos
tratamientos con nematodos son estadísticamente comparables (Cuadro 1),
aunque se aprecia un ligero descenso (20%) en el tratamiento Sf. En el Ensayo
II, los valores obtenidos en los tres tratamientos son estadísticamente
comparables. En este segundo ensayo se aprecia también un descenso en el
número de capturas del tratamiento Sf con respecto al control infestado CI,
pero en este caso sólo del 8,3%, mientras que la captura correspondiente al
tratamiento Sf+Sc es ligeramente superior a la del tratamiento CI.
El mayor descenso en el número de capturas de fórido obtenido tras la
aplicación de S. feltiae en el Ensayo I con respecto al Ensayo II puede deberse
al mayor periodo de tiempo (8-10 días en Ensayo I vs 1-3 días en Ensayo II)
que trascurre entre la infestación con moscas y la aplicación de los nematodos;
en esas circunstancias, los nematodos encuentran larvas de mayor tamaño
(tercer y cuarto estadio larvario), que son más vulnerables a la infestación por
S. feltiae (Scheepmaker et al. 1998c, Jess y Bingham 2004).
7. Los resultados obtenidos están en consonancia con los estudios de
Scheepmaker et al. (1998c) que descartan la utilidad de estos nematodos
entomopatógenos en el control de las larvas de fórido, pero contradicen a otros
autores que establecen reducciones de más del 70% en la emergencia de
adultos de M. halterata tras realizar aplicaciones con S. feltiae (Long et al.
2000, Erler et al. 2009). Por otra parte, en relación a S. carpocapsae estos
resultados no concuerdan con los de Scheepmaker et al. (1998b), ya que no se
detecta ningún control de este nematodo sobre el fórido considerado; esta
discordancia puede estar motivada por las diferentes dosis y/o momentos de
aplicación de los nematodos.
Control de Lycoriella auripila (Diptera: Sciaridae)
En cuanto al valor medio de capturas de moscas esciáridas, en el Ensayo I se
observa un descenso estadísticamente significativo en los dos tratamientos con
nematodos (Sf y Sf+Sc) frente al Control infestado CI (63% y 50% de reducción
de emergencia de esciáridos adultos, respectivamente) de forma ligeramente
más acusada en el tratamiento Sf. En el Ensayo II no se detectaron diferencias
significativas entre el control infestado y los tratamientos, aunque se aprecia un
ligero descenso (25%) ocasionado por la aplicación de S. feltiae. Al igual que
en el caso de los fóridos, la diferencia en el porcentaje de reducción entre los
dos ensayos puede estar motivada por el tiempo trascurrido entre la infestación
y el tratamiento con nematodos, ya que la bibliografía también describe que los
últimos estadios larvarios de esciáridos son más vulnerables al ataque con
nematodos entomopatógenos (Goughe y Hague 1995, Kim et al. 2004).
Los porcentajes de reducción encontrados en el Ensayo I son similares a
los encontrados por Rinker et al. (1997) tras aplicar S. feltiae para el control de
esciáridos (66%), aunque están lejos de los valores de 90-80% de control sobre
los esciáridos encontrados en la bibliografía (Grewal et al., 1993; Jess y
Kilpatrick, 2000) tras aplicar determinadas cepas de S. feltiae en cobertura.
Efecto fitotóxico de los nematodos entomopatógenos en el cultivo de
champiñón
El Cuadro 2 muestra los valores medios de los diferentes parámetros de
producción (rendimiento, número de champiñones, peso unitario y precocidad
8. en la cosecha de la primera florada) calculados para cada uno de los
tratamientos considerados (C, Sf, Sf+Sc), así como el resultado del análisis
estadístico realizado. En cuanto al rendimiento, en todos los casos
considerados se cosecharon algo más de 19 kg m-2
, producción que se
encuentra dentro del rango habitual para las dos primeras floradas. En el
análisis estadístico no se detectaron diferencias significativas entre los
tratamientos en la producción total ni para ninguna de las dos floradas
cosechadas, aunque en los tratamientos con nematodos se registró un ligero
descenso en la cosecha de la primera florada, posteriormente compensado
durante la segunda. Sin embargo, en el número de champiñones recolectados,
el tratamiento Sf registró un valor inferior en las dos floradas y
significativamente inferior en el cómputo total (1296 vs a 1559,4 y 1602,3
champiñones m-2
correspondientes a C y Sf+Sc, respectivamente). El peso
medio unitario calculado para los champiñones recolectados en el tratamiento
Sf (15,4 g champ-1
) fue significativamente superior a los otros dos valores (12,5
y 12,7 g champ-1
para C y Sf+Sc, respectivamente). Por último, resaltar que la
precocidad, definida como el tiempo que transcurre entre la aplicación de la
mezcla de cobertura y la cosecha de la primera florada, osciló entre 21,5 y 21,7
días, sin diferencias significativas entre los tratamientos.
En trabajos anteriores realizados en el CIES sobre el efecto fitotóxico de
la aplicación de S. feltiae, a dosis de 106
y 3 106
IJ m-2
, sobre el micelio de
champiñón, se constató un incremento estadísticamente significativo en los
valores de producción (número de champiñones y rendimiento) y un ligero
adelanto en el inicio de la cosecha (Gea y Navarro 2008) con respecto al
tratamiento control y a diferentes tratamientos insecticidas estudiados. Por el
contrario, hay autores que defienden que la aplicación de nematodos afecta al
crecimiento micelial (Rinker et al. 1997), por lo que provocan un descenso de
rendimiento. En este trabajo los resultados de rendimiento obtenidos en todos
los tratamientos son similares, debido quizás, al igual que Grewal et al. (1993),
a las bajas dosis de nematodos entomopatógenos aplicadas. En cuanto al
número de piezas cosechadas, los resultados indican que la aplicación de
nematodos entomopatógenos disminuye el valor de champiñones m-2
, lo que
concuerda con los trabajos de Scheepmaker et al. (1998a); estos autores ven
este hecho como una ventaja, sobre todo en las primeras floradas en que suele
9. haber demasiadas piezas para cosechar, lo que repercute en la calidad. Por el
contrario, otros autores (Grewal et al. 1992, 1993) registran un incremento en
piezas de más del 20% tras aplicar S. feltiae, lo que justifican con un
incremento en la dispersión de la bacteria Pseudomonas putida, responsable
de la formación de primordios, por la capa de cobertura. En cualquier caso, el
mayor peso unitario de los champiñones cosechados en el lote Sf es indicativo
de incremento de calidad, sobre todo en los niveles tan bajos que se registran.
En definitiva, aunando los resultados de eficacia y fitotoxicidad, la
aplicación de nematodos entomopatógenos no tiene efectos adversos sobre la
producción de champiñón, a la vez que, en el caso de S. feltiae, sí puede
aportar beneficios en el control de las moscas esciáridas. A este respecto, la
aplicación debe de hacerse aproximadamente una semana después del
momento previsto para la infestación por moscas. Sin embargo, la aplicación
de S. feltiae y/o S. carpocapae no ejerce ningún control sobre los fóridos del
champiñón.
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mushroom fly Megaselia halterata to the entomopathogenic nematode Steinernema feltiae in
bioassays. Biocontrol 43, 201-214.
12. – Tomalak M. 1994. Selective breeding of Steinernema feltiae (Filipjev) (Nematoda: Steinernematidae)
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Sciariidae). Biocontrol Science and Technology 4, 187-198.
– Tomalak M, Lipa JJ. 1991. Factors affecting entomophilic activity of Neoaplectana feltiae in
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– White PF. 1981. Spread of the mushroom disease Verticillium fungicola by Megaselia halterata
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and non-hybrid strain of the cultivated mushroom Agaricus bisporus. Annals of applied Biology 121,
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13. Tratamiento Fóridos (capturas/placa) Esciáridos (capturas/placa)
Ensayo I
CI 232,9 ± 97,6 a* 136,2 ± 60,7 b
Sf 186,2 ± 57,3 a 50,3 ± 26,2 a
Sf+Sc 221,7 ± 121,6 a 68,1 ± 47,4 a
Ensayo II
CI 398,9 ± 172,4 a 154,1 ± 61,6 ab
Sf 365,8 ± 80,3 a 115,3 ± 35,4 a
Sf+Sc 425,7 ± 146,5 a 187,3 ± 64,3 b
Cuadro 1. Número de adultos (valor medio y desviación estándar), de cada una de las dos especies de moscas,
capturados por placa en cada uno de los dos ensayos realizados. CI: tratamiento control infestado y sin aplicación de
nematodos entomopatógenos; Sf: tratamiento infestado y con aplicación posterior de 106
IJ m-2
de S. feltiae; Sf+Sc:
tratamiento infestado y con aplicación de (0,5 106
+ 0,5 106
) IJ m-2
de (S. feltiae + S. carpocapsae).
*Para cada ensayo, medias dentro de una columna seguidas por la misma letra no difieren significativamente a p <
0,05, de acuerdo con el test de Tukey.
14. Tratamiento
1ª Florada 2ª Florada Producción total Peso unitario
(g champ-1
)
Precocidad
(días)Peso (kg m-2
) Nº m-2
Peso (kg m-2
) Nº m-2
Peso (kg m-2
) Nº m-2
C 12,1 a 963,2 b 7,6 a 639,1 ab 19,7 a 1602,3 b 12,5 a 21,5 a
Sf 11,1 a 707,8 a 8,7 a 588,1 a 19,8 a 1296,0 a 15,4 b 21,6 a
Sf+Sc 11,6 a 775,9 a 7,7 a 783,5 b 19,3 a 1559,4 b 12,7 a 21,7 a
Cuadro 2. Parámetros de producción calculados para los diferentes tratamientos considerados en el ensayo. C: tratamiento control sin infestar; Sf: tratamiento infestado y con aplicación posterior
de 106
IJ m-2
de S. feltiae; Sf+Sc: tratamiento infestado y con aplicación de (0,5 106
+ 0,5 106
) IJ m-2
de (S. feltiae + S. carpocapsae).
*Medias, dentro de una misma columna, seguidas por la misma letra no difieren significativamente a p < 0,05, de acuerdo con el test de Tukey