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Tasa de crecimiento poblacional del chinche depredador Podisus nigrispinus
(Heteroptera: Pentatomidae) y de la presa Tuta absoluta
(Lepidoptera: Gelechiidae) en invernadero
Lúcia M. Vivan, Jorge B. Torres, Reginaldo Barros y Antônio F.S.L. Veiga
DEPA-Fitossanidade, Universidade Federal Rural de Pernambuco, Av. Dom Manoel de Medeiros s/n, Dois Irmãos, 52171-
900. Recife, Pernambuco, Brasil.
Abstract: The fertility life table of Podisus nigrispinus (Dallas) (Heteroptera: Pentatomidae) preying either on
Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae) caterpillars or on alternative prey Tenebrio molitor L.
(Coleoptera: Tenebrionidae) under greenhouse conditions (30 ± 5ºC, 61 ± 23% RH) were studied. The life table
was also determined for the pest T. absoluta under the same conditions. The net reproductive rate (Ro) and the
intrinsic rate of natural increase (rm) were higher 14.13 and 46.32 times for predators fed on T. molitor prey,
however, the generation time (T) was similar between prey. The pest T. absoluta showed Ro and rm higher 2.15
and 32.10 times than those achieved for predators fed on this pest. However, females fed on a suitable prey T.
molitor showed higher Ro and rm than those yielded for the pest. The survival curves were similar for P. nigrispi-
nus females fed on both prey and classified as being type II by Weibull analysis. The results suggest that P.
nigrispinus is able to maintain its population preying only on T. absoluta caterpillars; however, the life table
parameters determined individually for both showed that the pest produces more generations per year and faster
population natural growth than the predator.
Key words: Asopinae, life table parameters, tomato pest, stinkbug predator, biological control.
Rev. Biol. Trop. 50(1): 145-153, 2002
www.ucr.ac.cr www.ots.ac.cr www.ots.duke.edu
Los chinches depredadores Asopinae, es-
pecialmente las especies del género Podisus,
vienen presentando resultados satisfactorios
cuando son utilizados en el control de plagas
pertenecientes a los órdenes Lepidoptera y Co-
leoptera, los cuales son ampliamente citados
en diferentes agroecosistemas. El chinche de-
predador Podisus nigrispinus (Dallas) (Hete-
roptera: Pentatomidae) es una especie neotro-
pical que ocurre desde Argentina hasta Costa
Rica (Thomas 1992) y ha sido constatado co-
mo agente de control natural de plagas en dife-
rentes culturas como la del tomatero (Torres et
al. 1996, Vivan 1999), además de estar siendo
producido y liberado en plantaciones de euca-
lipto en Brasil (Zanuncio et al. 1994, Torres et
al. 1996) y en invernadero en Europa (De
Clercq 1998).
El impacto de los chinches depredadores
puede ser evaluado con la tabla de vida de
fertilidad y la tabla ecológica, las cuales pue-
den ser direccionadas para dos tipos de ac-
ciones de enemigos naturales. La primera re-
trata las características del potencial de desa-
rrollo y reproductivo, permitiendo inferir so-
bre los tratamientos utilizados (Rabinovich
1978). La segunda permite cuantificar la
mortalidad causada a la población de la pla-
ga, la cual puede ser comparada con otros
factores de mortalidad (Bellows et al. 1992).
Las poblaciones naturales de los insectos
pueden ser afectadas por diversos factores y,
por eso, la tasa natural de crecimiento pobla-
cional es una de las variables usadas para me-
dirlos a través de la tabla de vida (Southwood
1978), la cual originó parámetros para estimar
Recibido 17-I-2000. Corregido 14-XII-2001. Aceptado 27-VII-2001.
REVISTA DE BIOLOGÍA TROPICAL146
el papel bioecológico del enemigo natural en
un determinado ecosistema.
La polilla del tomate, Tuta absoluta
(Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae), se en-
cuentra distribuida en toda América del Sur y
Central, siendo informada por primera vez en
Brasil en 1980, en el municipio de Jaboticabal
y, en el año siguiente, en el Trópico Semi-Ári-
do (Morais y Normanha Filho 1982). La poli-
lla del tomate es considerada una de las princi-
pales plagas de la tomaticultura debido a la di-
ficultad para controlarla, la intensidad de sus
infectaciones, su hábito minador en la fase lar-
val y la posible resistencia a los insecticidas
utilizados para su control (Imenes et al. 1990).
Las larvas poseen un gran potencial de daño,
pues atacan estructuras de las plantas en cual-
quier fase de su desarrollo (Haji et al. 1988,
Souza et al. 1992). El ciclo completo de la po-
lilla del tomate es de 26 a 30 días, dependien-
do del clima, con generaciones superpuestas,
pudiendo encontrarse en un campo todas las
fases del ciclo (Souza et al. 1992). Sin embar-
go, los picos poblacionales de la plaga ocurren
en las épocas más secas y calientes del año
(Haji et al. 1988).
Las investigaciones iniciales sobre el con-
trol de T. absoluta mostraron que el control quí-
mico convencional es eficiente. Los reguladores
de crecimiento de los insectos vienen siendo uti-
lizados con el objetivo de racionalizar su con-
trol, pues esos compuestos presentan un modo
de acción diferente al de los insecticidas con-
vencionales y se caracterizan por presentar alta
selectividad a los mamíferos, enemigos natura-
les y baja contaminación ambiental (Larrain
1986, Lee et al. 1990). En la actualidad, el con-
trol biológico aplicado se ha destacado por su
alta eficiencia en el manejo de esa plaga, siendo
utilizado en la región del Submedio São Fran-
cisco, Pernambuco (Haji 1992). Por otro lado, el
control biológico natural también debe ser con-
siderado, tornando indispensable la adopción de
conocimientos como prácticas culturales y uso
de insecticidas selectivos, ayudando a la preser-
vación de los enemigos naturales potencialmen-
te promisores para el control de T. absoluta (Sa-
las 1996, Leite et al. 1998).
El presente trabajo tiene como objetivo
determinar el potencial reproductivo a través
de la tabla de vida de fertilidad del chinche de-
predador P. nigrispinus, depredando la plaga
T. absoluta o la presa alternativa Tenebrio mo-
litor L. (Coleoptera: Tenebrionidae), así como
a la plaga T. absoluta, aislada en condiciones
de la casa de vegetación.
MATERIALES Y MÉTODOS
Condiciones experimentales: El experi-
mento fue realizado en un invernadero del
Área de Fitosanidad de la Universidad Federal
Rural de Pernambuco (UFRPE), Recife, Per-
nambuco, Brasil. Las condiciones de la tempe-
ratura (30 ± 5ºC) y humedad relativa (61 ±
23%) fueron monitoradas por un termohigró-
grafo (Sato Keiryoki Co., Ltda) con precisión
de – 10 a + 50ºC y 0 a 100% de HR.
Plantas de tomate: Las plantas del toma-
tero industrial, Lycopersicum esculentum Mill.
var IPA-5, fueron cultivadas en un invernade-
ro, empleándose vasos de 25 cm de diámetro y
20 cm de altura, con una mezcla de suelo y hú-
mus (4:1) bajo fotoperíodo natural. Las plantas
fueron irrigadas todos los días y las plagas
fueron controladas mecánicamente. El experi-
mento fue iniciado cuando las plantas presen-
taron de 6 a 7 hojas desarrolladas.
Crianza de la polilla: La colonia de T.
absoluta fue establecida en el laboratorio de
Control Biológico de Insectos (UFRPE), a par-
tir de pupas y gusanos recolectados en un
plantío comercial de tomate Santa Clara, en el
municipio del Camocim de São Félix, Pernam-
buco. Esa colonia fue mantenida a 28 ± 1ºC,
53 ± 5% de HR y fotoperíodo de 14L:10O, de
acuerdo con la metodología propuesta por Pra-
tissoli (1995).
Crianza de la presa alternativa: La pre-
sa alternativa, T. molitor fue establecida a par-
tir de adultos logrados en la cría mantenida en
el Laboratorio de Control Biológico de la
Universidad Federal de Viçosa, Viçosa, Mi-
nas Gerais, cedidos por J.C. Zanuncio. La
cría fue mantenida en bandejas plásticas con
INTERNATIONAL JOURNAL OF TROPICAL BIOLOGY AND CONSERVATION 147
dieta a base de hojuelas de trigo (97%), leva-
dura de cerveza (3%) y legumbres como za-
nahorias o boniatos, ofrecidas periódicamente
a los adultos y las larvas como suplemento
alimenticio.
Crianza del depredador Podisus nigris-
pinus: La cría de P. nigrispinus se mantuvo en
el Laboratório de Control Biológico de Insec-
tos de la Universidad Federal Rural de Per-
nambuco, Recife, Pernambuco. Fue iniciada
con huevos obtenidos de la cría de la Universi-
dad Federal de Viçosa, Viçosa, Minas Gerais y
ninfas y adultos recolectados en surtos de lar-
vas defoliadores [Agraulis vanillae maculosa
(Stichel) (Lepidoptera: Nymphalidae)] en ma-
racuyadero (Passiflora spp.) en Recife. La co-
lonia fue mantenida de acuerdo a Torres et al.
(1996), a una temperatura de 28 ± 1ºC, 53 ±
5% de HR y fotoperíodo de 14L:10O. Para la
cría se colocaron tres parejas de P. nigrispinus
en potes plásticos (500 ml) con papel absor-
bente en su interior como sustrato para la ovi-
posición y en las tapas había un orificio cubier-
to de tela fina para facilitar la aireación. El
agua era colocada en un tubo, tipo anestesia, fi-
jado en el borde de cada tapa y uno de sus ex-
tremos estaba tapado con algodón y colocado
longitudinalmente en el recipiente (Torres et
al. 1996). El alimento consistió de larvas de T.
molitor (25 – 30 mm de largo), sustituidas
cuando era necesario. Las ninfas en el primer
estadio recibieron sólo agua en un algodón co-
locado en el medio de la placa de Petri, pues
no se alimentan en ese período. A partir del se-
gundo estadio y hasta la emergencia de los
adultos, diez ninfas fueron mantenidas en po-
tes plásticos (500 ml) conteniendo papel absor-
bente arrugado en su interior. El alimento y el
agua fueron suministrados cada dos días.
Biología de P. nigrispinus: Las ninfas de
segundo estadio con menos de 24 hr de emer-
gidas fueron individualizadas en hojas de plan-
tas de tomate industrial var IPA-5, utilizándose
jaulas de tejido organza. En cada jaula fueron
introducidas, previamente, diez larvas en el
tercer o cuarto estadio de T. absoluta o una pu-
pa de T. molitor, las cuales fueron repuestas ca-
da 48 hr. Los adultos fueron sexados y mante-
nidos en la mismas condiciones con la finali-
dad de lograrse la oviposicón y la longevidad
de las hembras necesarias para la confección
de la tabla de vida de fertilidad. Las parejas se
formaron dos días después de la emergencia de
las hembras y hasta la cópula o durante un pe-
ríodo máximo de tres días, cuando fueron reti-
radas. Se procuró así, mantener a las hembras
con los machos durante el intervalo en que se
inicia la actividad sexual, de acuerdo a Carval-
ho et al. (1994). Después de un período de dos
semanas, las hembras se colocaron junto a otro
macho con el objetivo de mantener su fertili-
dad y fecundidad. Ese procedimiento fue adop-
tado pues las hembras de P. nigrispinus son ca-
paces de mantener su productividad sólamente
en dos o tres cópulas, los apareamientos pue-
den ser cada 12 días o después de la oviposi-
ción de 120 huevos por hembra, en promedio
(Torres et al. 1997, Torres y Zanuncio en
prep.). En las evaluaciones se anotó la mortali-
dad, la duración de la fase ninfal, la recolecta
de huevos y la tasa diaria de mortalidad de
adultos. Las posturas fueron individualizadas
en otra hoja de tomate cuando se depositaron
en la pared de la jaula de organza. Cuando la
postura fue efectuada en la hoja, esta fue deja-
da en el lugar y las hembras y larvas de la po-
lilla fueron transferidas a otra hoja de la propia
planta. La transferencia de hembras entre hojas
se realizó cuando las hojas eran consumidas
por las larvas. Esto se realizó para el conteo del
número de huevos, la determinación del perío-
do de incubación, la viabilidad de los huevos y
la duración del primer estadio, además para
evitar la depredación de estos por las hembras.
Biología de la polilla T. absoluta: Sesen-
ta cinco larvas de la polilla recién eclosionadas
(< 12 hr), provenientes de la cría del laborato-
rio, fueron individualizadas en hojas desarro-
lladas (7 a 8 foliolos) en un tercio de la planta
de tomate industrial var IPA-5. Esas hojas fue-
ron protegidas utilizándose jaulas de organza,
donde las larvas fueron mantenidas hasta la fa-
se de pupa, cuando se realizó su sexado y for-
mación de parejas. Estas fueron mantenidas
bajo las mismas condiciones para la observa-
ción de la oviposición diaria y la sobrevivencia.
REVISTA DE BIOLOGÍA TROPICAL148
Las posturas fueron mantenidas en las hojas
enjauladas y las parejas transferidas diaria-
mente a otras hojas de la planta.
Tabla de vida de fertilidad: La razón se-
xual y la tasa de oviposición de cada hembra
fue utilizada para determinar los valores de
descendientes hembras (mx) de la tabla de vi-
da (Southwood 1978). La duración (x) y la so-
brevivencia (lx) de cada fase de desarrollo y de
los adultos del chinche depredador P. nigrispi-
nus y de la plaga T. absoluta fueron observadas
cada día. Los datos de sobrevivencia (lx) fue-
ron sometidos a los análisis de Weibull para
determinar la longevidad media y el tipo de
curva de sobrevivencia de cada población. Así,
fueron elaboradas las tablas de vida de fertili-
dad para P. nigrispinus, depredando pupas de
T. molitor o larvas del tercer o cuarto estadio
de T. absoluta, y para la plaga T. absoluta se-
paradamente, aislada en plantas de tomate.
Con estos datos se calculó: Ro = tasa líquida de
reprodución (número de hembras producidas
por una única hembra durante su vida), calcu-
lada por la fórmula Ro = S (lx.mx); T = tiem-
po medio de generación en días (tiempo medio
transcurrido entre el nacimiento de los padres
y el nacimento de los hijos), obtenido por la se-
guiente fórmula: T = S (mx.lx.x)/S(mx.lx);
rm = razón infinitesimal del aumento poblacio-
nal (tasa intrínsica de crecimiento), calculada
por la expressión rm = Ln Ro / T. A los pará-
metros reproductivos y de longevidad de las
hembras se les aplicó un análisis de varianza
(test Fischer) y la prueba de F al 5% de proba-
bilidad, comparándose los dos tipos de presas,
utilizando el programa Statistica 3.0.
RESULTADOS
El tipo de presa no afectó el tiempo de ini-
cio de la oviposición del chinche depredador P.
nigrispinus, siendo de 28 y 30 días, a partir de
la oviposición de la generación anterior para
hembras de P. nigrispinus que depredaron T.
molitor or T. absoluta, con período de pre-ovi-
posición de 3.5 ± 0.67 y 7.7 ± 2.42, respectiva-
mente (Fig. 1). De la misma forma, la longevi-
dad de las hembras no fue afectada (gl = 1, 11;
F = 1.33; P = 0.272) por el tipo de presa. Sin
embargo, la oviposición de las hembras depre-
dando T. molitor (321.5 ± 73.75 huevos) fue
significativamente mayor (gl = 1, 8; F = 9.27;
P = 0.015), que aquellas depredando T. abso-
luta (38.0 ± 16.58 huevos). La mayor tasa de
oviposición para ambas presas fue observada
en los primeros 16 días de vida (Fig. 1). Para
la plaga T. absoluta, la oviposición en inverna-
dero se inició el día 23, a partir de la oviposi-
ción de la generación anterior que duró 35
días, con un tiempo promedio de generación
(T) de 25 días. El período de pre-oviposición y
reproductivo de T. absoluta fue de 1 y 6 días,
respectivamente, con produción de 19.2 ± 3.45
huevos/hembra (n = 12, Fig. 1).
La tasa neta de reproducción (Ro) fue
14.13 veces mayor para hembras, depredando
T. molitor (29.96), en relación a aquellas
depredando T. absoluta (2.12) (Cuadro 1). El
tiempo medio de generación (T) para P. nigris-
pinus no presentó variaciones cuando depreda-
ron T. absoluta o T. molitor, mostrando que ese
depredador puede lograr hasta 9 generacione-
s/año en las condiciones de amplia variación
en invernadero sobre esas presas (Cuadro 1).
Los valores de la tasa intrínseca de creci-
miento poblacional (rm) fueron 0.00189 y
0.088, cuando el chinche depredador fue ali-
mentado con T. absoluta y T. molitor, respec-
tivamente, siendo 46.56 veces mayor cuando
depredan sobre pupas de T. molitor (Cuadro 1).
La tasa finita de aumento poblacional (l) (nú-
mero de hembras adicionadas a la población,
por hembra, por unidad de tiempo) fue 1.0019
cuando la presa fue T. absoluta y 1.092 con T.
molitor. Con base en T, T. absoluta es capaz de
completar aproximadamente 14.6 generacio-
nes por año. Eso en condiciones con Ro, rm y
l de 4.55, 0.061 y 1.063, respectivamente
(Cuadro 1).
Las curvas de sobrevivencia para P. ni-
grispinus en ambas presas y para la plaga T.
absoluta siguieron el modelo de distribuición
de Weibull (Fig. 2). El modelo de la curva de
sobrevivencia y los valores estimados por Wei-
bull para P. nigrispinus depredando T. absoluta
INTERNATIONAL JOURNAL OF TROPICAL BIOLOGY AND CONSERVATION 149
Fig. 1. Sobrevivencia (lx) y producción de descendientes hembras (mx) de Podisus nigrispinus depredando Tenebrio moli-
tor o Tuta absoluta y de T. absoluta mantenidos en invernadero sobre plantas de tomate.
Fig. 1. Survival (lx) and female offsping (mx) of Podisus nigrispinus preying on Tenebrio molitor or Tuta absoluta and of
T. absoluta caged on processing tomato plants under open-sided greenhouse conditions.
CUADRO 1
Valores de los parámetros de la tabla de vida de fertilidad de Podisus nigrispinus, predando
Tuta absoluta o Tenebrio molitor y de la plaga T. absoluta, en invernadero, a 30 ±5ºC, 61 ±23%
de humedad relativa y 12-13 horas de fotoperiodo
TABLE 1
Fertility values of the life history tables of Podisus nigrispinus, preying on
Tuta absoluta or Tenebrio molitor and of the plague T. absoluta under open-sided greenhouse conditions at 30 ±5ºC, 61
±23% relative humidity and 12-13 hours of photoperiod
Ro T rm λ
Podisus x Tuta absoluta 2.12 39.76 0.0019 1.002
Podisus x Tenebrio molitor 29.96 38.41 0.0880 1.092
Tuta absoluta 4.55 24.98 0.0607 1.063
Ro – Tasa de reprodución
T – Tiempo de generación
rm – Tasa intrínsica de crecimiento poblacional
λ – Tasa finita de aumento poblacional
REVISTA DE BIOLOGÍA TROPICAL150
(â = 1.02) y T. molitor (â = 0.78) fueron simi-
lares a 1 para la prueba de c2 (T. absoluta: gl
= 1; c2 = 0.0079; P = 0.978; T. molitor: gl = 1;
c2 = 0.0806; P = 0.78) (Fig. 2A y B). En rela-
ción a la plaga T. absoluta (Fig. 2C), la curva
de sobrevivencia siguió la distribuición de
Weibull y el valor estimado (0.99) fue similar
a 1 para el test de c2 (gl = 1; c2 = 0.0002; P =
0.988). Eso muestra que las curvas de sobrevi-
vencia de P. nigrispinus para ambas presas
pueden ser clasificadas como del Tipo II, el
cual es caracterizado por una mortalidad cons-
tante para el depredador en relación a las dos
presas que presentan una longevidad promedio
semejante (gl = 1, 11; F = 1.33; P = 0.27) para
las hembras depredando T. absoluta (21.4 ±
4.19) o T. molitor (27.7 ± 3.16). El mismo tipo
de curva es observado para la plaga T. absoluta
(Fig. 3C) desde huevo hasta adulto, con una
longevidad para las hembras de 9.1 ± 0.69 días
(n = 12).
DISCUSIÓN
El desempeño en la produción de descen-
dientes para las hembras de P. nigrispinus
depredando lagartas de T. absoluta fue afecta-
da, pues éstas presentaron bajos valores de los
parámetros reproductivos, mientras que sobre
la presa T. molitor, los valores fueron próxi-
mos a los registrados para otras especies y en
condiciones de laboratorio, como los encontra-
dos en los trabajos de Valicente y O’Neil
(1995), Moreira et al. (1996) y Assis Junior et
al. (1998). Valores menores de T caracterizan
un mayor número de generaciones, lo que se-
ría interesante para la población del chinche
depredador. Sin embargo, el tiempo de genera-
ción de la plaga T. absoluta fue 1.59 veces
menor en relación al del depredador, lo que
proporciona a la plaga, aproximadamente, 5.6
generaciones más que el depredador, indepen-
dientemente de la presa. La tasa finita de au-
mento poblacional revela que P. nigrispinus en
ambas presas y T. absoluta agregan más de un
individuo por hembra, de una generación a
otra.
Los depredadores, alimentados con T.
absoluta, presentaron valores de rm, 46.3 veces
menores comparados con la presa alternativa
T. molitor en las mismas condiciones, indican-
do que el aumento poblacional de P. nigrispinus
fue afectado por la primera presa. Como la ta-
bla de vida de fertilidad mide, entre otros para-
metros, el potencial reproductivo de la especie,
este puede ser afetado por varios factores y, par-
ticularmente, para depredadores por el tipo de
presa utilizada, como lo observado para Podisus
distinctus (Heteroptera: Pentatomidae) (Zanun-
cio et al. 1998), P. maculiventris (Stamopoulos
y Chloridis 1994) y P. nigrispinus (Colazza et
al. 1995, Zanuncio et al. 1996).
Fig. 2. Sobrevivencia estimada y observada de Podisus
nigrispinus, predando Tenebrio molitor (A) o Tuta absoluta
(B), y de Tuta absoluta aislada (C), sobre plantas de toma-
te industrial, en la casa de vegetación.
Fig. 2. Estimated and observed survivorship of Podisus
nigrispinus females preying on Tenebrio molitor (A) or on
Tuta absoluta (B), and survivorship for Tuta absoluta fema-
le isolated (C) on processing tomato plants under open-si-
ded greenhouse conditions.
INTERNATIONAL JOURNAL OF TROPICAL BIOLOGY AND CONSERVATION 151
Los valores de Ro, T y rm representan el
potencial intrínsico de la especie en una situa-
ción dada, no siendo comparable entre espe-
cies (Rabinovich 1978). Es por eso que tales
valores pueden sugerir un potencial de control
por parte de los enemigos naturales cuando lo
relacionamos con la plaga, especialmente si el
estudio es realizado bajo las mismas condicio-
nes y similares a las del campo. Así, algunos
autores consideran que un enemigo natural
puede ser efectivo cuando, entre otros crite-
rios, su tasa de aumento poblacional (intrínsica
o natural) es igual o mayor que la de la plaga
(Huffaker et al. 1976). De acuerdo con los re-
sultados obtenidos y basado en el rm del depre-
dador y de la plaga, se puede verificar en esas
condiciones que T. absoluta posee un potencial
intrínseco de crecimiento 31.95 veces mayor
que el del depredador. Es por eso que dos fac-
tores deben ser analizados: lo primero es que el
depredador P. nigrispinus presenta mejorías en
los parámetros reproductivos, cuando la presa
es más adecuada. Ese hecho puede ser obser-
vado cuando P. nigrispinus depreda a T. moli-
tor, lo cual presentó un rm 1.45 veces mayor
que el de la plaga T. absoluta. Considerándose
que P. nigrispinus presenta hábitos “generalis-
tas”, variaciones en la utilización de presas en
el agroecosistema tomatero pueden incremen-
tar su aumento poblacional diferentemente a
este estudio, cuando fue confinado solamente a
la polilla del tomate. El segundo factor a con-
siderar es que para una generación del depre-
dador, él consume en promedio 38.2 ± 1.78 lar-
vas de T. absoluta en la fase ninfal y 50.3 ±
10.68 larvas en la fase adulta en esas mismas
condiciones (Vivan 1999), o hasta 138.9 larvas
de esta plaga en la fase ninfal en condiciones
de laboratorio (Salas 1996). Así, futuros estu-
dios deberán investigar la tasa de aumento po-
blacional del chinche depredador P. nigrispinus
y de la plaga bajo las mismas condiciones, lo
que caracterizará el potencial real de control de
esa plaga por P. nigrispinus.
La sobrevivencia para P. nigrispinus
depredando T. absoluta o T. molitor fue del Ti-
po II, para ambas presas estudiadas, o sea que
la tasa de mortalidad fue constante en el tiem-
po (Pinder et al. 1978, Rabinovich 1978). De
acuerdo con Pinder et al. (1978), la distribui-
ción de Weibull tiene dos aplicaciones impor-
tantes en el estudio de la sobrevivencia. En la
primera, los parámetros del modelo y los valo-
res de sobrevivencia son todos resumidos en
una tabla de vida; en la segunda, diferentes po-
blaciones pueden ser comparadas para deter-
minar si las poblaciones poseen curvas de so-
brevivencia similares. Por tanto, la sobreviven-
cia de la población de P. nigrispinus no fue in-
fluenciada por la calidad de la presa, estando
de acuerdo con los resultados observados por
Stamopoulos y Chloridis (1994) en que la so-
brevivencia de P. maculiventris no fue afecta-
da por las presas L. decemlineata y Pieris
brassicae (Lepidoptera: Pieridae). Sin embar-
go, la calidad de la presa influye en los paráme-
tros reproductivos de P. nigrispinus, como el pe-
ríodo de pre-oviposición, el período reproducti-
vo y el número de huevos, lo mismo constatado
por Zanuncio et al. (1998) referente a P.
distinctus, teniendo como presa a Musca
domestica L. (Diptera: Muscidae) y T. molitor.
La fase adulta de los insectos no sociales
es generalmente marcada por un período de
pre-oviposición, seguido de la fase reproducti-
va donde el esfuerzo es máximo y declinando
rápidamente con el envejecimiento de las hem-
bras (Rabinovich 1978). Ese patrón fue obser-
vado para hembras, tanto de P. nigrispinus co-
mo de T. absoluta (Fig. 1). Aunque semejantes
en la longevidad, las hembras de P. nigrispinus,
depredando T. absoluta ovipositaron menos,
pues, conforme a lo referido por Legaspi y Le-
gaspi (1998), cuando el alimento es escaso o de
baja calidad, la reacción fisiológica del depreda-
dor es disminuir la reproducción y utilizar su
energía biológica para mantenerse vivo.
Basado en los resultados obtenidos, se ve-
rificó que P. nigrispinus puede mantener su po-
blación en el agroecosistema del tomatero
depredando solamente larvas de T. absoluta,
pudiendo así contribuir para el control natural
de esta plaga. Además, se verifica la necesidad
de más estudios para establecerse la adecua-
ción de este depredador dentro de un programa
de manejo integrado de T. absoluta.
REVISTA DE BIOLOGÍA TROPICAL152
AGRADECIMIENTOS
A CAPES y FACEPE, por sus becas y ayu-
da. A Francisco S. Ramalho (Embrapa-Algodão)
y José C. Zanuncio (UFV) por su apoyo.
RESUMEN
Se estudió la tabla de vida de fertilidad de Podisus
nigrispinus (Dallas) (Heteroptera: Pentatomidae) depre-
dando el gusano minador Tuta absoluta (Meyrick) (Lepi-
doptera: Gelechiidae) o pupas de Tenebrio molitor L. (Co-
leoptera: Tenebrionidae) en invernadero (30 ± 5ºC, 61 ±
23% HR), en las plantas de tomate industrial var IPA-5. Se
determinó también, la tabla de la vida de fertilidad para la
plaga T. absoluta en las mismas condiciones. La tasa neta
de reproducción (Ro) y la tasa intrínseca de crecimiento
poblacional (rm) fueron 14.3 y 46.32 veces mayores para P.
nigrispinus depredando T. molitor, mientras que el tiempo
de generaciones (T) fue semejante entre las presas.
Tuta absoluta presentó Ro y rm 2.15 y 32.10 veces mayor
en relación a P. nigrispinus depredando esa plaga. Las
hembras de P. nigrispinus depredando T. molitor presenta-
ron Ro y rm mayores que los de T. absoluta. La sobreviven-
cia fue semejante para las hembras de ese depredador,
depredando ambas presas, siendo clasificada por el aná-
lisis de Weibull como curva del tipo II. Podisus nigripis-
nus fue capaz de mantener su población depredando sola-
mente gusanos de T. absoluta; mientras, los parámetros de
la tabla de la vida de fertilidad de esas especies, separada-
mente, mostraron que la plaga puede presentar más gene-
raciones en el año y crecimiento poblacional más rápido
que el depredador.
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  • 1. Tasa de crecimiento poblacional del chinche depredador Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) y de la presa Tuta absoluta (Lepidoptera: Gelechiidae) en invernadero Lúcia M. Vivan, Jorge B. Torres, Reginaldo Barros y Antônio F.S.L. Veiga DEPA-Fitossanidade, Universidade Federal Rural de Pernambuco, Av. Dom Manoel de Medeiros s/n, Dois Irmãos, 52171- 900. Recife, Pernambuco, Brasil. Abstract: The fertility life table of Podisus nigrispinus (Dallas) (Heteroptera: Pentatomidae) preying either on Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae) caterpillars or on alternative prey Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae) under greenhouse conditions (30 ± 5ºC, 61 ± 23% RH) were studied. The life table was also determined for the pest T. absoluta under the same conditions. The net reproductive rate (Ro) and the intrinsic rate of natural increase (rm) were higher 14.13 and 46.32 times for predators fed on T. molitor prey, however, the generation time (T) was similar between prey. The pest T. absoluta showed Ro and rm higher 2.15 and 32.10 times than those achieved for predators fed on this pest. However, females fed on a suitable prey T. molitor showed higher Ro and rm than those yielded for the pest. The survival curves were similar for P. nigrispi- nus females fed on both prey and classified as being type II by Weibull analysis. The results suggest that P. nigrispinus is able to maintain its population preying only on T. absoluta caterpillars; however, the life table parameters determined individually for both showed that the pest produces more generations per year and faster population natural growth than the predator. Key words: Asopinae, life table parameters, tomato pest, stinkbug predator, biological control. Rev. Biol. Trop. 50(1): 145-153, 2002 www.ucr.ac.cr www.ots.ac.cr www.ots.duke.edu Los chinches depredadores Asopinae, es- pecialmente las especies del género Podisus, vienen presentando resultados satisfactorios cuando son utilizados en el control de plagas pertenecientes a los órdenes Lepidoptera y Co- leoptera, los cuales son ampliamente citados en diferentes agroecosistemas. El chinche de- predador Podisus nigrispinus (Dallas) (Hete- roptera: Pentatomidae) es una especie neotro- pical que ocurre desde Argentina hasta Costa Rica (Thomas 1992) y ha sido constatado co- mo agente de control natural de plagas en dife- rentes culturas como la del tomatero (Torres et al. 1996, Vivan 1999), además de estar siendo producido y liberado en plantaciones de euca- lipto en Brasil (Zanuncio et al. 1994, Torres et al. 1996) y en invernadero en Europa (De Clercq 1998). El impacto de los chinches depredadores puede ser evaluado con la tabla de vida de fertilidad y la tabla ecológica, las cuales pue- den ser direccionadas para dos tipos de ac- ciones de enemigos naturales. La primera re- trata las características del potencial de desa- rrollo y reproductivo, permitiendo inferir so- bre los tratamientos utilizados (Rabinovich 1978). La segunda permite cuantificar la mortalidad causada a la población de la pla- ga, la cual puede ser comparada con otros factores de mortalidad (Bellows et al. 1992). Las poblaciones naturales de los insectos pueden ser afectadas por diversos factores y, por eso, la tasa natural de crecimiento pobla- cional es una de las variables usadas para me- dirlos a través de la tabla de vida (Southwood 1978), la cual originó parámetros para estimar Recibido 17-I-2000. Corregido 14-XII-2001. Aceptado 27-VII-2001.
  • 2. REVISTA DE BIOLOGÍA TROPICAL146 el papel bioecológico del enemigo natural en un determinado ecosistema. La polilla del tomate, Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae), se en- cuentra distribuida en toda América del Sur y Central, siendo informada por primera vez en Brasil en 1980, en el municipio de Jaboticabal y, en el año siguiente, en el Trópico Semi-Ári- do (Morais y Normanha Filho 1982). La poli- lla del tomate es considerada una de las princi- pales plagas de la tomaticultura debido a la di- ficultad para controlarla, la intensidad de sus infectaciones, su hábito minador en la fase lar- val y la posible resistencia a los insecticidas utilizados para su control (Imenes et al. 1990). Las larvas poseen un gran potencial de daño, pues atacan estructuras de las plantas en cual- quier fase de su desarrollo (Haji et al. 1988, Souza et al. 1992). El ciclo completo de la po- lilla del tomate es de 26 a 30 días, dependien- do del clima, con generaciones superpuestas, pudiendo encontrarse en un campo todas las fases del ciclo (Souza et al. 1992). Sin embar- go, los picos poblacionales de la plaga ocurren en las épocas más secas y calientes del año (Haji et al. 1988). Las investigaciones iniciales sobre el con- trol de T. absoluta mostraron que el control quí- mico convencional es eficiente. Los reguladores de crecimiento de los insectos vienen siendo uti- lizados con el objetivo de racionalizar su con- trol, pues esos compuestos presentan un modo de acción diferente al de los insecticidas con- vencionales y se caracterizan por presentar alta selectividad a los mamíferos, enemigos natura- les y baja contaminación ambiental (Larrain 1986, Lee et al. 1990). En la actualidad, el con- trol biológico aplicado se ha destacado por su alta eficiencia en el manejo de esa plaga, siendo utilizado en la región del Submedio São Fran- cisco, Pernambuco (Haji 1992). Por otro lado, el control biológico natural también debe ser con- siderado, tornando indispensable la adopción de conocimientos como prácticas culturales y uso de insecticidas selectivos, ayudando a la preser- vación de los enemigos naturales potencialmen- te promisores para el control de T. absoluta (Sa- las 1996, Leite et al. 1998). El presente trabajo tiene como objetivo determinar el potencial reproductivo a través de la tabla de vida de fertilidad del chinche de- predador P. nigrispinus, depredando la plaga T. absoluta o la presa alternativa Tenebrio mo- litor L. (Coleoptera: Tenebrionidae), así como a la plaga T. absoluta, aislada en condiciones de la casa de vegetación. MATERIALES Y MÉTODOS Condiciones experimentales: El experi- mento fue realizado en un invernadero del Área de Fitosanidad de la Universidad Federal Rural de Pernambuco (UFRPE), Recife, Per- nambuco, Brasil. Las condiciones de la tempe- ratura (30 ± 5ºC) y humedad relativa (61 ± 23%) fueron monitoradas por un termohigró- grafo (Sato Keiryoki Co., Ltda) con precisión de – 10 a + 50ºC y 0 a 100% de HR. Plantas de tomate: Las plantas del toma- tero industrial, Lycopersicum esculentum Mill. var IPA-5, fueron cultivadas en un invernade- ro, empleándose vasos de 25 cm de diámetro y 20 cm de altura, con una mezcla de suelo y hú- mus (4:1) bajo fotoperíodo natural. Las plantas fueron irrigadas todos los días y las plagas fueron controladas mecánicamente. El experi- mento fue iniciado cuando las plantas presen- taron de 6 a 7 hojas desarrolladas. Crianza de la polilla: La colonia de T. absoluta fue establecida en el laboratorio de Control Biológico de Insectos (UFRPE), a par- tir de pupas y gusanos recolectados en un plantío comercial de tomate Santa Clara, en el municipio del Camocim de São Félix, Pernam- buco. Esa colonia fue mantenida a 28 ± 1ºC, 53 ± 5% de HR y fotoperíodo de 14L:10O, de acuerdo con la metodología propuesta por Pra- tissoli (1995). Crianza de la presa alternativa: La pre- sa alternativa, T. molitor fue establecida a par- tir de adultos logrados en la cría mantenida en el Laboratorio de Control Biológico de la Universidad Federal de Viçosa, Viçosa, Mi- nas Gerais, cedidos por J.C. Zanuncio. La cría fue mantenida en bandejas plásticas con
  • 3. INTERNATIONAL JOURNAL OF TROPICAL BIOLOGY AND CONSERVATION 147 dieta a base de hojuelas de trigo (97%), leva- dura de cerveza (3%) y legumbres como za- nahorias o boniatos, ofrecidas periódicamente a los adultos y las larvas como suplemento alimenticio. Crianza del depredador Podisus nigris- pinus: La cría de P. nigrispinus se mantuvo en el Laboratório de Control Biológico de Insec- tos de la Universidad Federal Rural de Per- nambuco, Recife, Pernambuco. Fue iniciada con huevos obtenidos de la cría de la Universi- dad Federal de Viçosa, Viçosa, Minas Gerais y ninfas y adultos recolectados en surtos de lar- vas defoliadores [Agraulis vanillae maculosa (Stichel) (Lepidoptera: Nymphalidae)] en ma- racuyadero (Passiflora spp.) en Recife. La co- lonia fue mantenida de acuerdo a Torres et al. (1996), a una temperatura de 28 ± 1ºC, 53 ± 5% de HR y fotoperíodo de 14L:10O. Para la cría se colocaron tres parejas de P. nigrispinus en potes plásticos (500 ml) con papel absor- bente en su interior como sustrato para la ovi- posición y en las tapas había un orificio cubier- to de tela fina para facilitar la aireación. El agua era colocada en un tubo, tipo anestesia, fi- jado en el borde de cada tapa y uno de sus ex- tremos estaba tapado con algodón y colocado longitudinalmente en el recipiente (Torres et al. 1996). El alimento consistió de larvas de T. molitor (25 – 30 mm de largo), sustituidas cuando era necesario. Las ninfas en el primer estadio recibieron sólo agua en un algodón co- locado en el medio de la placa de Petri, pues no se alimentan en ese período. A partir del se- gundo estadio y hasta la emergencia de los adultos, diez ninfas fueron mantenidas en po- tes plásticos (500 ml) conteniendo papel absor- bente arrugado en su interior. El alimento y el agua fueron suministrados cada dos días. Biología de P. nigrispinus: Las ninfas de segundo estadio con menos de 24 hr de emer- gidas fueron individualizadas en hojas de plan- tas de tomate industrial var IPA-5, utilizándose jaulas de tejido organza. En cada jaula fueron introducidas, previamente, diez larvas en el tercer o cuarto estadio de T. absoluta o una pu- pa de T. molitor, las cuales fueron repuestas ca- da 48 hr. Los adultos fueron sexados y mante- nidos en la mismas condiciones con la finali- dad de lograrse la oviposicón y la longevidad de las hembras necesarias para la confección de la tabla de vida de fertilidad. Las parejas se formaron dos días después de la emergencia de las hembras y hasta la cópula o durante un pe- ríodo máximo de tres días, cuando fueron reti- radas. Se procuró así, mantener a las hembras con los machos durante el intervalo en que se inicia la actividad sexual, de acuerdo a Carval- ho et al. (1994). Después de un período de dos semanas, las hembras se colocaron junto a otro macho con el objetivo de mantener su fertili- dad y fecundidad. Ese procedimiento fue adop- tado pues las hembras de P. nigrispinus son ca- paces de mantener su productividad sólamente en dos o tres cópulas, los apareamientos pue- den ser cada 12 días o después de la oviposi- ción de 120 huevos por hembra, en promedio (Torres et al. 1997, Torres y Zanuncio en prep.). En las evaluaciones se anotó la mortali- dad, la duración de la fase ninfal, la recolecta de huevos y la tasa diaria de mortalidad de adultos. Las posturas fueron individualizadas en otra hoja de tomate cuando se depositaron en la pared de la jaula de organza. Cuando la postura fue efectuada en la hoja, esta fue deja- da en el lugar y las hembras y larvas de la po- lilla fueron transferidas a otra hoja de la propia planta. La transferencia de hembras entre hojas se realizó cuando las hojas eran consumidas por las larvas. Esto se realizó para el conteo del número de huevos, la determinación del perío- do de incubación, la viabilidad de los huevos y la duración del primer estadio, además para evitar la depredación de estos por las hembras. Biología de la polilla T. absoluta: Sesen- ta cinco larvas de la polilla recién eclosionadas (< 12 hr), provenientes de la cría del laborato- rio, fueron individualizadas en hojas desarro- lladas (7 a 8 foliolos) en un tercio de la planta de tomate industrial var IPA-5. Esas hojas fue- ron protegidas utilizándose jaulas de organza, donde las larvas fueron mantenidas hasta la fa- se de pupa, cuando se realizó su sexado y for- mación de parejas. Estas fueron mantenidas bajo las mismas condiciones para la observa- ción de la oviposición diaria y la sobrevivencia.
  • 4. REVISTA DE BIOLOGÍA TROPICAL148 Las posturas fueron mantenidas en las hojas enjauladas y las parejas transferidas diaria- mente a otras hojas de la planta. Tabla de vida de fertilidad: La razón se- xual y la tasa de oviposición de cada hembra fue utilizada para determinar los valores de descendientes hembras (mx) de la tabla de vi- da (Southwood 1978). La duración (x) y la so- brevivencia (lx) de cada fase de desarrollo y de los adultos del chinche depredador P. nigrispi- nus y de la plaga T. absoluta fueron observadas cada día. Los datos de sobrevivencia (lx) fue- ron sometidos a los análisis de Weibull para determinar la longevidad media y el tipo de curva de sobrevivencia de cada población. Así, fueron elaboradas las tablas de vida de fertili- dad para P. nigrispinus, depredando pupas de T. molitor o larvas del tercer o cuarto estadio de T. absoluta, y para la plaga T. absoluta se- paradamente, aislada en plantas de tomate. Con estos datos se calculó: Ro = tasa líquida de reprodución (número de hembras producidas por una única hembra durante su vida), calcu- lada por la fórmula Ro = S (lx.mx); T = tiem- po medio de generación en días (tiempo medio transcurrido entre el nacimiento de los padres y el nacimento de los hijos), obtenido por la se- guiente fórmula: T = S (mx.lx.x)/S(mx.lx); rm = razón infinitesimal del aumento poblacio- nal (tasa intrínsica de crecimiento), calculada por la expressión rm = Ln Ro / T. A los pará- metros reproductivos y de longevidad de las hembras se les aplicó un análisis de varianza (test Fischer) y la prueba de F al 5% de proba- bilidad, comparándose los dos tipos de presas, utilizando el programa Statistica 3.0. RESULTADOS El tipo de presa no afectó el tiempo de ini- cio de la oviposición del chinche depredador P. nigrispinus, siendo de 28 y 30 días, a partir de la oviposición de la generación anterior para hembras de P. nigrispinus que depredaron T. molitor or T. absoluta, con período de pre-ovi- posición de 3.5 ± 0.67 y 7.7 ± 2.42, respectiva- mente (Fig. 1). De la misma forma, la longevi- dad de las hembras no fue afectada (gl = 1, 11; F = 1.33; P = 0.272) por el tipo de presa. Sin embargo, la oviposición de las hembras depre- dando T. molitor (321.5 ± 73.75 huevos) fue significativamente mayor (gl = 1, 8; F = 9.27; P = 0.015), que aquellas depredando T. abso- luta (38.0 ± 16.58 huevos). La mayor tasa de oviposición para ambas presas fue observada en los primeros 16 días de vida (Fig. 1). Para la plaga T. absoluta, la oviposición en inverna- dero se inició el día 23, a partir de la oviposi- ción de la generación anterior que duró 35 días, con un tiempo promedio de generación (T) de 25 días. El período de pre-oviposición y reproductivo de T. absoluta fue de 1 y 6 días, respectivamente, con produción de 19.2 ± 3.45 huevos/hembra (n = 12, Fig. 1). La tasa neta de reproducción (Ro) fue 14.13 veces mayor para hembras, depredando T. molitor (29.96), en relación a aquellas depredando T. absoluta (2.12) (Cuadro 1). El tiempo medio de generación (T) para P. nigris- pinus no presentó variaciones cuando depreda- ron T. absoluta o T. molitor, mostrando que ese depredador puede lograr hasta 9 generacione- s/año en las condiciones de amplia variación en invernadero sobre esas presas (Cuadro 1). Los valores de la tasa intrínseca de creci- miento poblacional (rm) fueron 0.00189 y 0.088, cuando el chinche depredador fue ali- mentado con T. absoluta y T. molitor, respec- tivamente, siendo 46.56 veces mayor cuando depredan sobre pupas de T. molitor (Cuadro 1). La tasa finita de aumento poblacional (l) (nú- mero de hembras adicionadas a la población, por hembra, por unidad de tiempo) fue 1.0019 cuando la presa fue T. absoluta y 1.092 con T. molitor. Con base en T, T. absoluta es capaz de completar aproximadamente 14.6 generacio- nes por año. Eso en condiciones con Ro, rm y l de 4.55, 0.061 y 1.063, respectivamente (Cuadro 1). Las curvas de sobrevivencia para P. ni- grispinus en ambas presas y para la plaga T. absoluta siguieron el modelo de distribuición de Weibull (Fig. 2). El modelo de la curva de sobrevivencia y los valores estimados por Wei- bull para P. nigrispinus depredando T. absoluta
  • 5. INTERNATIONAL JOURNAL OF TROPICAL BIOLOGY AND CONSERVATION 149 Fig. 1. Sobrevivencia (lx) y producción de descendientes hembras (mx) de Podisus nigrispinus depredando Tenebrio moli- tor o Tuta absoluta y de T. absoluta mantenidos en invernadero sobre plantas de tomate. Fig. 1. Survival (lx) and female offsping (mx) of Podisus nigrispinus preying on Tenebrio molitor or Tuta absoluta and of T. absoluta caged on processing tomato plants under open-sided greenhouse conditions. CUADRO 1 Valores de los parámetros de la tabla de vida de fertilidad de Podisus nigrispinus, predando Tuta absoluta o Tenebrio molitor y de la plaga T. absoluta, en invernadero, a 30 ±5ºC, 61 ±23% de humedad relativa y 12-13 horas de fotoperiodo TABLE 1 Fertility values of the life history tables of Podisus nigrispinus, preying on Tuta absoluta or Tenebrio molitor and of the plague T. absoluta under open-sided greenhouse conditions at 30 ±5ºC, 61 ±23% relative humidity and 12-13 hours of photoperiod Ro T rm λ Podisus x Tuta absoluta 2.12 39.76 0.0019 1.002 Podisus x Tenebrio molitor 29.96 38.41 0.0880 1.092 Tuta absoluta 4.55 24.98 0.0607 1.063 Ro – Tasa de reprodución T – Tiempo de generación rm – Tasa intrínsica de crecimiento poblacional λ – Tasa finita de aumento poblacional
  • 6. REVISTA DE BIOLOGÍA TROPICAL150 (â = 1.02) y T. molitor (â = 0.78) fueron simi- lares a 1 para la prueba de c2 (T. absoluta: gl = 1; c2 = 0.0079; P = 0.978; T. molitor: gl = 1; c2 = 0.0806; P = 0.78) (Fig. 2A y B). En rela- ción a la plaga T. absoluta (Fig. 2C), la curva de sobrevivencia siguió la distribuición de Weibull y el valor estimado (0.99) fue similar a 1 para el test de c2 (gl = 1; c2 = 0.0002; P = 0.988). Eso muestra que las curvas de sobrevi- vencia de P. nigrispinus para ambas presas pueden ser clasificadas como del Tipo II, el cual es caracterizado por una mortalidad cons- tante para el depredador en relación a las dos presas que presentan una longevidad promedio semejante (gl = 1, 11; F = 1.33; P = 0.27) para las hembras depredando T. absoluta (21.4 ± 4.19) o T. molitor (27.7 ± 3.16). El mismo tipo de curva es observado para la plaga T. absoluta (Fig. 3C) desde huevo hasta adulto, con una longevidad para las hembras de 9.1 ± 0.69 días (n = 12). DISCUSIÓN El desempeño en la produción de descen- dientes para las hembras de P. nigrispinus depredando lagartas de T. absoluta fue afecta- da, pues éstas presentaron bajos valores de los parámetros reproductivos, mientras que sobre la presa T. molitor, los valores fueron próxi- mos a los registrados para otras especies y en condiciones de laboratorio, como los encontra- dos en los trabajos de Valicente y O’Neil (1995), Moreira et al. (1996) y Assis Junior et al. (1998). Valores menores de T caracterizan un mayor número de generaciones, lo que se- ría interesante para la población del chinche depredador. Sin embargo, el tiempo de genera- ción de la plaga T. absoluta fue 1.59 veces menor en relación al del depredador, lo que proporciona a la plaga, aproximadamente, 5.6 generaciones más que el depredador, indepen- dientemente de la presa. La tasa finita de au- mento poblacional revela que P. nigrispinus en ambas presas y T. absoluta agregan más de un individuo por hembra, de una generación a otra. Los depredadores, alimentados con T. absoluta, presentaron valores de rm, 46.3 veces menores comparados con la presa alternativa T. molitor en las mismas condiciones, indican- do que el aumento poblacional de P. nigrispinus fue afectado por la primera presa. Como la ta- bla de vida de fertilidad mide, entre otros para- metros, el potencial reproductivo de la especie, este puede ser afetado por varios factores y, par- ticularmente, para depredadores por el tipo de presa utilizada, como lo observado para Podisus distinctus (Heteroptera: Pentatomidae) (Zanun- cio et al. 1998), P. maculiventris (Stamopoulos y Chloridis 1994) y P. nigrispinus (Colazza et al. 1995, Zanuncio et al. 1996). Fig. 2. Sobrevivencia estimada y observada de Podisus nigrispinus, predando Tenebrio molitor (A) o Tuta absoluta (B), y de Tuta absoluta aislada (C), sobre plantas de toma- te industrial, en la casa de vegetación. Fig. 2. Estimated and observed survivorship of Podisus nigrispinus females preying on Tenebrio molitor (A) or on Tuta absoluta (B), and survivorship for Tuta absoluta fema- le isolated (C) on processing tomato plants under open-si- ded greenhouse conditions.
  • 7. INTERNATIONAL JOURNAL OF TROPICAL BIOLOGY AND CONSERVATION 151 Los valores de Ro, T y rm representan el potencial intrínsico de la especie en una situa- ción dada, no siendo comparable entre espe- cies (Rabinovich 1978). Es por eso que tales valores pueden sugerir un potencial de control por parte de los enemigos naturales cuando lo relacionamos con la plaga, especialmente si el estudio es realizado bajo las mismas condicio- nes y similares a las del campo. Así, algunos autores consideran que un enemigo natural puede ser efectivo cuando, entre otros crite- rios, su tasa de aumento poblacional (intrínsica o natural) es igual o mayor que la de la plaga (Huffaker et al. 1976). De acuerdo con los re- sultados obtenidos y basado en el rm del depre- dador y de la plaga, se puede verificar en esas condiciones que T. absoluta posee un potencial intrínseco de crecimiento 31.95 veces mayor que el del depredador. Es por eso que dos fac- tores deben ser analizados: lo primero es que el depredador P. nigrispinus presenta mejorías en los parámetros reproductivos, cuando la presa es más adecuada. Ese hecho puede ser obser- vado cuando P. nigrispinus depreda a T. moli- tor, lo cual presentó un rm 1.45 veces mayor que el de la plaga T. absoluta. Considerándose que P. nigrispinus presenta hábitos “generalis- tas”, variaciones en la utilización de presas en el agroecosistema tomatero pueden incremen- tar su aumento poblacional diferentemente a este estudio, cuando fue confinado solamente a la polilla del tomate. El segundo factor a con- siderar es que para una generación del depre- dador, él consume en promedio 38.2 ± 1.78 lar- vas de T. absoluta en la fase ninfal y 50.3 ± 10.68 larvas en la fase adulta en esas mismas condiciones (Vivan 1999), o hasta 138.9 larvas de esta plaga en la fase ninfal en condiciones de laboratorio (Salas 1996). Así, futuros estu- dios deberán investigar la tasa de aumento po- blacional del chinche depredador P. nigrispinus y de la plaga bajo las mismas condiciones, lo que caracterizará el potencial real de control de esa plaga por P. nigrispinus. La sobrevivencia para P. nigrispinus depredando T. absoluta o T. molitor fue del Ti- po II, para ambas presas estudiadas, o sea que la tasa de mortalidad fue constante en el tiem- po (Pinder et al. 1978, Rabinovich 1978). De acuerdo con Pinder et al. (1978), la distribui- ción de Weibull tiene dos aplicaciones impor- tantes en el estudio de la sobrevivencia. En la primera, los parámetros del modelo y los valo- res de sobrevivencia son todos resumidos en una tabla de vida; en la segunda, diferentes po- blaciones pueden ser comparadas para deter- minar si las poblaciones poseen curvas de so- brevivencia similares. Por tanto, la sobreviven- cia de la población de P. nigrispinus no fue in- fluenciada por la calidad de la presa, estando de acuerdo con los resultados observados por Stamopoulos y Chloridis (1994) en que la so- brevivencia de P. maculiventris no fue afecta- da por las presas L. decemlineata y Pieris brassicae (Lepidoptera: Pieridae). Sin embar- go, la calidad de la presa influye en los paráme- tros reproductivos de P. nigrispinus, como el pe- ríodo de pre-oviposición, el período reproducti- vo y el número de huevos, lo mismo constatado por Zanuncio et al. (1998) referente a P. distinctus, teniendo como presa a Musca domestica L. (Diptera: Muscidae) y T. molitor. La fase adulta de los insectos no sociales es generalmente marcada por un período de pre-oviposición, seguido de la fase reproducti- va donde el esfuerzo es máximo y declinando rápidamente con el envejecimiento de las hem- bras (Rabinovich 1978). Ese patrón fue obser- vado para hembras, tanto de P. nigrispinus co- mo de T. absoluta (Fig. 1). Aunque semejantes en la longevidad, las hembras de P. nigrispinus, depredando T. absoluta ovipositaron menos, pues, conforme a lo referido por Legaspi y Le- gaspi (1998), cuando el alimento es escaso o de baja calidad, la reacción fisiológica del depreda- dor es disminuir la reproducción y utilizar su energía biológica para mantenerse vivo. Basado en los resultados obtenidos, se ve- rificó que P. nigrispinus puede mantener su po- blación en el agroecosistema del tomatero depredando solamente larvas de T. absoluta, pudiendo así contribuir para el control natural de esta plaga. Además, se verifica la necesidad de más estudios para establecerse la adecua- ción de este depredador dentro de un programa de manejo integrado de T. absoluta.
  • 8. REVISTA DE BIOLOGÍA TROPICAL152 AGRADECIMIENTOS A CAPES y FACEPE, por sus becas y ayu- da. A Francisco S. Ramalho (Embrapa-Algodão) y José C. Zanuncio (UFV) por su apoyo. RESUMEN Se estudió la tabla de vida de fertilidad de Podisus nigrispinus (Dallas) (Heteroptera: Pentatomidae) depre- dando el gusano minador Tuta absoluta (Meyrick) (Lepi- doptera: Gelechiidae) o pupas de Tenebrio molitor L. (Co- leoptera: Tenebrionidae) en invernadero (30 ± 5ºC, 61 ± 23% HR), en las plantas de tomate industrial var IPA-5. Se determinó también, la tabla de la vida de fertilidad para la plaga T. absoluta en las mismas condiciones. La tasa neta de reproducción (Ro) y la tasa intrínseca de crecimiento poblacional (rm) fueron 14.3 y 46.32 veces mayores para P. nigrispinus depredando T. molitor, mientras que el tiempo de generaciones (T) fue semejante entre las presas. Tuta absoluta presentó Ro y rm 2.15 y 32.10 veces mayor en relación a P. nigrispinus depredando esa plaga. Las hembras de P. nigrispinus depredando T. molitor presenta- ron Ro y rm mayores que los de T. absoluta. La sobreviven- cia fue semejante para las hembras de ese depredador, depredando ambas presas, siendo clasificada por el aná- lisis de Weibull como curva del tipo II. Podisus nigripis- nus fue capaz de mantener su población depredando sola- mente gusanos de T. absoluta; mientras, los parámetros de la tabla de la vida de fertilidad de esas especies, separada- mente, mostraron que la plaga puede presentar más gene- raciones en el año y crecimiento poblacional más rápido que el depredador. REFERENCIAS Assis Junior, S.L., T.V. Zanuncio, G.P. Santos & J.C. Zanun- cio. 1998. Efeito da suplementação de folhas de Eu- calyptus urophylla no desenvolvimento e reprodução do predador Supputius cincticeps (Stal) (Heteroptera: Pentatomidae). An. Soc. Entomol. Brasil 27: 245-253. Bellows, T.S., R.G. Van Driesche & J.S. Elkinton. 1992. Life-table construction and analysis in the evaluation of natural enemies. Ann. Rev. Entomol. 37: 587-614. Carvalho, R. da S., E.F. Vilela & M. Borges. 1994. Ritmo do comportamento de acasalamento e atividade sexual de Podisus nigrispinus Bergroth (Heteroptera: Pentatomi- dae: Asopinae). An. Soc. Entomol. Brasil 23: 197-202. Colazza, S., C. Czepak & N. Isidoro. 1995. Introduzione di due predatori americani in Italia, Podisus maculiven- tris (Say) e P. connexivus Bergroth, per il controllo biologico di fitofagi esotici (Heteroptera: Pentatomi- dae). Redia 78: 379-388. De Clercq, P. 1998. Simpósio de Controle Biológico. FIO- CRUZ/SEB, Rio de Janeiro, Brasil. 511 p. Haji, F.N.P., J.R.P. Parra, J.P. Silva & J.G.S. Batista. 1988. Biologia da traça-do-tomateiro sob condições de la- boratório. Pesq. Agropec. Bras. 23: 107-110. Haji, F.N.P. 1992.. Simpósio de Contole Biológico. CNP- MA/EMBRAPA, Águas de Lindória, São Paulo, Brasil. 312 p. Huffaker, C.B., F.J. Simonds & J.E. Laing. 1976. The theorical and empirical basis of biological control, p. 112-147. In C.B. Huffaker & P.S. Messenger (eds.). Theory and pratics of biological control. Academic, San Francisco. 788 p. Imenes, S.D.L., T.B. de Campos, A.P. Takematsu, A. Mya- sato & M.A.D. da Silva. 1990. Controle químico da traça do tomateiro, Scrobipalpula absoluta (Mey- rick, 1917) (Lepidoptera-Gelechiidae). An. Soc. En- tomol. Brasil 19: 281-289. Larrain, S.P. 1986. Eficácia de inseticidas y frequencia de aplicación basada en niveles poblacionales criticos de Scrobipalpula absoluta (Meyrick) en tomates. Agric. Técnica 46: 329-333. Lee, A.S., B.S. Clarke & D.W. Wiliamson. 1990. Cyloche- mical demonstration of the effects of the acilureas, flufenoxuron and diflubenzuron on the incorporation of chitin into insect cuticle. Pestic. Sci. 28: 367-375. Legaspi, J.C. & B.C. Legaspi. 1998. Life history trade-offs in insects, with emphasis on Podisus maculiventris (Heteroptera: Pentatomidae), p. 71-87. In Coll, M. & J.R. Ruberson (eds.). Predatory Heteroptera: Their ecology and use in biological control. Entomological Society of America, Lanham. 233 p. Leite, G.L.D., M. Picanço, R.N.C. Guedes & M.R. Gus- mão. 1998. Selectivity of insecticides with and wit- hout mineral oil to Bachygastra lechegyana (Hyme- noptera: Vespidae), a predator of Tuta absoluta (Le- pidoptera: Gelechiidae). Ceiba 39: 191-194. Morais, G.J. & J.A. Normanha Filho. 1982. Surto de Scro- bipalpula absoluta (Meyrick) em tomateiro no trópi- co semi-árido. Pesq. Agropec. Bras. 7: 503-504. Moreira, L.A., J.C. Zanuncio, M.C. Picanço & R.N.C. Guedes. 1996. Effect of Eucalyptus feeding in the development, survival and reproduction of
  • 9. INTERNATIONAL JOURNAL OF TROPICAL BIOLOGY AND CONSERVATION 153 Thynacantha marginata (Heteroptera: Pentatomi- dae). Rev. Biol. Trop. 44: 253-257. Pratissoli, D. 1995. Bioecologia de Trichogramma pretio- sum Riley, 1879, nas traças Scrobipalpuloides abso- luta (Meyrick, 1917) e Phtorimaea operculella (Ze- ller, 1873), em tomateiro. Tesis de Doctorado, Esal- q/USP, Piracicaba, Brasil. 130 p. Pinder, J.E., J.G. Wiener & M.H. Smith. 1978. The weibull distribution: A new method of summarizing survi- vorship data. Ecology 59: 175-179. Rabinovich, J.E. 1978. Ecologia de poblaciones animales. OEA, Washington. 114 p. Salas, S.J.M. 1996. Manejo integrado de Tuta absoluta (Meyrick, 1917) (Lepidoptera: Gelechiidae) a través de inseticidas fisiológicos e Podisus nigrispinus (Da- llas, 1851) (Hemiptera: Pentatomidae). Tesis de Doc- torado, Esalq/USP, Piracicaba, Brasil. 121 p. Southwood, T.R.E. 1978. Ecological methods: With parti- cular reference to the study of insect populations. Chapman & Hall, Nueva York. 524 p. Souza, J.C., P.R. Reis & L.O. Salgado. 1992. Boletim Téc- nico. Traça do tomateiro: histórico, reconhecimento, biologia, prejuízos e controle. EPAMIG, Belo Hori- zonte, Minas Gerais, Brasil. 14 p. Stamopoulos, D.C. & A. Chloridis. 1994. Predation rates, survivorship and development of Podisus maculiven- tris (Het.: Pentatomidae) on larvae of Leptinotarsa decemlineata (Col.: Chrysomelidae) and Pieris bras- sicae (Lep.: Pieridae), under field conditions. Ento- mophaga 39: 13-19. Thomas, D.B. 1992. Taxonomic synopsis of the Asopinae Pentatomidae (Heteroptera) of the Western Hemisphere. Entomological Society of America, Maryland. 147 p. Torres, J.B., T.V. Zanuncio & J.C. Zanuncio. 1996. Works- hop sobre Fitossanidade Florestal do Mercosul. CE- PEF/FATEC/UFSM, Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil. 81 p. Torres, J.B., J.C. Zanuncio & M.C. de Oliveira. 1997. Ma- ting frequency and its effect on female reproductive output in the stinkbug predator Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae). Med. Fac. Land- bouww. Univ. Gent. 62: 491-498. Valicente, F.H. & R.J. O’Neil. 1995. Effects of host plants and feeding regimes on selected life history charac- teristics of Podisus maculiventris (Say) (Heteroptera: Pentatomidae). Biol. Control 5: 149-461. Vivan, L.M. 1999. Desenvolvimento e reprodução de Po- disus nigrispinus (Dallas) (Heteroptera: Pentatomi- dae) sobre Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae) em casa-de-vegetação e laboratório. Te- sis de Maestra, Universidade Federal Rural de Per- nambuco, Recife, Brasil. 61 p. Zanuncio, J.C., J.L. Saavedra, T.V. Zanuncio & G.P. San- tos. 1996. Incremento en el peso de ninfas y adultos de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) alimentados con dos tipos de larva. Rev. Biol. Trop. 44: 241-245. Zanuncio, T.V., J.B. Torres, J.C. Zanuncio & G.P. Santos. 1998. Ciclo de vida e reprodução de Podisus distinctus (Stal) (Heteroptera, Pentatomidae) alimentado com dois tipos de presas. Rev. Bras. Entomol. 41: 335-337.