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LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
1
LINFADENECTOMÍA
PARAAÓRTICA
MEDIANTE CIRUGÍA
MÍNIMAMENTE INVASIVA
Jose María Puerta Sanabria
Hospital Universitario Virgen de las Nieves, Granada.
Clínica Sanabria S.L., Granada.
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
2
INTRODUCCIÓN
La linfadenectomía paraaórtica (LPA) laparoscópica fue descrita por
primera vez en la literatura en 1992 por Nezhat y cols.1
y en 1993 por el grupo
de Querleu2
en casos de cáncer endometrial, cervical y de ovario. En el año
2001, esta práctica oncoginecológica comenzó a llevarse a cabo usando los
vasos renales como margen superior de la linfadenectomía, tal y como está
descrito en el Manual de Procedimientos Quirúrgicos del Grupo de Ginecología
Oncológica (GOG).
Las principales ventajas del abordaje mínimamente invasivo con
respecto al laparotómico incluyen una menor estancia hospitalaria, menor
pérdida sanguínea, recuperación precoz, menos dolor, mejor resultado estético
y menor morbilidad digestiva, con resultados comparables en términos de
número de ganglios obtenidos y con la desventaja de un mayor tiempo
operatorio3
.
Una LPA mínimamente invasiva puede llevarse a cabo por dos vías:
transperitoneal (TP) o extraperitoneal (EP). Las primeras series emplearon solo
el abordaje TP de la técnica, pero progresivamente se ha empezado a
introducir el abordaje extraperitoneal, siendo en la actualidad la comparación
entre ambas técnicas el tema de discusión sobre la mesa.
Es por ello que el objetivo de la presente revisión es exponer la
evidencia científica disponible al respecto en este tema de actualidad y en
continuo debate científico. Se llevará a cabo una revisión y un estudio
comparativo de ambas técnicas laparoscópicas, para posteriormente revisar
algunas nociones sobre otras técnicas de cirugía mínimamente invasiva que
permiten la práctica de la LPA.
REVISIÓN ANATÓMICA
En este epígrafe no se pretende hacer un exhaustivo repaso anatómico
del campo sobre el que se realiza esta cirugía, sino hacer mención a
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
3
determinados puntos clave que se han de tener en cuenta en la realización de
ambas técnicas.
Límites quirúrgicos
- Lateral: arterias y venas ováricas, así como sendos uréteres.
- Inferior: cruce del uréter sobre la bifurcación de la iliaca común.
- Superior: vena renal izquierda. El límite lateral superior izquierdo será la
entrada de la vena ovárica izquierda en la vena renal.
Grupos ganglionares
La relación entre el tejido linfático y los grandes vasos se puede dividir
en cuatro compartimentos anatómicos propuestos por Querleu y Morrow4
.
El nivel 1 y 2 se corresponden con la anatomía pélvica. Por su parte, el
nivel 3 implica al tejido que se extiende desde la bifurcación aórtica hasta la
arteria mesentérica inferior, mientras que el área entre la arteria mesentérica
inferior y las venas renales es considerado el nivel 4.
De lateral izquierdo a lateral derecho distinguimos los siguientes grupos a
escindir durante la cirugía:
- Lateroaórticos y preaórticos: distinguiendo entre infra y supra
mesentéricos.
- Interaortocavos.
- Precavos.
- Laterocavos derechos.
Datos anatómicos de interés
La anatomía del territorio aortocavo presenta una serie de peculiaridades
que hace que en muchos casos las estructuras vasculares no sean simétricas,
y no solo eso, sino que en hasta un 30% de los casos existan variantes
interpersonales que se han de conocer antes de iniciar la cirugía5
. Este hecho
hace imprescindible disponer de una técnica de imagen con estudio vascular
previo a la realización de la técnica quirúrgica, para así conocer todas las
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
4
posibles variaciones. Una de las anomalías anatómicas más habituales suele
ser la disposición de arterias polares renales.
A continuación se describen los datos más importantes de la anatomía
vascular normal del territorio aortocavo.
- Vasos ováricos:
o La arteria ovárica derecha cruza por encima de la vena cava
inferior.
o La vena ovárica derecha forma un cayado en su entrada a la vena
cava inferior.
o La vena ovárica izquierda, por su parte, desemboca en la vena
renal izquierda.
- Venas renales:
o La vena renal derecha desemboca en la cava justo por encima del
cayado de la vena ovárica.
o La vena renal izquierda pasa habitualmente por encima de la
aorta, pero en un porcentaje no desdeñable de casos realizará su
paso por detrás de la misma. Desemboca en la cava a unos 2-
3cm por encima de la desembocadura del cayado de la ovárica.
En ella desembocan la vena ovárica izquierda y la vena
hemiácigos.
- Otros datos:
o La arteria mesentérica inferior nace de forma prácticamente
constante a unos 4-5cm de la bifurcación aórtica, en su cara
anterolateral izquierda.
o Las ramas lumbares de la aorta se localizan de manera irregular,
aunque destaca la detección constante de una rama casi a la
altura de la bifurcación aórtica.
TÉCNICAS QUIRÚRGICAS
En definitiva, la diferencia fundamental entre la LPA-TP y la EP es el
método de abordaje al campo quirúrgico, puesto que una vez identificados los
límites de la linfadenectomía la técnica es esencialmente la misma. Es por ello
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
5
que las diferencias radican en la disposición de los trócares, la vía de entrada y
determinado instrumental quirúrgico complementario que puede ser preciso en
una técnica más que en la otra. Se resumen estas diferencias a continuación5
:
- Trócares:
o En la técnica transperitoneal se emplearán un mínimo de 4
trócares: generalmente se emplean dos de 10mm, uno
intraumbilical y otro suprapúbico, colocando durante gran parte de
la cirugía la óptica en el suprapúbico. Dos de 5mm en ambas
fosas iliacas a través de los cuales trabajará el cirujano,
posicionándose entre las piernas de la paciente. Hay grupos que
colocan un trócar de 10mm en la fosa iliaca derecha, lugar en el
que colocan la óptica resultando más sencilla su manipulación
para el ayudante. Por otra parte, existe la opción de colocar un
quinto trócar de 5 o de 10mm en hipocondrio izquierdo que ayude
a separar el peritoneo y exponer el campo quirúrgico.
o En la técnica extraperitoneal se emplean habitualmente también 4
trócares: uno de 10mm intraumbilical para revisar la cavidad
abdominal previo a la cirugía y controlar la entrada y posterior
formación con CO2 del espacio extraperitoneal. Los otros 3 serán
con los que se llevará a cabo la linfadenectomía propiamente
dicha, colocándose uno de 10mm para la óptica, en la línea
media clavicular izquierda, 2-3cm por encima de la cresta iliaca.
Los otros dos serán de 5mm para el cirujano, y se colocan bajo
visión directa en la línea media-axilar, uno por detrás de la
undécima costilla y el otro entre la undécima costilla y la espina
ilíaca anterosuperior. En el caso de dificultad en el acceso
infrarrenal por ptosis renal puede colocarse un quinto trócar de 5
mm, 3 cm craneal al trócar de la cámara por donde se introduce
un separador abdominal de 5 mm que manipula el ayudante.
- Posición de la paciente:
o En la técnica transperitoneal la paciente permanecerá durante
toda la cirugía en posición de Trendelemburg.
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
6
o En la extraperitoneal se colocará a la paciente en leve posición de
Trendelemburg y ligeramente en decúbito lateral derecho, unos
5º. El brazo derecho queda extendido y fijo al cuerpo de la
paciente, mientras que el izquierdo se abduce 90º.
- Material necesario: destacar la especial utilidad de una óptica de 30º en
la técnica extraperitoneal, sobre todo cuando se aborda la región
derecha (grupos laterocavos). También se ha de tener en cuenta que en
el abordaje transperitoneal se precisa de retractores laparoscópicos para
separar el peritoneo.
- Abordaje a los límites quirúrgicos:
o Transperitoneal: se localiza la raíz del mesenterio, que
corresponde anatómicamente al lugar bajo el que se encuentra la
arteria iliaca común derecha. Se realiza una pequeña apertura del
peritoneo en esa zona que se ampliará en dirección hacia el
ligamento de Treitz, hasta exponer los grandes vasos.
o Extraperitoneal: a través del trócar de 10mm destinado para la
óptica, se lleva a cabo una disección digital roma del espacio
retroperitoneal hasta identificar mediante el tacto los vasos iliacos.
Esta maniobra se realiza bajo control visual con la óptica en el
trócar umbilical. Hecho esto se procede a insuflar el CO2 hasta
lograr una presión máxima de 12mmHg, tras lo cual se iniciará
una disección cuidadosa del espacio extraperitoneal, primero con
el laparoscopio y posteriormente ayudado de las dos pinzas que
se introduzcan a través de los trócares de 5mm cuando éstos
hayan podido ser introducidos bajo visión directa.
La disección se empezará separando el peritoneo del psoas
izquierdo. Tras ello, se identifica el uréter izquierdo en la
superficie anterior del psoas y se separa con el peritoneo, siendo
ambos el techo del plano de disección. Hecho esto, se continuará
la disección en dirección caudo-craneal, desde la bifurcación de la
arteria iliaca común izquierda y hasta localizar los límites
quirúrgicos.
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
7
- Por último, en ambos casos se procede a la escisión del tejido linfograso
confinado entre los límites citados, con la diferencia de que en la
transperitoneal se hará de derecha a izquierda, mientras que en la
extraperitoneal se realizará en sentido de izquierda a derecha, ambas en
dirección caudo-craneal.
- La linfadenectomía extraperitoneal tiene un último paso y es la
realización de una apertura del peritoneo (marsupialización) para
comunicar el espacio extraperitoneal con la cavidad abdominal y reducir
el riesgo de linfocele. En aquellos casos en los que exista sospecha de
enfermedad macroscópica se aconseja no realizar este paso y colocar
en su lugar un drenaje extraperitoneal, evitando la comunicación con la
cavidad abdominal. En la técnica TP no se realiza peritonización al
finalizar la cirugía.
INDICACIONES DE LA LINFADENECTOMÍA: ESTADIFICACIÓN
QUIRÚRGICA DEL CÁNCER GINECOLÓGICO
Teóricamente, la estadificación quirúrgica permite:
- La identificación de metástasis linfáticas y peritoneales ocultas.
- Determinar el campo para la radioterapia cuando sea preciso y evitar la
radiación en aquellos casos con estadificación negativa.
- Mejorar el control local de la enfermedad al reducir el volumen tumoral
metastásico, favoreciendo la eficacia de las terapias adyuvantes.
La afectación de los ganglios linfáticos aórticos en el cáncer de endometrio
permite la diferenciación de sub-estadios: IIIC1 (metástasis en ganglios
pélvicos) y IIIC2 (metástasis en ganglios paraaórticos). En la estadificación del
cáncer de ovario, el estado de los ganglios linfáticos se tiene en cuenta en el
estadio III, pero los sub-estadios dependen del tamaño de la lesión en sí y no
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
8
de la ubicación de los ganglios afectos como en el cáncer de endometrio, con
los sub-estadios IIIA1, IIIA2, IIIB y IIIC. Por último, en el cáncer de cérvix, el
estado de los ganglios linfáticos no afecta el estadiaje FIGO6
.
Cáncer de cérvix
En los cánceres de cuello uterino, la incidencia de metástasis
ganglionares paraaórticas es del 6% en el estadio Ib, 12-19% en el estadio II,
29 - 33% en el III, y del 30 - 40% en la enfermedad en estadio IV7
. La
evaluación de estos ganglios no está recogida en la estadificación FIGO, sin
embargo, el estado de los ganglios paraaórticos es el mayor factor pronóstico
en el manejo de este cáncer5
.
El cáncer de cérvix localmente avanzado (estadio ≥IIa) se trata en
general con quimiorradiación limitada a la pelvis. La radioterapia de campo
extendida solo se lleva a cabo si hay evidencia radiológica de afectación
paraaórtica, y puede asociarse a una importante afectación del tracto
gastrointestinal y a otras morbilidades.
Las técnicas de imagen tienen una sensibilidad limitada en el
diagnóstico de metástasis paraaórticas, rondando una tasa de detección del
33% para el TAC, y valores ligeramente superiores en el caso de la resonancia
magnética (RM). Estas técnicas de imagen, especialmente la RM, demuestran
una alta fiabilidad para predecir el volumen tumoral (70-90%), o la invasión
parametrial (87-95%) y la afectación vaginal (83-93%) en los cánceres de
cérvix, pero carecen de la sensibilidad y especificidad necesarias en el
diagnóstico de invasión ganglionar, especialmente para la detección de
micrometástasis8
. La Tomografía de Emisión de Positrones (PET-TAC) con F-
fluordesoxiglucosa, diseñada para combinar las técnicas de imagen con el
aumento del metabolismo en las células neoplásicas, parece ser mejor en la
detección de la afectación metastásica. Pero, incluso así, aunque presenta una
muy alta especificidad, la sensibilidad solo alcanza el 84%9
, por lo que la tasa
de falsos negativos sigue suponiendo un riesgo no despreciable de
infradiagnóstico e infratratamiento. La LPA laparoscópica proporciona así un
medio fiable para detectar micrometástasis en los ganglios paraaórticos, lo que
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
9
permite la selección precisa de pacientes para la radioterapia de campo
extendida, evitando generar un alto porcentaje de pacientes infratratadas
basándose exclusivamente en las pruebas de imagen.
Son muchos los estudios que han demostrado la presencia de
metástasis linfáticas paraaórticas en pacientes con cáncer de cérvix avanzado
y pruebas de imagen negativas, con porcentajes que oscilan entre el 15 y 30%
de detección de metástasis según las series10-11
.
La influencia que ejercen las modificaciones del tratamiento adyuvante
en la supervivencia de la paciente basadas en la LPA previa sigue siendo un
tema controvertido. Leblanc y cols. en 200712
publicaron una serie de casos
con una muestra de 184 pacientes, e informaron de unas tasas de
supervivencia similares tras comparar pacientes con enfermedad microscópica
paraaórtica tratados con campos de radiación extendidos y pacientes con
ganglios linfáticos paraaórticos negativos. Por su parte, Holcomb y cols.13
hallaron que el tiempo de supervivencia de 89 pacientes con estadificación
ganglionar pretratamiento adyuvante fue de 29 meses, mientras que el de 179
pacientes sin estadificación previa al tratamiento fue de 19 meses (p = 0.01).
Marnitz y cols.14
encontraron que las pacientes con resultados positivos de la
estadificación ganglionar paraaórtica quirúrgica, cuya radioquimioterapia se
había adaptado de acuerdo a la extensión de su enfermedad, tenían tasas de
supervivencia equivalentes a las de las pacientes con resultados negativos. Por
último, el Grupo de Oncología Ginecológica (GOG) realizó en 2008 un análisis
retrospectivo de tres ensayos clínicos fase III que incluyó a 585 mujeres con
cáncer de cérvix en estadio IIB a IVA. Aquellas pacientes que se sometieron a
una LPA previa a la radiación tuvieron una mejor supervivencia libre de
progresión a 4 años (48,9% frente a 36,3%) y supervivencia general (54,3%
frente a 40%) en comparación con las pacientes que solo se sometieron a
evaluaciones por técnicas de imagen de los nódulos aórticos previo a la técnica
adyuvante, hasta el punto de que el manejo de estas pacientes mediante
técnicas de imagen fue un predictor independiente de recurrencia y de peor
supervivencia global en comparación con la estadificación quirúrgica15
.
Desafortunadamente, a pesar de ser alentadores, los estudios publicados
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
10
hasta el momento son retrospectivos y la respuesta a esta pregunta aún
requiere de ensayos aleatorizados.
Cáncer de ovario
El cáncer de ovario aparentemente limitado a los ovarios se asocia a un
pronóstico excelente incluso en ausencia de quimioterapia adyuvante. En tales
casos, es esencial realizar una estadificación completa mediante
linfadenectomía pélvica y paraaórtica, así como omentectomía, citología y
biopsias peritoneales, antes de tomar decisiones con respecto al uso de
quimioterapia adyuvante16
. Dado que las metástasis pueden diseminarse
directamente a lo largo de los vasos gonadales hacia el área paraaórtica,
nuevamente el abordaje laparoscópico de la linfadenectomía puede ser una
herramienta de gran utilidad para la precisa estadificación de una enfermedad
aparentemente temprana. La afectación de los ganglios linfáticos paraaórticos
modificaría el estadiaje de la enfermedad a un estadio FIGO III, en lugar de a
un estadio Ia o Ib, con las consecuentes implicaciones pronósticas y
terapéuticas de la enfermedad.
Del mismo modo, en el carcinoma de ovario avanzado, la citorreducción
quirúrgica completa, incluida la linfadenectomía pélvica y aórtica, se ha
asociado con una mejor supervivencia por lo que siempre ha de ser practicada.
Cáncer de endometrio
En las pacientes con cáncer de endometrio, la ventaja de la
linfadenectomía incluye la estadificación precisa y la determinación del
pronóstico. En la práctica, la realización de la linfadenectomía en los estadios I
y II varía bastante entre los distintos grupos y centros, hallándose desde la
práctica de la linfadenectomía pélvica y paraaórtica completa, hasta el
vaciamiento selectivo de los ganglios linfáticos pélvicos o incluso la no
realización de escisión ganglionar.
Aunque el papel de la linfadenectomía sigue siendo controvertido, es
probable que reduzca la necesidad de radioterapia y tenga un posible beneficio
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
11
en el "debulking" o reducción progresiva de los ganglios linfáticos16
. Los casos
en los que sí está claramente recomendada la práctica de la LPA son en
aquellos tumores de alto grado histológico (pobremente diferenciados),
independientemente del estadio, y en estadios ≥ IIA.
La evaluación histológica de los ganglios paraaórticos, especialmente en
cánceres de alto grado o aquellos con evidencia radiológica de enfermedad
ganglionar paraaórtica, ayuda a seleccionar con precisión los candidatos para
la radioterapia de campo ampliada.
ANÁLISIS COMPARATIVO TP-EP
LPA transperitoneal
La LPA-TP es una técnica quirúrgica que precisa de un cierto grado de
habilidad quirúrgica por parte del cirujano. Se estiman necesarios un mínimo de
20 intervenciones para llegar a dominar la técnica, tras un entrenamiento
específico en cirugía oncológica y laparoscopia avanzada17
. La seguridad de la
técnica medida por el rendimiento en número de ganglios linfáticos resecados
es igual a la cirugía abierta después de una fase de aprendizaje. El grupo de
Vergote y cols.18
comprobó además como el número de ganglios linfáticos
obtenidos entre la quinta y la décima cirugía realizada aumenta
significativamente. En algunos casos, la cantidad de ganglios linfáticos
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
12
obtenidos se mantiene estable a lo largo de la fase de aprendizaje, pero con
una duración decreciente de la cirugía19
.
Ventajas
- Posibilidad de realizar otras técnicas quirúrgicas abdominales y pélvicas
sin la necesidad de cambiar de puertos de entrada.
- Menor incidencia de linfoceles sintomáticos.
- Mayor facilidad para revisar completamente la cavidad abdominal.
- Ofrece una disección del territorio laterocavo derecho más eficiente, con
una media de obtención de 7 ganglios frente a los 2.4 de media por la
vía extraperitoneal, según el estudio llevado a cabo por el grupo de
Dargent y cols20
.
Inconvenientes
- Mayor dificultad técnica en pacientes con antecedentes de cirugía
abdominal previa.
- Mayor dificultad en mujeres con obesidad con un IMC por encima de 35.
En estas últimas además se obtiene un menor número de ganglios, y la
tasa de complicaciones es superior a la población general, siendo
posible finalizar con éxito el procedimiento en tan solo un 44% de ellas,
precisando reconvertir a la vía laparotómica en un 36,4% de los
casos21,22
. O’Hanlan y cols.23
hicieron un estudio comparativo en 2015
sobre 115 pacientes a las que se les practicó una LPA por vía EP (79) o
TP (31). Entre los 14 pacientes de la cohorte cuyo IMC era superior a
35, dos de los cuales tenían un IMC superior a 40, el rendimiento
ganglionar medio fue de 31 por abordaje EP, en comparación con un
promedio de 6 ganglios por abordaje TP.
- Tasa ligeramente superior de procesos adherenciales postquirúrgicos.
- Exposición más pobre y dificultosa del campo quirúrgico, con frecuente
dificultad en la movilización del intestino delgado y el colon sigmoide, en
especial en pacientes con un mesenterio corto, intestino distendido,
adherencias intestinales o en aquellas que toleren mal la posición de
Trendelemburg24
.
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
13
- Por las circunstancias previamente descritas, la tasa de complicaciones
intraoperatorias y de conversión a laparotomía es superior en este
abordaje quirúrgico si lo comparamos con el EP21
.
En cuanto al recuento ganglionar obtenido, la literatura lo cifra entre 3,7 y
22 ganglios por acto quirúrgico25
. No hay un límite inferior claramente
establecido, sin embargo un recuento ganglionar por debajo de 10 es
cuestionado. El llamado “muestreo ganglionar” ha demostrado sus limitaciones,
pues predispone a un riesgo de infraestadificación con una morbilidad similar a
la exéresis amplia, por lo que resulta imperativo tratar de ceñirse a los límites
quirúrgicos de la linfadenectomía al llevar a cabo la técnica. Köhler y cols.17
además, hallaron diferencias significativas en los ganglios paraaórticos
obtenidos entre los primeros 5 años de experiencia en LPA-TP, en
comparación con el último período de 4 años de su estudio. Los autores
concluyeron que la experiencia quirúrgica contribuye de manera significativa al
número creciente de ganglios paraaórticos obtenidos durante la cirugía, como
se ha explicado previamente.
LPA extraperitoneal
La LPA-EP quizá tenga su máximo exponente en la valoración
preterapéutica del cáncer de cérvix localmente avanzado para acotar el campo
de irradiación, ya que tanto en la estadificación del cáncer de ovario como en la
cirugía del cáncer de endometrio se suelen asociar otros procedimientos
abdominopélvicos que pueden condicionar la vía de abordaje.
Ventajas
- No precisa poner a la paciente en gran Trendelemburg, lo que facilita la
intervención desde el punto de vista anestésico, reduciendo
complicaciones hemodinámicas y respiratorias26
.
- En general, las cirugías previas representan un problema menor.
- Al no asociar una intervención intraabdominal, el riesgo de
complicaciones intra y postoperatorias digestivas, incluyendo las
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
14
lesiones intestinales directas, el íleo o la obstrucción intestinal, se reduce
de forma significativa27
.
Por este mismo motivo, la formación de adherencias intestinales es
menor en la técnica EP, lo cual conlleva que la toxicidad digestiva
derivada de la aplicación de radioterapia postoperatoria (enteritis
moderada-severa) disminuye en un 25-30% con respecto a la vía TP5
.
- El acceso al área linfática es más rápido que en la técnica TP,
obteniéndose además una exposición adecuada del campo quirúrgico26
.
Es por ello que el tiempo quirúrgico suele ser relativamente corto, con
una media entre 65 y 80 minutos según las series16,18
. Comparado con
el tiempo quirúrgico de la LPA TP supone una diferencia significativa,
puesto que las distintas series publicadas hablan de tiempos quirúrgicos
que oscilan entre los 64 y los 157 minutos, asociándose aquellos
procesos más cortos con un menor recuento ganglionar en la muestra
obtenida17,18,28
.
- La tasa de complicaciones intraoperatorias es baja, aproximadamente
entre un 3 y un 4%, siendo la lesión vascular la más frecuente, seguida
de la lesión ureteral12
. En comparación, la media de complicaciones
mayores intraoperatorias en el abordaje transperitoneal se sitúa entre un
8 y un 9% según las series17
.
Desventajas
- La complicación más frecuente es la formación de linfoquistes, aunque
su prevalencia es baja (alrededor del 5%) y la mayoría de ellos se
pueden tratar de forma conservadora mediante drenaje percutáneo
ecoguiado o guiado por TAC. Esta complicación se puede disminuir,
como se ha comentado previamente, si al final de la cirugía se abre una
pequeña ventana en el peritoneo de la gotiera parietocólica izquierda
permitiendo así el drenaje intraperitoneal del área de disección
extraperitoneal (marsupialización), o colocando un drenaje en aquellos
casos de afectación linfática macroscópica. Leblanc mostró que el
linfocele postoperatorio estaba presente en 40 de los 104 primeros
pacientes (tasa de 13.4%). Sin embargo, después de realizar una
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
15
marsupialización preventiva, solo tres de 77 pacientes (3,8%)
desarrollaron la complicación12
.
- El mantenimiento de la integridad del peritoneo es un factor clave
durante la LPA-EP. Sin embargo, en algunos casos, el peritoneo podría
dañarse y abrirse, perdiendo la ventaja de la exposición al campo
quirúrgico proporcionada por el neumoperitoneo. Las posibles
soluciones a este inconveniente incluyen ocluir el foramen con un balón
de catéter de Foley o realizar un cierre con una sutura corriente
mediante un abordaje transperitoneal. En algunas circunstancias, sin
embargo, es imposible cerrar el orificio y el procedimiento debe
convertirse a una vía transperitoneal o directamente a una laparotomía
en el peor de los casos29
.
	
EVIDENCIA EN OTROS TIPOS DE CIRUGÍA MÍNIMAMENTE INVASIVA
Cirugía robótica
	
La laparoscopia asistida por robot nos ofrece una imagen en tres
dimensiones, instrumentos articulados que permiten 7 grados de movimiento, y
un incremento en precisión y ergonomía. Sin embargo, las ventajas de la
cirugía robótica en la LPA no han sido demostradas, ya que, como hemos
visto, la técnica mediante laparoscopia convencional, y especialmente la
extraperitoneal, es extremadamente ergonómica con mínimas
complicaciones30
. A pesar de ello, la rápida curva de aprendizaje de la cirugía
robótica en comparación con la laparoscopia hace que en países con altos
recursos económicos como EEUU, se esté implantando con relativa velocidad
la robótica por encima de la laparoscopia, en especial para cirugías complejas
como la LPA.
El primer artículo describiendo la técnica fue publicado por el equipo de
Fastrez, Vergote y cols.31
, y posteriormente muchos otros equipos han
compartido su experiencia. La posición de los trócares es crucial, debido al
campo quirúrgico tan reducido, y aunque aún no existe una colocación
estandarizada debido a la relativa novedad de la técnica, esta disposición no
varía mucho entre autores, describiendo la mayoría la técnica extraperitoneal
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
16
mediante el uso de solo tres brazos robóticos y un puerto laparoscópico
adicional, mientras que para la transperitoneal se suelen emplear 4 brazos y
dos puertos laparoscópicos adicionales5
.
Al igual que en la laparoscopia convencional, el uso de una óptica de 30º
en la técnica extraperitoneal es crucial para obtener una buena visión del área
paracaval derecha. En este sentido, el sistema robótico Da Vinci permite
cambiar la cámara de 0º a 30º confortablemente desde la consola en caso
necesario.
En general, la LPA-EP asistida con robot es un procedimiento que se
puede hacer con margen de seguridad pero sin resultados mejores en cuanto a
número de ganglios y complicaciones intraquirúrgicas si se compara con la
laparoscopia convencional. Sin embargo, gracias a su visión en 3 dimensiones,
la abolición del temblor y a los instrumentos articulados, es posible una
disección precisa y cuidadosa en un campo quirúrgico tan reducido y delicado
como es el de la LPA .
El grupo de Wisner y cols.32
ha hecho en 2015 una revisión de las series
de casos existentes en la literatura sobre la LPA llevada a cabo mediante
laparoscopia o con cirugía robótica, llegando a las siguientes conclusiones: la
mayoría de los casos laparoscópicos se realizaron mediante abordaje
extraperitoneal, mientras que el abordaje robótico se realizó fundamentalmente
a través del abordaje transperitoneal. Las complicación más común en ambos
grupos fue la formación de linfoceles, observados en el 3-12% de las pacientes
con cirugía laparoscópica frente al 3-16.7% con cirugía robótica. Se observó
linfedema en el 5.2-7.8% de los pacientes que se sometieron a cirugía robótica.
Pocos casos de ambos grupos requirieron conversión a laparotomía.
Finalmente, el abordaje quirúrgico robótico fue similar a la laparoscopia
tradicional en la mayoría de las medidas estándar de resultados perioperatorios
relacionados con la LPA.
Hudry y cols.33
también en 2015, compararon el abordaje extraperitoneal
con el transperitoneal en cirugía robótica, con 58 y 487 pacientes
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
17
respectivamente en cada grupo. La única diferencia significativa hallada fue
una estancia hospitalaria menor en el grupo EP. No hubo diferencias en
pérdida sanguínea, tiempo operatorio, complicaciones intra y postoperatorias ni
en el número de ganglios resecados.
En los últimos años se han realizado importantes trabajos para estudiar
el papel de la cirugía robótica en el tratamiento quirúrgico citorreductor del
cáncer de ovario avanzado. El grupo de Magrina y cols.34
llevó a cabo un
trabajo pionero en 2011 en el que compararon 25 procedimientos de
citorreducción de cáncer de ovario mediante robótica, 27 por vía laparoscópica
y 119 mediante la vía abdominal laparotómica. Los procedimientos quirúrgicos
se clasificaron como citorreducción de tipo I (histerectomía con doble
anexectomía, omentectomía, LPA y pélvica, apendicectomía y extirpación de
enfermedad peritoneal metastásica), tipo II (citorreducción de tipo I más un
procedimiento mayor adicional) y tipo III (citorreducción tipo I y dos o más
procedimientos mayores adicionales). Tanto en el abordaje robótico como en el
laparoscópico para la cirugía de tipo I y II se tuvo obtuvieron unas cifras de
pérdida de sangre favorable, así como de duración de la estancia hospitalaria,
complicaciones intraoperatorias y postoperatorias, presentando como único
inconveniente tiempos operatorios más largos en el grupo de robótica en
comparación con la laparoscopía y la laparotomía. Es de destacar que no hubo
diferencias en la cantidad de ganglios linfáticos resecados o la supervivencia
con el abordaje mínimamente invasivo. No hubo una mejoría general en la
morbilidad o la hospitalización en las cirugías de tipo III mediante robot, y
debido a los excesivos requisitos de tiempo quirúrgico, los autores aconsejaron
la práctica de laparotomía en estos casos. Estos datos se corroboran con
estudios más recientes en los que se aboga por una mejora en el rendimiento
quirúrgico y en la supervivencia de las pacientes con cáncer de ovario tratadas
con cirugía robótica al compararlas con los casos de laparotomía35
.
Las plataformas robóticas más reciente (Da Vinci X y Xi, Intuitive
Surgical, Inc., Sunnyvale, CA ®) pueden superar algunas de las limitaciones de
sistemas anteriores con brazos operativos más pequeños que requieren menos
espacio en el abdomen y tienen más alcance en la parte superior e inferior de
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
18
los espacios abdominopélvicos.
	
Cirugía por puerto único
La cirugía por puerto único también ha sido descrita en el tratamiento de
procesos oncológicos. La primera publicación al respecto fue en 2009 por
Fader y cols.36
con una serie de 13 pacientes en la definen como una técnica
segura, factible y que requiere menor analgesia postoperatoria.
En 2010, Escobar y cols.37
fueron los primeros en publicar un
procedimiento de LPA mediante puerto único para el cáncer ginecológico a
través de un abordaje transperitoneal. Las ventajas que proponen de esta
técnica frente a la laparoscopia convencional incluyen mejores resultados
estéticos y un mejor manejo del dolor postoperatorio.
Este mismo grupo publicó en 2012 un estudio comparativo entre el
abordaje convencional laparoscópico del cáncer de endometrio frente a la
cirugía por puerto único y la cirugía robótica38
. Cada grupo constaba de 30
pacientes y no hallaron diferencias significativas en cuanto a tiempo quirúrgico,
complicaciones, estancia hospitalaria y número de ganglios paraaórticos
extirpados, con una media de 6 ganglios obtenidos mediante puerto único
frente a los 3,5 con cirugía robótica y los 6 con laparoscopia convencional,
todas ellas consideradas cifras bajas de recuento ganglionar.
Fagotti y cols.39
, por su parte, publicaron ese mismo año un estudio
retrospectivo multicéntrico con la serie más larga de cirugía por puerto único y
cáncer de endometrio, con 100 casos en la que describen cómo el acceso por
puerto único es técnicamente posible, seguro, y ofrece ventajas tanto estéticas
como en morbilidad, presentando menor dolor y una rápida recuperación, con
una media de obtención de ganglios paraaórticos de 7 (2-28).
Lambaudie y cols.40
describen también en 2012, por primera vez, una
LPA-EP utilizando la técnica de puerto único sobre 14 pacientes, con un
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
19
recuento medio de ganglios paraaórticos de 16 (7-40). Iacoponi y cols.41
, por su
parte, publican en 2013 otra serie de casos de LPA-EP con puerto único con
una media de recuento de ganglios de 17 (10-25); ambos casos, ya sí,
comparables con el recuento ganglionar informado por Querleu y cols. en el
abordaje extraperitoneal laparoscópico convencional.
En la literatura actual existen 6 estudios, contando con los dos
previamente citados40-45
, sobre LPA-EP por puerto único, siendo 4 de ellos
series de casos, y tan solo uno comparativo con la LPA-EP por laparoscopia
convencional44
. En todos ellos obtienen como resultados que el abordaje por
puerto único no incrementa los tiempos quirúrgicos (120 minutos de media para
la LPA), no supone un mayor número de complicaciones quirúrgicas, el número
de ganglios extirpados es equivalente e incluso en algún caso superior, y
presenta una menor estancia hospitalaria. En cuanto a satisfacción estética y
dolor postoperatorio se requieren de más estudios prospectivos para ser
correctamente evaluados, aunque la evidencia disponible aboga por una
mejora en estas variables.
Por último, es importante destacar que la principal desventaja de la
cirugía por puerto único es la colisión entre los instrumentos; esto, sin embargo,
no resulta un problema significativo durante la LPA por vía EP, puesto que con
el enfoque extraperitoneal del lado izquierdo, ya se está cerca y delante del
espacio paraaórtico, por lo que los instrumentos convencionales pueden usarse
sin necesidad de cruzarlos.
Es por ello que, a la vista de los resultados hallados en la literatura, el
enfoque del puerto único para la LPA puede ser una alternativa válida en casos
seleccionados y en manos de un cirujano experto.
CONCLUSIONES
Además del posible efecto curativo de la LPA en cánceres ginecológicos
con mal pronóstico, el abordaje quirúrgico constituye el único método fiable
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
20
para la estadificación de los ganglios linfáticos paraaórticos, lo que permite una
correcta decisión terapéutica.
Con el desarrollo de las técnicas endoscópicas y la simplificación del
abordaje quirúrgico, las indicaciones y la realización de una LPA ya no debería
verse restringida por razones técnicas o anatómicas, siendo la vía endoscópica
de elección con respecto a la laparotómica debido a su baja morbilidad, con
resultados oncológicos comparables, y el valor añadido de no retrasar el inicio
del eventual tratamiento adyuvante.
La cuestión del enfoque sigue siendo secundaria y se decidirá en
función de las "escuelas", la indicación de la cirugía y las características de la
paciente. Esta reflexión dependerá a su vez de los resultados de la
linfadenectomía, que deberá someterse permanentemente a los criterios de
calidad de la autoevaluación.
LPA mediante
cirugía mínimamente invasiva
21
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Linfadenectomía paraaórtica mediante cirugía mínimamente invasiva

  • 1. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 1 LINFADENECTOMÍA PARAAÓRTICA MEDIANTE CIRUGÍA MÍNIMAMENTE INVASIVA Jose María Puerta Sanabria Hospital Universitario Virgen de las Nieves, Granada. Clínica Sanabria S.L., Granada.
  • 2. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 2 INTRODUCCIÓN La linfadenectomía paraaórtica (LPA) laparoscópica fue descrita por primera vez en la literatura en 1992 por Nezhat y cols.1 y en 1993 por el grupo de Querleu2 en casos de cáncer endometrial, cervical y de ovario. En el año 2001, esta práctica oncoginecológica comenzó a llevarse a cabo usando los vasos renales como margen superior de la linfadenectomía, tal y como está descrito en el Manual de Procedimientos Quirúrgicos del Grupo de Ginecología Oncológica (GOG). Las principales ventajas del abordaje mínimamente invasivo con respecto al laparotómico incluyen una menor estancia hospitalaria, menor pérdida sanguínea, recuperación precoz, menos dolor, mejor resultado estético y menor morbilidad digestiva, con resultados comparables en términos de número de ganglios obtenidos y con la desventaja de un mayor tiempo operatorio3 . Una LPA mínimamente invasiva puede llevarse a cabo por dos vías: transperitoneal (TP) o extraperitoneal (EP). Las primeras series emplearon solo el abordaje TP de la técnica, pero progresivamente se ha empezado a introducir el abordaje extraperitoneal, siendo en la actualidad la comparación entre ambas técnicas el tema de discusión sobre la mesa. Es por ello que el objetivo de la presente revisión es exponer la evidencia científica disponible al respecto en este tema de actualidad y en continuo debate científico. Se llevará a cabo una revisión y un estudio comparativo de ambas técnicas laparoscópicas, para posteriormente revisar algunas nociones sobre otras técnicas de cirugía mínimamente invasiva que permiten la práctica de la LPA. REVISIÓN ANATÓMICA En este epígrafe no se pretende hacer un exhaustivo repaso anatómico del campo sobre el que se realiza esta cirugía, sino hacer mención a
  • 3. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 3 determinados puntos clave que se han de tener en cuenta en la realización de ambas técnicas. Límites quirúrgicos - Lateral: arterias y venas ováricas, así como sendos uréteres. - Inferior: cruce del uréter sobre la bifurcación de la iliaca común. - Superior: vena renal izquierda. El límite lateral superior izquierdo será la entrada de la vena ovárica izquierda en la vena renal. Grupos ganglionares La relación entre el tejido linfático y los grandes vasos se puede dividir en cuatro compartimentos anatómicos propuestos por Querleu y Morrow4 . El nivel 1 y 2 se corresponden con la anatomía pélvica. Por su parte, el nivel 3 implica al tejido que se extiende desde la bifurcación aórtica hasta la arteria mesentérica inferior, mientras que el área entre la arteria mesentérica inferior y las venas renales es considerado el nivel 4. De lateral izquierdo a lateral derecho distinguimos los siguientes grupos a escindir durante la cirugía: - Lateroaórticos y preaórticos: distinguiendo entre infra y supra mesentéricos. - Interaortocavos. - Precavos. - Laterocavos derechos. Datos anatómicos de interés La anatomía del territorio aortocavo presenta una serie de peculiaridades que hace que en muchos casos las estructuras vasculares no sean simétricas, y no solo eso, sino que en hasta un 30% de los casos existan variantes interpersonales que se han de conocer antes de iniciar la cirugía5 . Este hecho hace imprescindible disponer de una técnica de imagen con estudio vascular previo a la realización de la técnica quirúrgica, para así conocer todas las
  • 4. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 4 posibles variaciones. Una de las anomalías anatómicas más habituales suele ser la disposición de arterias polares renales. A continuación se describen los datos más importantes de la anatomía vascular normal del territorio aortocavo. - Vasos ováricos: o La arteria ovárica derecha cruza por encima de la vena cava inferior. o La vena ovárica derecha forma un cayado en su entrada a la vena cava inferior. o La vena ovárica izquierda, por su parte, desemboca en la vena renal izquierda. - Venas renales: o La vena renal derecha desemboca en la cava justo por encima del cayado de la vena ovárica. o La vena renal izquierda pasa habitualmente por encima de la aorta, pero en un porcentaje no desdeñable de casos realizará su paso por detrás de la misma. Desemboca en la cava a unos 2- 3cm por encima de la desembocadura del cayado de la ovárica. En ella desembocan la vena ovárica izquierda y la vena hemiácigos. - Otros datos: o La arteria mesentérica inferior nace de forma prácticamente constante a unos 4-5cm de la bifurcación aórtica, en su cara anterolateral izquierda. o Las ramas lumbares de la aorta se localizan de manera irregular, aunque destaca la detección constante de una rama casi a la altura de la bifurcación aórtica. TÉCNICAS QUIRÚRGICAS En definitiva, la diferencia fundamental entre la LPA-TP y la EP es el método de abordaje al campo quirúrgico, puesto que una vez identificados los límites de la linfadenectomía la técnica es esencialmente la misma. Es por ello
  • 5. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 5 que las diferencias radican en la disposición de los trócares, la vía de entrada y determinado instrumental quirúrgico complementario que puede ser preciso en una técnica más que en la otra. Se resumen estas diferencias a continuación5 : - Trócares: o En la técnica transperitoneal se emplearán un mínimo de 4 trócares: generalmente se emplean dos de 10mm, uno intraumbilical y otro suprapúbico, colocando durante gran parte de la cirugía la óptica en el suprapúbico. Dos de 5mm en ambas fosas iliacas a través de los cuales trabajará el cirujano, posicionándose entre las piernas de la paciente. Hay grupos que colocan un trócar de 10mm en la fosa iliaca derecha, lugar en el que colocan la óptica resultando más sencilla su manipulación para el ayudante. Por otra parte, existe la opción de colocar un quinto trócar de 5 o de 10mm en hipocondrio izquierdo que ayude a separar el peritoneo y exponer el campo quirúrgico. o En la técnica extraperitoneal se emplean habitualmente también 4 trócares: uno de 10mm intraumbilical para revisar la cavidad abdominal previo a la cirugía y controlar la entrada y posterior formación con CO2 del espacio extraperitoneal. Los otros 3 serán con los que se llevará a cabo la linfadenectomía propiamente dicha, colocándose uno de 10mm para la óptica, en la línea media clavicular izquierda, 2-3cm por encima de la cresta iliaca. Los otros dos serán de 5mm para el cirujano, y se colocan bajo visión directa en la línea media-axilar, uno por detrás de la undécima costilla y el otro entre la undécima costilla y la espina ilíaca anterosuperior. En el caso de dificultad en el acceso infrarrenal por ptosis renal puede colocarse un quinto trócar de 5 mm, 3 cm craneal al trócar de la cámara por donde se introduce un separador abdominal de 5 mm que manipula el ayudante. - Posición de la paciente: o En la técnica transperitoneal la paciente permanecerá durante toda la cirugía en posición de Trendelemburg.
  • 6. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 6 o En la extraperitoneal se colocará a la paciente en leve posición de Trendelemburg y ligeramente en decúbito lateral derecho, unos 5º. El brazo derecho queda extendido y fijo al cuerpo de la paciente, mientras que el izquierdo se abduce 90º. - Material necesario: destacar la especial utilidad de una óptica de 30º en la técnica extraperitoneal, sobre todo cuando se aborda la región derecha (grupos laterocavos). También se ha de tener en cuenta que en el abordaje transperitoneal se precisa de retractores laparoscópicos para separar el peritoneo. - Abordaje a los límites quirúrgicos: o Transperitoneal: se localiza la raíz del mesenterio, que corresponde anatómicamente al lugar bajo el que se encuentra la arteria iliaca común derecha. Se realiza una pequeña apertura del peritoneo en esa zona que se ampliará en dirección hacia el ligamento de Treitz, hasta exponer los grandes vasos. o Extraperitoneal: a través del trócar de 10mm destinado para la óptica, se lleva a cabo una disección digital roma del espacio retroperitoneal hasta identificar mediante el tacto los vasos iliacos. Esta maniobra se realiza bajo control visual con la óptica en el trócar umbilical. Hecho esto se procede a insuflar el CO2 hasta lograr una presión máxima de 12mmHg, tras lo cual se iniciará una disección cuidadosa del espacio extraperitoneal, primero con el laparoscopio y posteriormente ayudado de las dos pinzas que se introduzcan a través de los trócares de 5mm cuando éstos hayan podido ser introducidos bajo visión directa. La disección se empezará separando el peritoneo del psoas izquierdo. Tras ello, se identifica el uréter izquierdo en la superficie anterior del psoas y se separa con el peritoneo, siendo ambos el techo del plano de disección. Hecho esto, se continuará la disección en dirección caudo-craneal, desde la bifurcación de la arteria iliaca común izquierda y hasta localizar los límites quirúrgicos.
  • 7. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 7 - Por último, en ambos casos se procede a la escisión del tejido linfograso confinado entre los límites citados, con la diferencia de que en la transperitoneal se hará de derecha a izquierda, mientras que en la extraperitoneal se realizará en sentido de izquierda a derecha, ambas en dirección caudo-craneal. - La linfadenectomía extraperitoneal tiene un último paso y es la realización de una apertura del peritoneo (marsupialización) para comunicar el espacio extraperitoneal con la cavidad abdominal y reducir el riesgo de linfocele. En aquellos casos en los que exista sospecha de enfermedad macroscópica se aconseja no realizar este paso y colocar en su lugar un drenaje extraperitoneal, evitando la comunicación con la cavidad abdominal. En la técnica TP no se realiza peritonización al finalizar la cirugía. INDICACIONES DE LA LINFADENECTOMÍA: ESTADIFICACIÓN QUIRÚRGICA DEL CÁNCER GINECOLÓGICO Teóricamente, la estadificación quirúrgica permite: - La identificación de metástasis linfáticas y peritoneales ocultas. - Determinar el campo para la radioterapia cuando sea preciso y evitar la radiación en aquellos casos con estadificación negativa. - Mejorar el control local de la enfermedad al reducir el volumen tumoral metastásico, favoreciendo la eficacia de las terapias adyuvantes. La afectación de los ganglios linfáticos aórticos en el cáncer de endometrio permite la diferenciación de sub-estadios: IIIC1 (metástasis en ganglios pélvicos) y IIIC2 (metástasis en ganglios paraaórticos). En la estadificación del cáncer de ovario, el estado de los ganglios linfáticos se tiene en cuenta en el estadio III, pero los sub-estadios dependen del tamaño de la lesión en sí y no
  • 8. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 8 de la ubicación de los ganglios afectos como en el cáncer de endometrio, con los sub-estadios IIIA1, IIIA2, IIIB y IIIC. Por último, en el cáncer de cérvix, el estado de los ganglios linfáticos no afecta el estadiaje FIGO6 . Cáncer de cérvix En los cánceres de cuello uterino, la incidencia de metástasis ganglionares paraaórticas es del 6% en el estadio Ib, 12-19% en el estadio II, 29 - 33% en el III, y del 30 - 40% en la enfermedad en estadio IV7 . La evaluación de estos ganglios no está recogida en la estadificación FIGO, sin embargo, el estado de los ganglios paraaórticos es el mayor factor pronóstico en el manejo de este cáncer5 . El cáncer de cérvix localmente avanzado (estadio ≥IIa) se trata en general con quimiorradiación limitada a la pelvis. La radioterapia de campo extendida solo se lleva a cabo si hay evidencia radiológica de afectación paraaórtica, y puede asociarse a una importante afectación del tracto gastrointestinal y a otras morbilidades. Las técnicas de imagen tienen una sensibilidad limitada en el diagnóstico de metástasis paraaórticas, rondando una tasa de detección del 33% para el TAC, y valores ligeramente superiores en el caso de la resonancia magnética (RM). Estas técnicas de imagen, especialmente la RM, demuestran una alta fiabilidad para predecir el volumen tumoral (70-90%), o la invasión parametrial (87-95%) y la afectación vaginal (83-93%) en los cánceres de cérvix, pero carecen de la sensibilidad y especificidad necesarias en el diagnóstico de invasión ganglionar, especialmente para la detección de micrometástasis8 . La Tomografía de Emisión de Positrones (PET-TAC) con F- fluordesoxiglucosa, diseñada para combinar las técnicas de imagen con el aumento del metabolismo en las células neoplásicas, parece ser mejor en la detección de la afectación metastásica. Pero, incluso así, aunque presenta una muy alta especificidad, la sensibilidad solo alcanza el 84%9 , por lo que la tasa de falsos negativos sigue suponiendo un riesgo no despreciable de infradiagnóstico e infratratamiento. La LPA laparoscópica proporciona así un medio fiable para detectar micrometástasis en los ganglios paraaórticos, lo que
  • 9. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 9 permite la selección precisa de pacientes para la radioterapia de campo extendida, evitando generar un alto porcentaje de pacientes infratratadas basándose exclusivamente en las pruebas de imagen. Son muchos los estudios que han demostrado la presencia de metástasis linfáticas paraaórticas en pacientes con cáncer de cérvix avanzado y pruebas de imagen negativas, con porcentajes que oscilan entre el 15 y 30% de detección de metástasis según las series10-11 . La influencia que ejercen las modificaciones del tratamiento adyuvante en la supervivencia de la paciente basadas en la LPA previa sigue siendo un tema controvertido. Leblanc y cols. en 200712 publicaron una serie de casos con una muestra de 184 pacientes, e informaron de unas tasas de supervivencia similares tras comparar pacientes con enfermedad microscópica paraaórtica tratados con campos de radiación extendidos y pacientes con ganglios linfáticos paraaórticos negativos. Por su parte, Holcomb y cols.13 hallaron que el tiempo de supervivencia de 89 pacientes con estadificación ganglionar pretratamiento adyuvante fue de 29 meses, mientras que el de 179 pacientes sin estadificación previa al tratamiento fue de 19 meses (p = 0.01). Marnitz y cols.14 encontraron que las pacientes con resultados positivos de la estadificación ganglionar paraaórtica quirúrgica, cuya radioquimioterapia se había adaptado de acuerdo a la extensión de su enfermedad, tenían tasas de supervivencia equivalentes a las de las pacientes con resultados negativos. Por último, el Grupo de Oncología Ginecológica (GOG) realizó en 2008 un análisis retrospectivo de tres ensayos clínicos fase III que incluyó a 585 mujeres con cáncer de cérvix en estadio IIB a IVA. Aquellas pacientes que se sometieron a una LPA previa a la radiación tuvieron una mejor supervivencia libre de progresión a 4 años (48,9% frente a 36,3%) y supervivencia general (54,3% frente a 40%) en comparación con las pacientes que solo se sometieron a evaluaciones por técnicas de imagen de los nódulos aórticos previo a la técnica adyuvante, hasta el punto de que el manejo de estas pacientes mediante técnicas de imagen fue un predictor independiente de recurrencia y de peor supervivencia global en comparación con la estadificación quirúrgica15 . Desafortunadamente, a pesar de ser alentadores, los estudios publicados
  • 10. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 10 hasta el momento son retrospectivos y la respuesta a esta pregunta aún requiere de ensayos aleatorizados. Cáncer de ovario El cáncer de ovario aparentemente limitado a los ovarios se asocia a un pronóstico excelente incluso en ausencia de quimioterapia adyuvante. En tales casos, es esencial realizar una estadificación completa mediante linfadenectomía pélvica y paraaórtica, así como omentectomía, citología y biopsias peritoneales, antes de tomar decisiones con respecto al uso de quimioterapia adyuvante16 . Dado que las metástasis pueden diseminarse directamente a lo largo de los vasos gonadales hacia el área paraaórtica, nuevamente el abordaje laparoscópico de la linfadenectomía puede ser una herramienta de gran utilidad para la precisa estadificación de una enfermedad aparentemente temprana. La afectación de los ganglios linfáticos paraaórticos modificaría el estadiaje de la enfermedad a un estadio FIGO III, en lugar de a un estadio Ia o Ib, con las consecuentes implicaciones pronósticas y terapéuticas de la enfermedad. Del mismo modo, en el carcinoma de ovario avanzado, la citorreducción quirúrgica completa, incluida la linfadenectomía pélvica y aórtica, se ha asociado con una mejor supervivencia por lo que siempre ha de ser practicada. Cáncer de endometrio En las pacientes con cáncer de endometrio, la ventaja de la linfadenectomía incluye la estadificación precisa y la determinación del pronóstico. En la práctica, la realización de la linfadenectomía en los estadios I y II varía bastante entre los distintos grupos y centros, hallándose desde la práctica de la linfadenectomía pélvica y paraaórtica completa, hasta el vaciamiento selectivo de los ganglios linfáticos pélvicos o incluso la no realización de escisión ganglionar. Aunque el papel de la linfadenectomía sigue siendo controvertido, es probable que reduzca la necesidad de radioterapia y tenga un posible beneficio
  • 11. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 11 en el "debulking" o reducción progresiva de los ganglios linfáticos16 . Los casos en los que sí está claramente recomendada la práctica de la LPA son en aquellos tumores de alto grado histológico (pobremente diferenciados), independientemente del estadio, y en estadios ≥ IIA. La evaluación histológica de los ganglios paraaórticos, especialmente en cánceres de alto grado o aquellos con evidencia radiológica de enfermedad ganglionar paraaórtica, ayuda a seleccionar con precisión los candidatos para la radioterapia de campo ampliada. ANÁLISIS COMPARATIVO TP-EP LPA transperitoneal La LPA-TP es una técnica quirúrgica que precisa de un cierto grado de habilidad quirúrgica por parte del cirujano. Se estiman necesarios un mínimo de 20 intervenciones para llegar a dominar la técnica, tras un entrenamiento específico en cirugía oncológica y laparoscopia avanzada17 . La seguridad de la técnica medida por el rendimiento en número de ganglios linfáticos resecados es igual a la cirugía abierta después de una fase de aprendizaje. El grupo de Vergote y cols.18 comprobó además como el número de ganglios linfáticos obtenidos entre la quinta y la décima cirugía realizada aumenta significativamente. En algunos casos, la cantidad de ganglios linfáticos
  • 12. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 12 obtenidos se mantiene estable a lo largo de la fase de aprendizaje, pero con una duración decreciente de la cirugía19 . Ventajas - Posibilidad de realizar otras técnicas quirúrgicas abdominales y pélvicas sin la necesidad de cambiar de puertos de entrada. - Menor incidencia de linfoceles sintomáticos. - Mayor facilidad para revisar completamente la cavidad abdominal. - Ofrece una disección del territorio laterocavo derecho más eficiente, con una media de obtención de 7 ganglios frente a los 2.4 de media por la vía extraperitoneal, según el estudio llevado a cabo por el grupo de Dargent y cols20 . Inconvenientes - Mayor dificultad técnica en pacientes con antecedentes de cirugía abdominal previa. - Mayor dificultad en mujeres con obesidad con un IMC por encima de 35. En estas últimas además se obtiene un menor número de ganglios, y la tasa de complicaciones es superior a la población general, siendo posible finalizar con éxito el procedimiento en tan solo un 44% de ellas, precisando reconvertir a la vía laparotómica en un 36,4% de los casos21,22 . O’Hanlan y cols.23 hicieron un estudio comparativo en 2015 sobre 115 pacientes a las que se les practicó una LPA por vía EP (79) o TP (31). Entre los 14 pacientes de la cohorte cuyo IMC era superior a 35, dos de los cuales tenían un IMC superior a 40, el rendimiento ganglionar medio fue de 31 por abordaje EP, en comparación con un promedio de 6 ganglios por abordaje TP. - Tasa ligeramente superior de procesos adherenciales postquirúrgicos. - Exposición más pobre y dificultosa del campo quirúrgico, con frecuente dificultad en la movilización del intestino delgado y el colon sigmoide, en especial en pacientes con un mesenterio corto, intestino distendido, adherencias intestinales o en aquellas que toleren mal la posición de Trendelemburg24 .
  • 13. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 13 - Por las circunstancias previamente descritas, la tasa de complicaciones intraoperatorias y de conversión a laparotomía es superior en este abordaje quirúrgico si lo comparamos con el EP21 . En cuanto al recuento ganglionar obtenido, la literatura lo cifra entre 3,7 y 22 ganglios por acto quirúrgico25 . No hay un límite inferior claramente establecido, sin embargo un recuento ganglionar por debajo de 10 es cuestionado. El llamado “muestreo ganglionar” ha demostrado sus limitaciones, pues predispone a un riesgo de infraestadificación con una morbilidad similar a la exéresis amplia, por lo que resulta imperativo tratar de ceñirse a los límites quirúrgicos de la linfadenectomía al llevar a cabo la técnica. Köhler y cols.17 además, hallaron diferencias significativas en los ganglios paraaórticos obtenidos entre los primeros 5 años de experiencia en LPA-TP, en comparación con el último período de 4 años de su estudio. Los autores concluyeron que la experiencia quirúrgica contribuye de manera significativa al número creciente de ganglios paraaórticos obtenidos durante la cirugía, como se ha explicado previamente. LPA extraperitoneal La LPA-EP quizá tenga su máximo exponente en la valoración preterapéutica del cáncer de cérvix localmente avanzado para acotar el campo de irradiación, ya que tanto en la estadificación del cáncer de ovario como en la cirugía del cáncer de endometrio se suelen asociar otros procedimientos abdominopélvicos que pueden condicionar la vía de abordaje. Ventajas - No precisa poner a la paciente en gran Trendelemburg, lo que facilita la intervención desde el punto de vista anestésico, reduciendo complicaciones hemodinámicas y respiratorias26 . - En general, las cirugías previas representan un problema menor. - Al no asociar una intervención intraabdominal, el riesgo de complicaciones intra y postoperatorias digestivas, incluyendo las
  • 14. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 14 lesiones intestinales directas, el íleo o la obstrucción intestinal, se reduce de forma significativa27 . Por este mismo motivo, la formación de adherencias intestinales es menor en la técnica EP, lo cual conlleva que la toxicidad digestiva derivada de la aplicación de radioterapia postoperatoria (enteritis moderada-severa) disminuye en un 25-30% con respecto a la vía TP5 . - El acceso al área linfática es más rápido que en la técnica TP, obteniéndose además una exposición adecuada del campo quirúrgico26 . Es por ello que el tiempo quirúrgico suele ser relativamente corto, con una media entre 65 y 80 minutos según las series16,18 . Comparado con el tiempo quirúrgico de la LPA TP supone una diferencia significativa, puesto que las distintas series publicadas hablan de tiempos quirúrgicos que oscilan entre los 64 y los 157 minutos, asociándose aquellos procesos más cortos con un menor recuento ganglionar en la muestra obtenida17,18,28 . - La tasa de complicaciones intraoperatorias es baja, aproximadamente entre un 3 y un 4%, siendo la lesión vascular la más frecuente, seguida de la lesión ureteral12 . En comparación, la media de complicaciones mayores intraoperatorias en el abordaje transperitoneal se sitúa entre un 8 y un 9% según las series17 . Desventajas - La complicación más frecuente es la formación de linfoquistes, aunque su prevalencia es baja (alrededor del 5%) y la mayoría de ellos se pueden tratar de forma conservadora mediante drenaje percutáneo ecoguiado o guiado por TAC. Esta complicación se puede disminuir, como se ha comentado previamente, si al final de la cirugía se abre una pequeña ventana en el peritoneo de la gotiera parietocólica izquierda permitiendo así el drenaje intraperitoneal del área de disección extraperitoneal (marsupialización), o colocando un drenaje en aquellos casos de afectación linfática macroscópica. Leblanc mostró que el linfocele postoperatorio estaba presente en 40 de los 104 primeros pacientes (tasa de 13.4%). Sin embargo, después de realizar una
  • 15. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 15 marsupialización preventiva, solo tres de 77 pacientes (3,8%) desarrollaron la complicación12 . - El mantenimiento de la integridad del peritoneo es un factor clave durante la LPA-EP. Sin embargo, en algunos casos, el peritoneo podría dañarse y abrirse, perdiendo la ventaja de la exposición al campo quirúrgico proporcionada por el neumoperitoneo. Las posibles soluciones a este inconveniente incluyen ocluir el foramen con un balón de catéter de Foley o realizar un cierre con una sutura corriente mediante un abordaje transperitoneal. En algunas circunstancias, sin embargo, es imposible cerrar el orificio y el procedimiento debe convertirse a una vía transperitoneal o directamente a una laparotomía en el peor de los casos29 . EVIDENCIA EN OTROS TIPOS DE CIRUGÍA MÍNIMAMENTE INVASIVA Cirugía robótica La laparoscopia asistida por robot nos ofrece una imagen en tres dimensiones, instrumentos articulados que permiten 7 grados de movimiento, y un incremento en precisión y ergonomía. Sin embargo, las ventajas de la cirugía robótica en la LPA no han sido demostradas, ya que, como hemos visto, la técnica mediante laparoscopia convencional, y especialmente la extraperitoneal, es extremadamente ergonómica con mínimas complicaciones30 . A pesar de ello, la rápida curva de aprendizaje de la cirugía robótica en comparación con la laparoscopia hace que en países con altos recursos económicos como EEUU, se esté implantando con relativa velocidad la robótica por encima de la laparoscopia, en especial para cirugías complejas como la LPA. El primer artículo describiendo la técnica fue publicado por el equipo de Fastrez, Vergote y cols.31 , y posteriormente muchos otros equipos han compartido su experiencia. La posición de los trócares es crucial, debido al campo quirúrgico tan reducido, y aunque aún no existe una colocación estandarizada debido a la relativa novedad de la técnica, esta disposición no varía mucho entre autores, describiendo la mayoría la técnica extraperitoneal
  • 16. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 16 mediante el uso de solo tres brazos robóticos y un puerto laparoscópico adicional, mientras que para la transperitoneal se suelen emplear 4 brazos y dos puertos laparoscópicos adicionales5 . Al igual que en la laparoscopia convencional, el uso de una óptica de 30º en la técnica extraperitoneal es crucial para obtener una buena visión del área paracaval derecha. En este sentido, el sistema robótico Da Vinci permite cambiar la cámara de 0º a 30º confortablemente desde la consola en caso necesario. En general, la LPA-EP asistida con robot es un procedimiento que se puede hacer con margen de seguridad pero sin resultados mejores en cuanto a número de ganglios y complicaciones intraquirúrgicas si se compara con la laparoscopia convencional. Sin embargo, gracias a su visión en 3 dimensiones, la abolición del temblor y a los instrumentos articulados, es posible una disección precisa y cuidadosa en un campo quirúrgico tan reducido y delicado como es el de la LPA . El grupo de Wisner y cols.32 ha hecho en 2015 una revisión de las series de casos existentes en la literatura sobre la LPA llevada a cabo mediante laparoscopia o con cirugía robótica, llegando a las siguientes conclusiones: la mayoría de los casos laparoscópicos se realizaron mediante abordaje extraperitoneal, mientras que el abordaje robótico se realizó fundamentalmente a través del abordaje transperitoneal. Las complicación más común en ambos grupos fue la formación de linfoceles, observados en el 3-12% de las pacientes con cirugía laparoscópica frente al 3-16.7% con cirugía robótica. Se observó linfedema en el 5.2-7.8% de los pacientes que se sometieron a cirugía robótica. Pocos casos de ambos grupos requirieron conversión a laparotomía. Finalmente, el abordaje quirúrgico robótico fue similar a la laparoscopia tradicional en la mayoría de las medidas estándar de resultados perioperatorios relacionados con la LPA. Hudry y cols.33 también en 2015, compararon el abordaje extraperitoneal con el transperitoneal en cirugía robótica, con 58 y 487 pacientes
  • 17. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 17 respectivamente en cada grupo. La única diferencia significativa hallada fue una estancia hospitalaria menor en el grupo EP. No hubo diferencias en pérdida sanguínea, tiempo operatorio, complicaciones intra y postoperatorias ni en el número de ganglios resecados. En los últimos años se han realizado importantes trabajos para estudiar el papel de la cirugía robótica en el tratamiento quirúrgico citorreductor del cáncer de ovario avanzado. El grupo de Magrina y cols.34 llevó a cabo un trabajo pionero en 2011 en el que compararon 25 procedimientos de citorreducción de cáncer de ovario mediante robótica, 27 por vía laparoscópica y 119 mediante la vía abdominal laparotómica. Los procedimientos quirúrgicos se clasificaron como citorreducción de tipo I (histerectomía con doble anexectomía, omentectomía, LPA y pélvica, apendicectomía y extirpación de enfermedad peritoneal metastásica), tipo II (citorreducción de tipo I más un procedimiento mayor adicional) y tipo III (citorreducción tipo I y dos o más procedimientos mayores adicionales). Tanto en el abordaje robótico como en el laparoscópico para la cirugía de tipo I y II se tuvo obtuvieron unas cifras de pérdida de sangre favorable, así como de duración de la estancia hospitalaria, complicaciones intraoperatorias y postoperatorias, presentando como único inconveniente tiempos operatorios más largos en el grupo de robótica en comparación con la laparoscopía y la laparotomía. Es de destacar que no hubo diferencias en la cantidad de ganglios linfáticos resecados o la supervivencia con el abordaje mínimamente invasivo. No hubo una mejoría general en la morbilidad o la hospitalización en las cirugías de tipo III mediante robot, y debido a los excesivos requisitos de tiempo quirúrgico, los autores aconsejaron la práctica de laparotomía en estos casos. Estos datos se corroboran con estudios más recientes en los que se aboga por una mejora en el rendimiento quirúrgico y en la supervivencia de las pacientes con cáncer de ovario tratadas con cirugía robótica al compararlas con los casos de laparotomía35 . Las plataformas robóticas más reciente (Da Vinci X y Xi, Intuitive Surgical, Inc., Sunnyvale, CA ®) pueden superar algunas de las limitaciones de sistemas anteriores con brazos operativos más pequeños que requieren menos espacio en el abdomen y tienen más alcance en la parte superior e inferior de
  • 18. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 18 los espacios abdominopélvicos. Cirugía por puerto único La cirugía por puerto único también ha sido descrita en el tratamiento de procesos oncológicos. La primera publicación al respecto fue en 2009 por Fader y cols.36 con una serie de 13 pacientes en la definen como una técnica segura, factible y que requiere menor analgesia postoperatoria. En 2010, Escobar y cols.37 fueron los primeros en publicar un procedimiento de LPA mediante puerto único para el cáncer ginecológico a través de un abordaje transperitoneal. Las ventajas que proponen de esta técnica frente a la laparoscopia convencional incluyen mejores resultados estéticos y un mejor manejo del dolor postoperatorio. Este mismo grupo publicó en 2012 un estudio comparativo entre el abordaje convencional laparoscópico del cáncer de endometrio frente a la cirugía por puerto único y la cirugía robótica38 . Cada grupo constaba de 30 pacientes y no hallaron diferencias significativas en cuanto a tiempo quirúrgico, complicaciones, estancia hospitalaria y número de ganglios paraaórticos extirpados, con una media de 6 ganglios obtenidos mediante puerto único frente a los 3,5 con cirugía robótica y los 6 con laparoscopia convencional, todas ellas consideradas cifras bajas de recuento ganglionar. Fagotti y cols.39 , por su parte, publicaron ese mismo año un estudio retrospectivo multicéntrico con la serie más larga de cirugía por puerto único y cáncer de endometrio, con 100 casos en la que describen cómo el acceso por puerto único es técnicamente posible, seguro, y ofrece ventajas tanto estéticas como en morbilidad, presentando menor dolor y una rápida recuperación, con una media de obtención de ganglios paraaórticos de 7 (2-28). Lambaudie y cols.40 describen también en 2012, por primera vez, una LPA-EP utilizando la técnica de puerto único sobre 14 pacientes, con un
  • 19. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 19 recuento medio de ganglios paraaórticos de 16 (7-40). Iacoponi y cols.41 , por su parte, publican en 2013 otra serie de casos de LPA-EP con puerto único con una media de recuento de ganglios de 17 (10-25); ambos casos, ya sí, comparables con el recuento ganglionar informado por Querleu y cols. en el abordaje extraperitoneal laparoscópico convencional. En la literatura actual existen 6 estudios, contando con los dos previamente citados40-45 , sobre LPA-EP por puerto único, siendo 4 de ellos series de casos, y tan solo uno comparativo con la LPA-EP por laparoscopia convencional44 . En todos ellos obtienen como resultados que el abordaje por puerto único no incrementa los tiempos quirúrgicos (120 minutos de media para la LPA), no supone un mayor número de complicaciones quirúrgicas, el número de ganglios extirpados es equivalente e incluso en algún caso superior, y presenta una menor estancia hospitalaria. En cuanto a satisfacción estética y dolor postoperatorio se requieren de más estudios prospectivos para ser correctamente evaluados, aunque la evidencia disponible aboga por una mejora en estas variables. Por último, es importante destacar que la principal desventaja de la cirugía por puerto único es la colisión entre los instrumentos; esto, sin embargo, no resulta un problema significativo durante la LPA por vía EP, puesto que con el enfoque extraperitoneal del lado izquierdo, ya se está cerca y delante del espacio paraaórtico, por lo que los instrumentos convencionales pueden usarse sin necesidad de cruzarlos. Es por ello que, a la vista de los resultados hallados en la literatura, el enfoque del puerto único para la LPA puede ser una alternativa válida en casos seleccionados y en manos de un cirujano experto. CONCLUSIONES Además del posible efecto curativo de la LPA en cánceres ginecológicos con mal pronóstico, el abordaje quirúrgico constituye el único método fiable
  • 20. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 20 para la estadificación de los ganglios linfáticos paraaórticos, lo que permite una correcta decisión terapéutica. Con el desarrollo de las técnicas endoscópicas y la simplificación del abordaje quirúrgico, las indicaciones y la realización de una LPA ya no debería verse restringida por razones técnicas o anatómicas, siendo la vía endoscópica de elección con respecto a la laparotómica debido a su baja morbilidad, con resultados oncológicos comparables, y el valor añadido de no retrasar el inicio del eventual tratamiento adyuvante. La cuestión del enfoque sigue siendo secundaria y se decidirá en función de las "escuelas", la indicación de la cirugía y las características de la paciente. Esta reflexión dependerá a su vez de los resultados de la linfadenectomía, que deberá someterse permanentemente a los criterios de calidad de la autoevaluación.
  • 21. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 21 BIBLIOGRAFÍA 1. Nezhat CR, Burrell MO, Nezhat FR, Benigno BB, Welander CE. Laparoscopic radical hysterectomy with paraaortic and pelvic node dissection. Am J Obstet Gynecol. 1992; 166(3): 864-5. 2. Querleu D. Laparoscopic paraaortic node sampling in gynecologic oncology: a preliminary experience. Gynecol Oncol. 1993; 49(1): 24-9. 3. Querleu D, Dargent D, Ansquer Y, Leblanc E, Narducci F. Extraperitoneal endosurgical aortic and common iliac dissection in the staging of bulky or advanced cervical carcinomas. Cancer. 2000; 88(8): 1883-91. 4. Querleu D, Morrow CP. Classification of radical hysterectomy. Lancet Oncol. 2008; 9(3): 297-303. 5. Brescó P, Piñero O. @endoscopia- ginecologica.es Manual de técnicas quirúrgicas laparoscópicas. Vol. III Oncología. España: Olympus; 2016. 6. Society of Gynecologic Oncology. The 2014 SGO Staging of gynecologic malignancies handbook. 2014;4th Edition. Chicago, IL: Society of Gynecologic Oncology Press. 7. Hoskins WJ, Perez C, Young R. Gynecologic tumors. En: De Vita VJ, Hellman S, Rosenberd SA, editors. Cancer principles and practise of oncology. 3ª edición. Philadelphia: Lippincott; 1989. 1099-161. 8. Reinhardt MJ, Ehritt-Braun C, Vogelgesang D, Ihling C, Högerle S, Mix M, et al. Metastatic lymph nodes in patients with cervical cancer: detection with MR imaging and FDG PET. Radiology. 2001; 218(3): 776-82. 9. Chung HH, Kang KW, Cho JY, Kim JW, Park NH, Song YS, et al. Role of magnetic resonance imaging and positrón emission tomography/computed tomography in preoperative lymph node detection of uterine cervical cancer. Am J Obstet Gynecol. 2010; 203(2): 156.e1-e5. 10. Benito V, Lubrano A, Arencibia O, Andújar M, Pinar B, Medina N et al. Laparoscopic extraperitoneal para- aortic lymphadenectomy in the staging of locally advanced cervical cancer: is it a feasible procedure at a peripheral center? Int J Gynecol Cancer. 2012; 22(2): 332-6. 11. Ramirez P, Jhingran A, Mecapinlac H, Euscher ED, Munsell MF, Coleman RL, et al. Laparoscopic extraperitoneal para-aortic lymphadenectomy in locally advanced cervical cancer: a prospective correlation of surgical findings with positron emission tomography/computed tomography findings. Cancer. 2010; 117: 1928- 34. 12. Leblanc E, Narducci F, Frumovitz M, Lesoin A, Castelain B, Querleu D et al. Therapeutic value of pretherapeutic extraperitoneal laparoscopic staging of locally advanced cervical carcinoma. Gynecol Oncol. 2007; 105(2): 304- 11. 13. Holcomb K, Abulafia O, Matthews RP, Gabbur N, Lee YC, Buhl A. The impact of pretreatment staging laparotomy on survival in locally advanced cervical carcinoma. Eur J Gynaecol Oncol. 1999; 20: 90-3. 14. Marnitz S, Kohler C, Roth C, Füller J, Hinkelbein W, Schneider A. Is there a benefit of pretreatment laparoscopic transperitoneal surgical staging in patients with advanced cervical cancer? Gynecol Oncol. 2005; 99: 536-44. 15. Gold MA, Tian C, Whitney CW. Surgical versus radiographic determination of para-aortic lymph node metastases before chemo- radiation for locally advanced cervical carcinoma: A Gynecologic Oncology Group Study. Cancer. 2008;112:1954-63. 16. Mehra G, Weekes AR, Jacobs IJ, Visvanathan D, Menon D, Jeyarajah AR. Laparoscopic extraperitoneal paraaortic lymphadenectomy: a study of its applications in gynecological malignancies. Gynecol Oncol. 2004; 93(1): 189-93. 17. Köhler C, Klemm P, Schau A. Introduction of transperitoneal lymphadenectomy in a gynecologic
  • 22. LPA mediante cirugía mínimamente invasiva 22 oncology center: analysis of 650 laparoscopic pelvic and/or paraaortic transperitoneal lym- phadenectomies. Gynecol Oncol. 2004; 95: 52-61. 18. Vergote I, Amant F, Berteloot P, Gramberen MV. Laparoscopic lower para-aortic staging lymphadenectomy in stage IB2, II and III cervical cancer. Int J Gynecol Cancer. 2002; 12: 22-6. 19. Holub Z, Jabor A, Bartos P, Hendl J, Urbanek S. Laparoscopic surgery in women with endometrial cancer: the learning curve. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol. 2003; 107(2): 195-200. 20. Dargent D, Ansquer Y, Mathevet P. Technical development and results of left extraperitoneal laparoscopic paraaortic lymphadenectomy for cervical cancer. Gynecol Oncol. 2000; 77: 87-92. 21. Pakish J, Soliman PT, Ramirez PT. A comparison of extraperitoneal versus transperitoneal laparoscopic para-aortic lymphadenectomy for staging of endometrial carcinoma. Gynecol Oncol. 2014; 132(2): 366- 71. 22. Scribner DR, Walker JL, Johnson GA, McMeekin DS, Gold MA, Mannel RS. Laparoscopic pelvic and paraaortic lymph node dissection in the obese. Gynecol Oncol. 2002; 84: 426-30. 23. O’Hanlan KA, Sten MS, O’Holleran MS, Ford NN, Struck DM, McCutcheon SP. Infrarenal lymphadenectomy for gynecological malignancies: two laparoscopic approaches. 2015;139:330-7. 24. Huang M, Slomovitz BM, Ramirez PT. Transperitoneal versus retroperitoneal para-aortic lymphadenectomy in patients with cervical cancer. Rev Obstet Gynecol. 2009; 2(2): 101-6. 25. Maggioni A, Benedetti-Panici P, Dell’Anna T, Landoni F, Lissoni A, Pellegrino A, et al. Randomised study of systematic lymphadenectomy in patients with epithelial ovarian cancer macroscopically confined to the pelvis. Br J Cancer. 2006; 96(6); 699-704. 26. Padilla I, Minig L, Zorrero C. Laparoscopic extraperitoneal para- aortic lymphadenectomy. eCancer. 2015; 9:573. 27. Sonoda Y, Leblanc E, Querleu D, Castelain B, Papageorgiou TH, Lambaudie E, et al. Prospective evaluation of surgical staging of advanced cervical cancer via a laparoscopic extraperitoneal approach. Gynecol Oncol. 2003; 91(2): 326-31. 28. Kavallaris A, Kalogiannidis I, Chalvatzas N, Hornemann A, Bohlmann MK, Diedrich K. Standardized technique of laparoscopic pelvic and para-aortic lymphadenectomy in gynecologic cancer optimizes the perioperative outcomes. Arch Gynecol Obstet. 2011; 283(6): 1373:80. 29. Dowdy SC, Aletti G, Cliby WA, Podratz KC, Mariani A. Extra- peritoneal laparoscopic para-aortic lymphadenectomy—a prospective cohort study of 293 patients with endometrial cancer. Gynecol Oncol. 2008; 111(3): 418-24. 30. Gil-Moreno A, Magrina JF, Pérez- Benavente A, Díaz-Feijoo B, Sánchez-Iglesias JL, García A, et al. Location of aortic node metastases in locally advanced cervical cancer. Gynecol Oncol. 2012; 125(2): 312-4. 31. Fastrez M, Goffin F, Vergote I, Vandromme J, Petit P, Leunen K, et al. Multi-center experience of robot-assisted laparoscopic para- aortic lymphadenectomy for staging of locally advanced cervical carcinoma. Acta Obstet Gynecol Scand. 2013; 92(8): 895-901. 32. Wisner KP, Gupta S, Ahmad S, Holloway RW. Indications and techniques for robotic pelvic and para-aortic lymphadenectomy in gynecologic oncology. J Surg Oncol. 2015;112(7):782-9. 33. Hudry D, Ahmad S, Zanagnolo V, Narducci F, Fastrez M, Ponce J, et al. Robotically assisted para-aortic lymphadenectomy: Surgical results - A cohort study of 487 patients. Int J Gynecol Cancer. 2015;25:504-11. 34. Magrina JF, Magtibey PM. The case of robotics and the infra-renal aortic nodes. Gynecol Oncol. 2011;123:407-8. 35. Chen CH, Chiu LH, Chen HH, Chan C, Liu WM. Comparison of robotic approach, laparoscopic approach
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